Трофические связи почвенных членистоногих с водными экосистемами в Окском заповеднике (по данным изотопного анализа) Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

ИЗВЕСТИЯ

ПЕНЗЕНСКОГО ГОСУДАРСТВЕННОГО ПЕДАГОГИЧЕСКОГО УНИВЕРСИТЕТА имени В. Г. БЕЛИНСКОГО ЕСТЕСТВЕННЫЕ НАУКИ № 25 2011

IZVESTIA

PENZENSKOGO GOSUDARSTVENNOGO PEDAGOGICHESKOGO UNIVERSITETA imeni V. G. BELINSKOGO NATURAL SCIENCES № 25 2011

УДК 631.468.52

ТРОФИЧЕСКИЕ СВЯЗИ ПОЧВЕННЫХ ЧЛЕНИСТОНОГИХ С ВОДНЫМИ ЭКОСИСТЕМАМИ В ОКСКОМ ЗАПОВЕДНИКЕ (ПО ДАННЫМ ИЗОТОПНОГО АНАЛИЗА)1

© А. А. ГОНЧАРОВ, А. И. КУЗНЕЦОВ, Л. М. ДЬЯКОВ, А. В. ТИУНОВ Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, лаборатория почвенной зоологии и общей энтомологии e-mail: [email protected]

Гончаров А. А., Кузнецов А. И., Дьяков Л. М., Тиунов А. В. - Трофические связи почвенных членистоногих с водными экосистемами в Окском заповеднике (по данным изотопного анализа) // Известия ПГПУ им. В.Г. Белинского. 2011. № 25. С. 337-344. - Вылетающие из воды насекомые обеспечивают перенос биогенных элементов из воды на сушу и могут представлять значительный энергетический ресурс для подстилочных и почвенных хищников-генералистов в прибрежных экосистемах. Пользуясь естественной разницей изотопного состава углерода (соотношения 13C/12C) в тканях водных личинок насекомых (S13C около -33%е) и почвенных беспозвоночных (S13C более -27%), мы рассчитали долю «водного» углерода в тканях почвенных животных из двух прибрежных биотопов (заливаемый березняк в низине и дубрава на прирусловом валу). Кроме того, исследован изотопный состав тканей почвенных беспозвоночных из удаленного от водоемов сухого сосняка. Подстилочные хищники-герпетобионты являются, по-видимому, активными акцепторами «водной субсидии» в исследованных биотопах. Доля «водного» углерода существенно отличалась у разных видов, но жужелицы в среднем более эффективно осваивали «водный» углерод, чем пауки-волки; это, вероятно, связано с обилием в приводных биотопах специализированных гигрофильных видов жужелиц.

Ключевые слова: стабильные изотопы, Carabidae, Lycosidae, Elateridae, пищевые сети, почвенные сообщества, водные насекомые.

Goncharov A. A., Kuznetsov A. I., Dyakov L. M., Tiunov A. V. - Isotopic evidence of trophic links of terrestrial and aquatic food webs in Oksky Nature Reserve // Izv. Penz. gos. pedagog. univ. im.i V.G. Belinskogo. 2011. № 25. P. 337-344. - Emergent aquatic insects transport nutrients from aquatic to terrestrial ecosystems and can serve as an important energy source for litter- and soil-dwelling generalist predators in riparian habitats. We studied the isotopic composition of soil animals in a dry pine-dominated forest and two riparian forests. The natural difference in the isotopic composition of carbon (13C/12C) of aquatic (S13C ca. -33%) and terrestrial (S13C larger than -27%) invertebrates was used to estimate the contribution of “aquatic” carbon in the tissues of soil animals in an oak-dominated and birch-dominated riparian habitats. Litter-dwelling generalist predators were the main acceptors of the “aquatic subsidy”. The proportion of the “aquatic” carbon differed strongly among predator species, but in general it was larger in ground beetles than in wolfspiders. This was likely due to the dominance of hygrophilous Carabidae species in the riparian habitats.

Keywords: stable isotopes, Carabidae, Lycosidae, Elateridae, food webs, soil communities, aquatic insects.

Изучение латеральных связей между экосистемами (биогеоценозами) - один из самых актуальных вопросовсовременнойэкологии.Комплексныеработы поизучениюобмена(латеральногопереноса)вещества и энергии между водными и прибрежными биогеоценозами появились в середине XX века [9], большая часть этих исследований была посвящена изучению

переносаорганическоговеществаизприбрежныхбио-топов в водные. С середины 90-х годов возрос интерес к исследованию переноса в обратном направлении -из водных экосистем в прибрежные [6, 20, 22, 23]. В случае пресноводных водоёмов перенос органического вещества в значительной степени осуществляют вылетающие из воды имаго насекомых, личинки кото-

1 Материалы, представленные наВторой Всероссийскойс международнымучастиемполевой школе по почвенной зоологии и экологии для молодых ученых (Пенза, 12-16 сентября 2011 г.), проведенной при финансовой поддержке РФФИ (грант № 11-04-06824-моб_г), гранта Президента РФ (проект МД-4662.2010.04) и Пензенского государственного педагогического университета им. В.Г. Белинского.

рых развиваются в воде [3, 13]. Эта «водная субсидия» может быть важным или даже основным источником поступления некоторых биогенных элементов или химических соединений в наземные пищевые сети [8,12].

Исследование биологической значимости латеральных связей между водными и наземными системами требует количественной оценки интенсивности переноса наиболее массовых и быстро обмениваемых биогенных элементов - углерода и азота. Эта оценка стала возможной с распространением изотопных методов, которые (внекоторыхестественныхситуациях, или в условиях полевого эксперимента) позволяют идентифицировать «водное» или «наземное» происхождение элемента. В частности, для органического вещества небольших эвтрофных пресных водоемов (и для обитающих в них животных) характерно низкое содержание тяжелого углерода (13С) [11, 24]. Это позволяет использовать изотопный состав углерода (соотношение 13С/12С) для идентификации «водного углерода», поступающего в наземные пищевые сети.

Активными акцепторами «водной субсидии» в прибрежных экосистемах являются специализированные охотники на летающих насекомых (например, некоторые пауки-тенетники), но также и наземные хищники-полифаги, которые благодаря дополнительным ресурсам, поступающим из воды, часто имеют большую численность в прибрежных биогеоценозах [6, 14, 18]. Можно полагать, что значение водной субсидии для функционирования почвенных сообществ особенно велико в ландшафтах с относительно бедными почвами, но с многочисленными водоемами, которые служат местом размножения летающих насекомых (в том числе кровососущих). Т акая ситуация ярко представлена в припойменных биогеоценозах на территории Окского заповедника. Целью данной работы было дать количественную оценку доли «водного углерода» в тканях хищных подстилочных членистоногих-полифагов (пауки-волки и жужелицы) в биотопах, находящихся на разном расстоянии от основныхмествыплодаамфибиотическихнасекомых.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Сбор материала проводился в Окском государственном биосферном заповеднике, в окрестностях кордона Бедная гора ( Рязанская область, левый берег реки Пры, 54°24' с. ш., 40°23' в. д.) с 20 июля по 2 августа 2008 г. Исследованный участок заповедника представляет собой типичное полесье, для которого характерны развитые поймы рек и эоловые (дюнные) формы рельефа междуречий. Почвы бедны органическим веществом, они развиваются на древнеаллювиальных и приледниковых песчаных отложениях. Для отбора проб была заложена трансекта от старицы р. Пры к северу до плакорных участков леса. На ней было выделено три модельных биотопа.

Модельный биотоп «Дубрава» (доминирует дуб черешчатый с примесью сосны, березы и подроста липы) располагался на прирусловом валу старицы р. Пры. Превышение над уровнем воды в старице около 1 м, минимальное расстояние до воды - 10 м.

Модельный биотоп «Березняк» (доминирует береза с примесью осины), располагался на краю поймы в пологой низине, на длительное время заливаемой водой в течение весенних паводков. Во время учётов почва в биотопе оставалась влажной, насыщенной водой в локальныхпонижениях. Модельныйбиотоп «Сосняк» (сосна с небольшой примесью подроста дуба, березы и осины) располагался на выположенном склоне над поймой (не менее 1000 м от ближайшей старицы).

На каждой пробной площадке были взяты образцы опада и части живых растений (листья, хвоя). Учёт почвенных животных (макрофауна) проводился методом ручной разборки почвенных проб [1]. На каждой пробной площади брали по 10 случайно расположенных почвенных проб размером 25x25 см. В каждой пробе выделяли три слоя: подстилка (А0), слой до глубины 10 см от поверхности почвы (0-10) и слой до глубины 20 см от поверхности почвы (10-20). Глубже 20 см животные практически не встречались.

Для учётанапочвенных беспозвоночных на каждой пробной площади было установлено по 20 ловушек Барбера диаметром 72 мм; в общей сложности отработано780ловушко-суток.Вместофиксирующей жидкости в ловушках Барбера была использована вода, что позволило исключить влиянии фиксаторов на изотопный состав тканей животных. Кроме того, в старице рядом с дубравой был произведен сбор водных членистоногих с помощью сачка.

Послеопределения(повозможности,довидово-го уровня) беспозвоночных высушивали в термостате при 50С в течение нескольких суток. Изотопный состав тканей массовых видов определяли на комплексе оборудования,состоящемизэлементногоанализатора Flash 1112 и изотопного масс-спектрометра Thermo Finnegan Delta V Plus в Центре коллективного пользования при ИПЭЭ РАН. Изотопный состав азота и углерода выражали в тысячных долях отклонения от международного эталона, 5 (%о):

5Х й = [(R й /R ) -1] ' 1000,

образец 1 v образец эталон7 J 7

где Х - это элемент (азот или углерод), R - молярное соотношение тяжелого и легкого изотопов соответствующего элемента. для калибровки масс-спектрометра использовали референтные материалы МАГАТЭ (глутаминовая кислота USGS 40 и USGS 41; целлюлоза ІАЕА-СН3). В качестве лабораторного стандарта использовали ацетанилид. стандарты анализировали после каждой 10-й пробы. Аналитическая погрешность определения изотопного состава азота и углерода не превышала ±0.2%о.

Полученные данные об изотопном составе тканей животных были обработаны с помощью дисперсионного и регрессионного анализов в пакете STATISTICA 6.0. Аутлаеры были исключены из анализа, если разница с 1 или 3 квартилью выборки соответствующего таксона в биотопе превышала полуторную разницу между 1-й и 3-й квартилью. За уровень достоверности принята вероятность p < 0.05; в тексте и на рисунках приводятся средние значения и (после знака ±) стандартная ошибка средней.

Для оценки доли водного углерода в тканях почвенных беспозвоночных из дубравы и пойменного березняка мы использовали естественную разницу изотопного состава углерода ( 513С ) тканей представителей наземных и водных хищников (см. ниже). Для расчетаиспользовали простую модель смешивания [5]

Доля В = (S13C_ - S13CH)/(S13CB - S13CH)

где В представляет «водный углерод», 513Св которого соответствует средней 513С водных хищников, а ресурс Н представляет «наземный углерод», 513Сн которого соответствует средней 513С наземных хищников соответствующего таксона (жужелицы или пауки-волки) из удаленного от воды сосняка.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Таксономический состав собранных беспозвоночных

В результате применения ловушек Барбера было поймано 25 видов жужелиц (Carabidae): Ago-num obscurum, A. fuliginosum, A. viduum, Amara brunnea, A. communis, Bembidion dentellum, B. dons, Calathus mi-cropterus, Carabus arvensis, C. granulatus, Cychrus cara-boides, Elaphrus cupreus, Harpalus laevipes, Loricera pili-cornis, Oodes helopiodes, Patrobus excavatus, Pterostichus antracinus, P. diligens, P. melanarius, P. minor, P. niger, P. nigrita, P. oblongopunctatus, Trechus secalis. Кроме того, были собраны представители других семейств жесткокрылых: Hylobius abietis (Curculionidae), Geo-trupes stercorosus (Scarabaeidae), Staphylinus caesarius (Staphylinidae). Также были собраны напочвенные пауки следующих видов: Pardosa lugubris, Pirata hyd-rophilus (Lycosidae), Gnaphosa bicolor (Gnaphosidae), Evarcha falcate (Salticidae), Pachygnatha degeeri (Tet-ragnathidae), Metellinae sp. (Araneidae).

В результате отбора почвенных проб обнаружены представители Elateridae (Athous subfuscus, Dalopi-us marginatus, Prosternon tesselatum, Selatosomus aeneus, Selatosomus impressus, Selatosomus nigricornis), Curculionidae, Blattellidae (Ectobius sylvestris), Asilidae, Formicidae (Formica rufa, Lasius flavus, Lasius niger, Myrmica ruginodis, Tetramorium caespitum), Carabidae (Pterostichus nigrita, Badister sp.), Staphylinidae (Staphylinus erythropterus, Manda mandibularis, Drusilla canaliculata, Gabrius sp.), а также Dendrobaena octaedra (Lumbricidae, Oligochaeta) и многоножки Monotarso-bius curtipes (Litobiidae) и Arctogeophillus macrocephalus (Geophilidae).

В старице р. Пры собраны следующие водные членистоногие: Cymatia sp. (Corixidae); Hydrometri-dae; Coenagrionidae;Dytiscussp. ( Dytiscidae); Argyoneta aquatica (Aranei, Argyonidae); Gerris sp. (Gerridae); личинки стрекоз из семейств Aeshnidae и Libellulidae.

Обилие и вертикальное распределение почвенной макрофауны

Вертикальное распределение почвенной макрофауны в трёх изученных биотопах было весьма неоднородно. Наиболее заселён слой 0-10 см, где обилие животных достигало 102 экз./м2 (рис. 1), наименее заселённой была подстилка - слой A0. Общее обилие почвенных беспозвоночных составило 123±12 экз./м2 в дубраве, 79±5 экз./м2 в сосняке и 10±1 экз./м2 в березняке. низкая численность почвенных животных в березняке была, видимо, обусловлена высокой влажностью почвы. напротив, динамическая плотность бегающих подстилочных хищников (герпето-бионтов) была примерно в два раза выше в березняке (50.5 экз. / 100 ловушко-суток), чем в сосняке (29.2экз./100ловушко-суток)идубраве(24.6экз./ 100ло-вушко-суток).

Рис. 1. Вертикальное распределение почвенных беспозвоночных (макрофауна, среднее + стандартная ошибка) в трёх биотопах (учет почвенными пробами, п = 10).

Результаты изотопного анализа Изотопный состав углерода (513С) растительных материалов из разных биотопов не имел достоверных отличий и составлял в среднем -28.1±0.5%о в опаде и -29.6±1.6%овзеленыхчастяхрастений. Содержание тяжелого изотопа азота (15П) в опаде и в живых листьях было достоверно ниже в сосняке, чем в дубраве и березняке(рис. 2).

Содержание 15П в тканях животных увеличива-етсястрофическимуровнем. Крометого,наблюдается некоторое обогащение органического вещества 13С и 15П вниз по почвенному профилю [5]. Изотопный состав (513С и 515П) тканей исследованных почвенных беспозвоночных достаточно четко отражал их трофический уровень и локализацию в почве (рис. 3). Детри-тофаги и фитофаги (тараканы, дождевые черви, имаго

долгоносиков, растительноядные жужелицы A. brun-nea и A. communis) были обогащены 15N на 2-4%о относительно растительных остатков; обогащение подстилочных хищников (ликозиды, стафилиниды, жужелицы, костянки) 15N относительно детритофагов и фитофагов составило 3-5%о. Животные, обитающие в нижних слоях подстилки и в минеральных горизонтах почвы, были обогащены 13С по сравнению с герпето-бионтами. Величина 515N хищных жужелиц была на

0,5-1,9%о ниже, чем пауков и других специализированных хищников (Geophilidae, личинки Asilidae); по-видимому,этоотражаетхарактернуюдлябольшин-ства жужелиц склонность к полифагии.

Т кани водных и наземных хищных беспозвоночных резко отличались по изотопному составу углерода ( 513С). Величина 513С у водных хищных личинок насекомых находились в диапазоне от -29.6 до -35.5%о и в среднемсоставила-33.3±0.3%о(рис.3,4).Содержание 13С в тканях беспозвоночных из наземных экосистем было существенно выше, и изменялось в зависимости от удаления от водоёма. В удалённом от водоёма сосняке средние значения 513С почвенных хищников находились в диапазоне от -26.3±0.2%о (имаго стафили-нид) до -24.8±0.1%о (костянки). У хищных жужелиц и пауков-волков из сосняка величина 513С составили -26.0±0.1 и -25.1±0.1%о, соответственно. В прибрежной дубраве величина 513С у хищных герпетоби-онтов была на 0.7-1.0%о ниже, чем в сосняке, хотя у геофилид, костянок и проволочников она была такой же, как ивсосняке.Наименьшеесодержание тяжёлого изотопа углерода было у членистоногих, собранных в березняке. Здесь величина 513С у хищных герпетоби-онтов была понижена на 2%о по сравнению с сосняком, и на 1.3% - у личинок щелкунов (рис. 4).

Разница изотопного состава углерода животных из водных и наземных экосистем была использована для расчета доли «водного» углерода в питании наземных хищных беспозвоночных. При расчётах мы исходили из того, что в рационе водных хищников все жертвы были трофически связаны с водной экосистемой, в то время как в диету наземных хищников из сосняка преимущественно входили организмы, трофически связанные с наземными пищевыми цепями. Согласно результатам расчётов, наибольшая доля «водного» углерода была у хищных членистоногих в березняке и составила в среднем около 20%. В дубраве доля «водного» углерода в составе тел хищников была в среднем около 5%. Однако разные виды жужелиц очень существенно отличались по доле «водного» углерода. наиболее отчетливые трофические связи с водными беспозвоночными (>20% «водного» углерода) в дубраве были выявлены у гигрофильных [2] жужелиц P. anthracinus, P. excavatus и A. obscurum. В березняке почти все исследованные виды жужелиц (за исключением P. niger, C. granulatus и L. pilicornis) имелизначительнуюдолю«водного»углерода,ноосо-бенно сильные связи с водными системами показал гигрофил B. doris (рис. 5). Доля «водного» углерода в телах пауков-волков мало отличалась у двух исследованных видов и составила около 12% в дубраве и около 25% в березняке.

Рис. 2. Изотопный состав азота (615№ листьев (светлые столбики) и опада (темные столбики) в трёх биотопах. Среднее + стандартная ошибка, п = 2-7.

ОБСУЖДЕНИЕ Факторы, определяющие изотопный состав тканей почвенных животных

Значительно более низкое содержание тяжёлых изотопов азота в хвое и опаде в сосняке можно объяснить микоризным характером азотного питания доминирующей породы. Известно, что при передаче азота от эктомикоризного симбионта корням растений происходит сильная дискриминация против тяжелого изотопа; в силу этого строго микоризные растения сильно обеднены 15П а плодовые тела (и, вероятно, мицелий) микоризных грибов обогащены 15П [15]. Обогащение микоризного грибного мицелия тяжелым азотомможет, вероятно,объяснитьвысокие величины 515П у корнегрызущих личинок долгоносиков (рис. 3). Весьма вероятно, что основную долю азота они получают не из корней растений, а из эктомикоризного чехла [16].

У личинок щелкунов величина 515П также была велика, и примерно соответствовала 515П почвенных и подстилочных хищников (рис. 3). Подобные результаты уже были получены в работе Трого и соавторов [27], в которой исследовался изотопный состав проволочников в агроценозах. высокое содержание 15П в тканях элатерид было обнаружено нами и в других лесных биотопах (А. Гончаров и другие, неопубликованные данные). Полифагия проволочников хорошо известна [4], однако регулярно отмечаемые высокие величины 515П в их тканях позволяют предполагать, что многие виды являются специализированными хищниками. возможно однако, что высокое содержание 15П в проволочниках может быть отчасти связано с питанием гифами микоризных грибов.

Изотопный состав тканей остальных групп почвенных беспозвоночных вполне соответствовал их трофической позиции и ярусу обитания. Обогащение консументов тяжелым азотом (15П) относительно объекта питания составляет 2-3%о [19, 25]. Диапазон величин 515П в исследованных нами биогеоценозах (от опада до высших хищников, представленных пау-

ками) составил 8-9%о, что соответствует трем трофическим уровням. Среди хищных членистоногих относительно низкими величинами 515П отличались костянки. вероятной причиной этого является пре-

имущественное питание коллемболами, многие виды которых имеют низкие величины 515П [26]. В наших сборах величина 515П подстилочных коллембол составила менее -5%о.

Л

2 -

-2 -

Сосняк

.■лгеМае (13;

(V

ЗсааЬзе1(1аЕ1{4} &ч*Шйе ДО

-0^-^ (ШЕЦЗ)

сэгалаи ¡иц4*и|.:15; У

=ЁпегМае1(15; Сиа1а1(1эе-1 Й

СагзЫйэе »«афпафаи I {Б)

Рзстенкяиогвд (7)

1_1Пой1Иае (3)

I

| -ШГЕГ1С)[Йе |4) Ч> винюае ¡3)

-зы

—I—

-за

—I—

-2Б

—I—

-26

Б -4 -

*

ю

3 ■2 -

ДуВраьэ

-¿5~

Еса-ье :аш+ш Г2Е)

Ь^гаЕНаеМЭ)

51гртг/1гоэе-1

\ <Ь‘

Саг^сйе »ц+юН (2Б: ^ СииЛа1(1эе 1(7)

Лй1ИаеЦ4)

-■- ОеарМИЬе |4} • _Игй1Иэе !.=;;■ ЕЬнИм! (13}

• _лпсг1с1сае ;■ |

Рэстеля и «вд .¡4)

-34

-32

-30 -2 Б

в"£,Ъ«

-26

-21

Рис. 3. Изотопный состав (613С и 615^ беспозвоночных из двух модельных биотопов Светлыми точками показаны подвижные напочвенные и верхнеподстилочные животные (отловлены ловушками), черными точками - животные, полученные при разборке почвенных проб (обитатели минеральной почвы и нижних слоев подстилки). Показан также изотопный состав хищных членистоногих из старицы. Среднее ± стандартная ошибка.

В скобках указано число проанализированных экземпляров.

Закономерности распределения «водного» углерода в прибрежных экосистемах

Низкое содержание 13С в тканях водных беспозвоночных характерно для малых эвтрофных водоемов [11]. К обеднению органического вещества в старице 13С может приводить целый ряд механизмов. Основным источником поступления углерода в экосистему старицы является опад наземных и водных высших растений, обедненный 13С примерно на 20-22%о относительно С02 атмосферы. Выделяемый при микробной деструкции опада С02 подвергается дальнейшему фракционированию (против 13С) при фиксации фитопланктоном. Кроме того, может иметь значение фракционирование изотопов углерода в процессе анаэробной микробной трансформации, но обсуждение этих вопросов выходит за рамки настоящей

работы. Доля «водного» углерода в тканях отдельных видов наземных хищников в прибрежной дубраве достигала 20-25% и до 50% - в березняке. Такой результат в целом сопоставим с данными других исследований. Так, биомасса вылетающих из озера в северной Исландии имаго длинноусых двукрылых составила в среднем 1273 кг/га/год, в то время как первичная продукция лесов вблизи озера была 1200 кг/га/год, то есть около 50% углерода поступало в наземную экосистему из водной. В результате изотопный состав углерода почвенных беспозвоночных в прибрежных биотопах явно уклонялся в сторону «водной» подписи, наиболее отчетливо у подстилочных пауков и сенокосцев, но также и у коллембол [13]. В нашем исследовании мы обнаружили весьма выраженное понижение 513С в тканях проволочников из березняка, т.е. влияние «водно-

го» углерода не ограничивается высшими уровнями трофической пирамиды. С другой стороны, сходство изотопного состава углерода костянок и геофилид в

соснякеиприбрежнойдубравепредполагает, что «водный» углерод не играет существенной роли в энергетике животных-стратобионтов.

Рис. 4. Изотопный состав углерода (613С) доминирующих почвенных членистоногих из трёх биотопов и хищных личинок из старицы (среднее + стандартная ошибка, п = 4-46).

Столбики с разными буквенными индексами достоверно отличаются в пределах семейства Й-тест).

Рис. 5. Расчетная доля «водного» углерода в рационе хищных жужелиц (Carabidae) и пауков-волков (Lycosidae) в дубраве и березняке (среднее + стандартная ошибка средней).

В скобках указано число проанализированных экземпляров из дубравы/березняка.

В долине реки в северной Италии доля водных животных в рационе наземных пауков, собранных в 10 метрах от берега, составила около 6%, в то время как пауки, собранные менее чем в пяти метрах от водоёма, имели до 20% жертв, трофически связанных с водой [21]. В нашем исследовании наземные хищники, собранные вдвухбиотопах (березнякеи дубраве), расположенных в непосредственной близости от водоёма (заболоченной низины и старицы), имели значительные различияв среднемсодержании«водного» углерода в своих тканях (25% и 12% соответственно). Подобная разница может быть объяснена тем, что в дубраве водоём имеет высокий берег и чёткую границу с назем-нымбиоценозом,и,следовательно,здесьприсутствуют отчётливые градиенты влажности и температуры почвы, что влечет за собой резкую границу фитоценозов. Это, в свою очередь, может делать перенос «водного» углерода наиболее вероятным лишь в узкой зоне береговой линии. В березняке вся территория модельной площадки имела высокую степень увлажнения почвы, без отчетливых градиентов и, следовательно, возможная зона переноса «водного» углерода практически совпадала с территорией модельной площадки.

Углерод в тканях консументов обычно немного (на 0.5-1.0%о) обогащен тяжелым изотопом (13С) по сравнению с потребляемой пищей, хотя эта тенденция выражена намного слабее, чем накопление 15П [7, 19]. Кроме того, наземные хищники, находящиеся на верхних уровнях трофической пирамиды, интегрируют пастбищные и детритные энергетические потоки, а

для детритных пищевых сетей характерно обогащение углерода 13С [17]. В силу этого в наземных сообще-ствахчастонаблюдаетсяслабаяположительнаякорре-ляция между 513С и S15N тканей животных (А. Тиунов, неопубликованные данные). В данной работе мы обнаружили близкую к достоверности корреляцию между 513С и S15N в тканях хищных жужелиц сосняка (рис. 6), болееярко выраженную при анализевсего сообщества подстилочных хищников в этом биотопе (R2 = 0.55, p < 0.01). Однако в приводных биотопах эта закономерность была нарушена: высокие величины515П (указывающие на высокий трофический уровень) были ассоциированы с относительно низкими величинами 513С (указывающими на относительно большую долю «водного» углерода в питании, рис. 6). Таким образом, высшие подстилочные хищники-герпетобионты являются, по-видимому, активными акцепторами «водной субсидии» в исследованных биотопах. Судя по нашим данным, жужелицы в среднем более эффективно осваивали «водный» углерод, чем пауки-волки; это, вероятно, связано с обилием в приводных биотопах специализированных гигрофильных видов жужелиц.

Благодарности. Авторы выражают искреннюю благодарность К.В. Макарову (МПГУ), А.В. Шаталину (МПГУ), Л.Б. Рыбалову (ИПЭЭ), В.В. Пирюгину (ИПЭЭ) и администрации ФГУ «Окский заповедник» за помощь в организации работы. Исследование поддержано Программой Президиума РАН «Биоразнообразие» и Российским фондом фундаментальных исследований (проект № 11-04-00948а).

Рис. 6. Зависимость между б13С и б1^ у подстилочных хищников (жужелиц и пауков-волков) в трёх модельных биотопах. Для жужелиц приведены уравнения и достоверность линейной регрессии. Каждая точка соответствует одному экземпляру.

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Гиляров М.С. Учёт крупных почвенных беспозвоночных (мезофауна) / В кн.: Методы почвенно-зоологических исследований. М.: Наука, 1975. С. 12-29.

2. КрыжановскийО.Л.ЖесткокрылыеСССР.Л.:Наука, 1983. 320 с.

3. Сазонова О.Н. Вынос органического вещества кровососущими комарами из понижений плакора на рельеф // Материалы к совещанию о средообразующей деятельности животных. М.: Изд-во МГУ, 1970. С. 65-71.

4. Стриганова Б.Р. Питание почвенных сапрофагов. М.: Наука, 1980. 244 с.

5. Тиунов А.В. Стабильные изотопы углерода и азота в почвенно-экологических исследованиях // Известия РАН. Сер. Биол. 2007. № 4. С. 475-489.

6. Akamatsu F., Toda Н., Okino Т. Food source of riparian spidersanalysedbyusingstableisotopes//Ecologicalre-search. 2004. Vol. 19. P. 655-662.

7. Caut S., Angulo E.,Courchamp F. Variation in discrimination factors ( A15N and Д13С): the effect of diet isotopic valuesand applications fordietdeconstruction//Journal of Applied Ecology. 2009. Vol. 46. P. 443-453.

8. Collier K.J., Bury S., Gibbs M. A stable isotope study of linkages between stream and terrestrial food webs through spider predation // Freshwater Biology. 2009. Vol. 47. P. 1651-1659.

9. Cummins K.W. Structure and function of stream ecosystems // Bioscience. 1974. Vol. 24. P. 631-641.

10. France R.L. Relationships between DOC concentration and epilithon stable isotopes in boreal lakes // Freshwater Biology. 1999. Vol. 41. P. 101-105.

11. France R.L., Schlaepfer M.A. 13C and 15N depletion in components of a food web from an ephemeral boreal wetland compared to boreal lakes: putative evidence for microbial processes // Hydrobiologia. 2000. Vol. 439. P. 1-6.

12. GladyshevM.I.,ArtsM.T.,SushchikN.N.Preliminaryes-timates ofthe export of omega-3 highly unsaturated fatty acids (EPA + DHA) from aquatic to terrestrial ecosystems // Lipids in Aquatic Ecosystems / eds. Arts M.T., Brett M.T., Kainz M.J. New York: Springer, 2009. P. 179-209.

13. Gratton C., Donaldson J., Vander Zanden M. J. Ecosystem linkages between lakes and the surrounding terres-triallandscapein Northeastlceland// Ecosystems.2008. №11. P. 764-774.

14. Henschel J.R., Mahsberg D., Stumpf H. Allochtonous aquatic insects increase predation and decrease herbi-vory in river shore food webs // Oikos. 2001. Vol. 93. P. 429-438.

15. Hobbie E.A., Ouimette A.P. Controls of nitrogen isotope patterns in soil profiles // Biogeochemistry. 2009. Vol. 95. P. 355-371.

16. Hobbie E.A., Rygiewicz P.T., Johnscin M.G., Moldenke A.R. C-13 and N-15 in microarthropods reveal little

response of Douglas-fir ecosystems to climate change // Global Change Biology. 2007. Vol. 13. P. 1386-1397.

17. Hyodo F., Kohzu A., Tayasu I. Linking aboveground and belowground food webs through carbon and nitrogen stable isotope analyses // Ecological Research. 2010. Vol. 25. P. 745-756.

18. Kato C., Iwata T., Nakano S., Kishi D. Dynamics of aqua-ticinsectfluxaffectsdistributionofriparianweb-building spiders // Oikos. 2003. Vol. 103. P. 113-120.

19. McCutchan J.H., Lewis W.M., Kendall C. Variation in trophicshiftforstableisotoperationsofcarbon,nitrogen, and sulfur // Oecologia. 2003. Vol. 102. P. 189-198.

20. Paetzold A., Lee M., Post D. Marine resourse flows to terrestrial arthropod predators on a temperate islands // Oecologia. 2008. Vol. 157. P. 653-659.

21. Paetzold A., Schubert C.J., Tockner K. Aquatic terrestrial linkages along a braided-river riparian arthropods feeding on aquatic insects // Ecosystems. 2005. Vol. 8. P. 748-759.

22. Polis G., Anderson W., Holt R.D. T oward an integration of landscape and food web ecology: the dynamics of spatially subsidied food webs // Annu. Rev. Ecol. Sys. 1997. Vol. 28. P. 289-316.

23. PolisG.A.,HurdS.D.Extraordinaryhighspiderdensities on islands flow of energy from marine to terrestrial food websandtheabsenceofpredation//Proc.Nat.Acad.Sci. USA. 1995. Vol. 92. P. 4382-4386.

24. Post D.M. Using stable isotopes to estimate trophic position: Models, methods, and assumptions // Ecology. 2002. Vol. 83. P. 703-718.

25. Scheu S., Falca M. The soil food web of two beech forests(iflgMssy/oflizcfl)ofcontrastinghumustype:stable isotope analysis of a macro- and a mesofauna-dominated community // Oecologia. 2002. Vol. 123. P. 285-296.

26. SemeninaE.E.,TiunovA.V.Trophicfractionation(A15N) in Collembola depends on nutritional status: a laboratory experiment and mini-review // Pedobiologia. 2011. Vol. 54. P. 101-109.

27. Traugott M., Schallhart N., Kaufmann R., Juen A. The feeding ecology of elaterid larvae in Central European arable land: new perspectives based on naturally occurring stable isotopes // Soil Biol. Biochem. 2008. Vol. 40. P. 342-349.