СТРУКТУРА СООБЩЕСТВ НАЗЕМНЫХ И ПРИБРЕЖНЫХ БЕСПОЗВОНОЧНЫХ ТАЙГИ КОЛЬСКОГО ПОЛУОСТРОВА (ПО ДАННЫМ АНАЛИЗА δ13C И δ15N) Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

ИЗВЕСТИЯ

ПЕНЗЕНСКОГО ГОСУДАРСТВЕННОГО ПЕДАГОГИЧЕСКОГО УНИВЕРСИТЕТА имени В. Г. БЕЛИНСКОГО ЕСТЕСТВЕННЫЕ НАУКИ № 25 2011

IZVESTIA

PENZENSKOGO GOSUDARSTVENNOGO PEDAGOGICHESKOGO UNIVERSITETA imeni V. G. BELINSKOGO NATURAL SCIENCES № 25 2011

УДК 631.42:574.4

СТРУКТУРА СООБЩЕСТВ НАЗЕМНЫХ И ПРИБРЕЖНЫХ БЕСПОЗВОНОЧНЫХ ТАЙГИ КОЛЬСКОГО ПОЛУОСТРОВА (ПО ДАННЫМ АНАЛИЗА 813C И 815N)1

© Д. И. КОРОБУШКИН, К. Б. ГОНГАЛЬСКИЙ, А. В. ТИУНОВ Институт проблем экологии и эволюции им А. Н. Северцова РАН, лаборатория почвенной зоологии и общей энтомологии e-mail: [email protected]

Коробушкин Д.И., Гонгальский К.Б., Тиунов А.В. - Структура сообществ наземных и прибрежных беспозвоночных тайги Кольского полуострова (по данным анализа 613C и 615N) // Известия ПГПУ им. В.Г. Белинского.

2011. № 25. С. 357-361. - С помощью анализа стабильных изотопов углерода и азота изучена трофическая структура сообществ крупных почвенных беспозвоночных литорали Белого моря и окружающих таежных лесов, а также пресноводных озер. По значениям S15N выделяются трофические уровни: наименьшие значения принадлежат опаду, а наибольшие хищным беспозвоночным. Трофическое обогащение в наземных экосистемах от древесного растительного опада к сапрофагам составило 3.1%о, а от сапрофагов к хищникам - 3.6%о. По используемым ресурсам (S13C) морские и сухопутные беспозвоночные достаточно хорошо разделяются, причем латерального переноса (поглощения сухопутными животными углерода морского происхождения) практически не наблюдается: в 50 м от берега моря изотопная подпись беспозвоночных не несет в себе следов морского углерода.

Ключевые слова: почвенные животные, стабильные изотопы, Белое море.

Korobushkin D.I., Gongalsky K.B., Tiunov A.V. - The structure of terrestrial and seashore invertebrate communities of the boreal forest of Kola Peninsula (based on 613C and 615N analysis) // Izv. Penz. gos. pedagog. univ. im.i V.G. Belinskogo. 2011. № 25. P. 357-361. - Stable isotopes of C and N were applied to study the trophic structure of assemblages of large soil invertebrates at the White Sea shore, adjacent boreal forest and freshwater lakes. Trophic levels are separated by S15N: the lowest values were recorded for leaf litter, and the highest for predatory invertebrates. The trophic shift between the levels was the following: from leaf litter to saprophages 3.1%, and from saprophages to predators - 3.6%. By S13C, terrestrial and marine resources are clearly distinguished. However, there was no lateral transfer of C between them: invertebrates living 50 m apart from the sea have no traces of marine -born carbon.

Keywords: soil animals, stable isotopes, White Sea.

Использование ресурсов детритной пищевой цепи в значительной степени лимитировано пределами экосистемы - и насколько интенсивно происходит обмен веществом между соседними экосистемами, не ясно. Т акой латеральный перенос может быть заметен на границе контрастных сред, которые обуславливают различия изотопного состава их вещества [22].

Приток аллохтонных ресурсов может изменить структуру и динамику популяций, сообществ и пищевых цепей через прямые и косвенные взаимодействия [18, 22]. Например, поступление ресурсов морского происхождения в виде литоральных водорослей и мертвых животных может поддерживать высокую плотностьчленистоногихсапрофагов,которые, всвою

очередь, могут быть важным источником питания для ряда наземных хищников, в том числе паукообразных, ящериц, млекопитающих и т.д. [18, 21].

Пути переноса С и N из морских экосистем в наземные различны. Например, в наземных экосистемах Калифорнийского залива С и N океанического происхождения поступают в трофические цепи двумя путями. Во-первых, детритофаги, сапрофаги и хищники едят жертв, живущих на побережье, и прибрежный детрит [21]. Во-вторых, сапрофаги и эктопаразиты питаются за счет морских птиц (включая орнитохо-рию) [21] и растения используют помет как удобрение. X. Мицутани и Е. Вада [16] показали, что почва и растения, удобренные пометом морских птиц, имеют

1 Материалы, представленные наВторой Всероссийскойс международнымучастиемполевой школе по почвенной зоологии и экологии для молодых ученых (Пенза, 12-16 сентября 2011 г.), проведенной при финансовой поддержке РФФИ (грант № 11-04-06824-моб_г), гранта Президента РФ (проект МД-4662.2010.04) и Пензенского государственного педагогического университета им. В.Г. Белинского.

более высокие изотопные значения. Эти значения, в свою очередь, должны проявляться у фитофагов и сапрофагах, потребляющих эти растения, и в хищниках, поедающих этих потребителей [10].

Удобной модельной территорией для решения таких задач является побережье Белого моря с шириной прилива 1.8-2.0 (до 3) м [2] и относительно невысоким уровнем разнообразия наземных беспозвоночных. На литорали образуются большие скопления отмерших водорослей - постоянный элемент пологих участков береговой линии материка и островов [4]. Скопления водорослей на суше у границы с морем обычно обильно заселены беспозвоночными животными, специфическим комплексом видов, в состав которого из мезофауны входят энхетреиды, личинки мух, некоторые виды жуков, пауки и прочие животные [7], многочисленны на литорали рачки-балянусы и бокоплавы рода гаммарус, а также часто встречаемы на литорали и на глубинах до 10-15 м различные виды моллюсков [3].

Целью работы было оценить влияние ресурсов морского происхождения на прибрежные экосистемы Белого моря по сравнению с экосистемами удаленных территорий. Рассмотреть степень влияния моря в качестве источника пищи для беспозвоночных хищников, сапрофагов, фитофагов прибрежных экосистем; проанализироватьсоставтрофическихуровнейназем-ных сообществ.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Особенности изучаемой территории

Отбор проб проводили летом 2009 г. в Мурманской области на территории Беломорского отдела Кандалакшского государственного природного заповедника. средняя температура июля колеблется около 15 °С. Среднее количество осадков за год от 360 до 500 мм [1] . В соответствии с ботанико-географическим районированием Европейский части СССР Е.М. Лав-ренко и Т.И. Исаченко [5] район Кандалакшского залива входит в Евроазиатскую таежную (хвойнолесную) область Североевропейскую таежную провинцию Кольско-Печерскую подпровинцию с северотаежными лесами.

Отбор проб

Пробы отбирали по четырем трансектам: двум от Белого моря (недалеко от п. Лувеньга) и двум от пресноводных озер - от оз. Питьевого (в 5 км от п. У мба), и от оз. Безымянного (3 км от деревни Колвица). Расстояние между трансектами от моря составляло 3 км. В пределах каждой трансекты выделяли по 5 точек по удаленности от воды - 1 непосредственно в воде (1-2 метра от берега), 2 - на литорали (до 5 м), 3 - около 15 м от уреза, 4 - 50 м и 5 - 100 м от уреза. Расстояние мерили от точки максимального прилива. Сбор материала проводили на площадках 3х3 м. В пределах каждой точки вручную отбирали по 2-5 видов сапро-фагов, фитофагов и хищных беспозвоночных. По возможности отбирали по 3-5 особей каждого вида. Животных фиксировали при помощи 96%-ного спирта. на каждой точке отбирали также пробы опада растительности 2-3-х видов.

Максимальная высота над уровнем моря была отмечена в пределах трансекты 2, в точке, расположенной в 100 м от берега и составляла примерно 10 м. Для обеих трансект характерны в первых точках приморские луга, а при дальнейшем удалении от берега -березово-сосновые,березово-еловыеиелово-сосновые леса. Озера, по Карповичу [2] относятся к малым озерам, оба бессточные. Для трансекты от оз. Питьевое характерны елово-березовые и березово-еловые леса. В районе Безымянного озера отмечены сосновоберезовые леса с багульником и подростом ели. Лабораторная обработка проб Опад и животных высушивали в сушильном шкафу в течение 4-5 дней при температуре 50-52°С, затем размельчали при помощи мельницы Retsch MM200 (Германия). Пробы опада, помещенные в небольшие гильзы из тонкой оловянной фольги, навешивали на весах Mettler Toledo MX5 или Mettler Toledo MX6 по 1000-1500 мкг с точностью до 1 мкг. Животных навешивали по 400-600 мкг, для анализа брали преимущественно мышцы и ноги, т.к. мышцы имеют наиболее типичные значения изотопной подписи организма [6].

Измерение соотношения стабильных изотопов провели на комплексе оборудования, состоящем из элементного анализатора Thermo Flash EA 1112 и изотопного масс-спектрометра Thermo Finnigan Delta V Plus (Германия) в ЦКП при ИПЭЭ РАН, г. Москва.

Для калибровки оборудования использовали стандарты МАГАТЭ USGS40 и USGS41, в качестве лабораторного стандарта использовали ацетанилид (C8H9NO). Аналитическая ошибка определения 515N не превышала 0,3%о, 513C - 0,1%о.

Изотопныйсоставрассчитывалсяпоформуле(%о):

S“E = [(R , - R )/R ]*1000,

1 v проба стандартстандарт-* 7

где Е - элемент (N или С), n - масса более тяжелого и редкого изотопа, и R - относительное обилие этого изотопа в анализируемой пробе или в стандарте [8, 9,14, 20]. Статистическая обработка Для всех данных рассчитывали среднее и стандартную ошибку. Достоверность различий полученных значений проверяли про помощи однофакторного дисперсионного анализа. Статистическую обработку полученных величин проводили с использованием программы Statistica 6.0.

Всего проанализировано 260 проб. Из них 28 составляет опад, 71 - сапрофаги и фитофаги, 25 - морские животные, 136 - хищные беспозвоночные.

РЕЗУЛЬТАТЫ Средняя изотопнаяподпись 513C древесного опа-да не имеет достоверных отличий в пробах (рисунок,

а, б), отобранных на побережье и в удалении от моря (-29,6±0,6%oИ-31,0±0,4),значения515Nуприбрежного и отдаленного опада также очень близки: -0,28±0,46 и -0,50±0,6%о. Значения 513C и 515N у прибрежных злаков резко отличны от опада и составляют -27,2±1 и 2,54±0,5соответственно.Фукоидыимеютнаибольшие значения как по 513C, так и по 515N (рис.1 а): -16,3±1,5 и 4,2±0,7%о соответственно.

015н

е

-2

Прибрежные сообщества (а)

пяуки^КО

А,

пюташир і ♦атнуж»)

.Ц.СНІІ ТР

1*0

лю¥<к(;ы-|3}

.33

і ірлйрепі- 1-е

апмиф

к

■осіяній №

^■ужвлиїн (21

Д-І №

ОВШ ДНГС

гаммаруо ;6) тц

ЇЧ* ЧТрІИДк І

№

.

А І

■ Щ їттии {3} слизни®

ДЦММСНЫН

огид (а)

-за

■29

■а

■23

ФїЧ^(4)

#-кК(Кі№ЖМ0ГМй (] СА=Д

0-аП|шфаГи5-15 м

Акпщннл 5 -1 ?■ М ■фитафагн ■ аг:се.агг ЕС-'і'и м А 1 иіцн«іл “ҐІ-1ПП н

■М -і7аіЗС’1І

5|Г^

а

Наземн ые сообщества (б)

^оі.іїікн (ы

ТЮфИПВДЫ

п*¥ки|^:А -НМН(!И

<оыарсв(41

*

ГГріПІ.111,1-

о

ЛЙЧИНШ

стреизз

■:

(М) «ни арое і

ЇПІСГКН (11)

т

орвТ сп тни (1)

пиггецдн(ї)

цаждипі.с ЧЄр!У |2С)

/іріілткй

яіад(Ц)

ОАркс-н.'киц -її і-саЛрафаГн фпреоюводные

І-ІМІЧЦ

СНнваемиЛ огад

■сапрофаг» нвземшв ■ фл'ссіии-

і іі _ині :и наземша

•мерные рас™ ия №

■32

■З

7В

■23

■20

■17 рщ .14

Рис. Положение опада, сапрофагов, фитофагов и хищных беспозвоночных в поле значений б13С и б 15^ (M±SE) в прибрежных (а) и наземных (б) сообществах. В скобках указано количество особей, если количество не указано, то в пробе 1 животное. ДЧ - дождевые черви, ОР - озерные растения.

Изотопные значения 513С дождевых червей (рисунок, а), отобранных в прибрежной зоне и на расстоянии 50-100 м от моря, слабо отличаются друг от друга: -26,24 ± 0,3 и -25,49%о ± 0,3; значения 515П также достоверно не отличны: 2,5%о ± 0,5 и 2,6%о ± 0,3. Отметим, что

значения у дождевых червей, отобранных вблизи пресных озер, также достоверно не отличаются от рассмотренных выше: 513С = -25,94%о ± 0,1 и 515П = 2,4%о ± 0,4.

У улиток Zonitoides nitidus, собранных в 50-100 м от моря и у озер, изотопная подпись 515П достоверно

отличается 1,23±0,6%о и 4,88±0,75. В свою очередь, по 513С такие большие различия не прослеживаются: -25,47±0,55%о и -24,7±0,06. Слизни Апоп subfuscus, отобранные у моря и у озер, также достоверно отличаются по значениям 515П разница же значений 513С составляет около 1%о.

Средисапрофаговхорошо выделяются энхитре-иды Cognettia sphagnetorum - у них отмечены наиболее высокие значения как 513С, так и 515П -14,99± 0,4%о и 5,71±0,7, соответственно.

Морские животные в целом достоверно отличаются от наземных (рис. 1, а), у них отмечены наиболее высокие значения как по 513С, так и по 515П Стоит отметить, что изотопные значения у морских улиток Littorina 1Шогеа и L. obtusata очень близки к значениям гаммаруса: 513С -15,5±0,7 и -15,7±0,3; 515П 6,03±0,3 и 5,8±0,2. Мидии и балянусы, в свою очередь, достоверно отличаются по значениям 513С от вышеуказанных животных - у них отмечены более низкие значения 513С. Стоит отметить, что у балянусов отмечены более высокие значения 515П

хищныебеспозвоночные,отобранныенарассто-янии 5-15 м от моря имеют в целом более высоки значения 515П животные отобранные в 50-100 м от берега и в отдалении от моря не сильно отличаются друг от друга. Значения 513С у всех хищников изучаемой территории довольно схожи и в среднем равны -25,2±0,3, немного отличные значения 513С наблюдаются у пауков приморской зоны.

По значениям 515П хорошо выделяются трофические уровни. Все элементы трофической цепи достоверно отличаются друг от друга (р < 0,05), причем наименьшие значения 515П принадлежат опаду, а наибольшие, соответственно, хищным беспозвоночным. Таким образом, трофическое обогащение на 1 уровень в наземных экосистемах от древесного растительного опада к сапрофагам (исключая энхитреид) составило 3,1%о, а от сапрофагов к хищникам - 3,6%о.

ОБСУЖДЕНИЕ

По изотопному составу (513С и 515П ) представители морских экосистемдостоверноотличаютсяот наземных, таким образом, даже животные, отобранные в 5-15 м от моря, фактически не имеют «морской метки». Соответственно животные, потребляющие вещества морского происхождения, обогащены 513С и в меньшей степени 515П относительно животных, поедающих только наземную пищу. Эта закономерность в нашем исследовании хорошо прослеживается у морских улиток и гаммарусов, поедающих фукоиды [13, 25].

У пауков, отмеченных в прибрежной зоне, значения 513С достоверно большие, чем у других животных изучаемой территории. Это явление может быть связано с тем, как показали Пэтцольд с соавторами [18] , ссылаясь на Морса [17], что среди пауков могут быть виды, специализирующиеся на добыче приливной зоны (Pardosa lapidicina) и перемещаются вглубь только в осенне-зимний период. Следовательно, пауки-обитатели приливной зоны довольно слабо связаны с наземными (внутренними) пищевыми

сетями. Однако, у пауков-тенетников, обитающих в прибрежных лесах отмечается до 10% добычи, потребляющей пищу морского происхождения (например, береговые мухи). Для более точного ответа на данный вопрос необходимо проведение дополнительных исследований с целью изучения экологических особенностей отдельно взятых видов пауков.

животные, собранные в непосредственной близости от озер, довольно близки по значениям 513С к наземным. К. Грэттон и др. [15] доказали, что большие стаи мошек, происходящих из озер северной Исландии, являются источником пищи наземных членистоногих. Но сила этих связей, пространственная протяженность и воздействие водных экосистем на наземные и наоборот остаются не исследованным. С другой стороны, поле изотопных значений наземных и озерных, животных довольно сильно отличается от морского.

По данным изотопного анализа прослеживается относительно малый вклад морских ресурсов в цепи питания наземных животных, уменьшает и потребность в них тот факт, что в непосредственной близости от моря нет недостатка в пище «наземного происхождения». Например, дождевые черви, отобранные как на побережье, так и в отдалении от моря не имеют достоверных отличий друг от друга. Единственной группой наземных животных, питающейся «морской пищей» являются энхитреиды, значения 513С и 515П которых сравнимы с гаммарусами и морскими улитками.

Наши результаты подтверждают исследования Пэтцольда и др. [18], показавших, что поступление морской продукции наименее важно для наземных консументов, обитающих на островах со средней продуктивностью, и ограничивается животными, обитающими в пределах приливно-отливной зоны, а также подвижными животными, приспособленными к потреблению пищи в этой зоне.

Обогащение азота на один трофический уровень обычно оценивается в 2-3.5%о [8, 12, 23, 24], что подтверждается и нашими полученными данными.

В наземных экосистемах исследуемой территории по 515П четко выделяются 3 основные группы животных - хищники с очень близкими, достоверно не отличающимися значениями, фитофаги и сапрофаги.

Прослеживаютсяразличияизотопногосоставау наземных сапрофагов, но они могут быть связаны скорее с экологическими особенностями вида, например, в спектр питания слизней Апоп subfuscus попадают в качестве основных компонентов грибы и разлагающиеся растения, эти животные могут питаться и пожелтевшей листвой, экскрементами животных, личинками насекомых, мертвыми и ранеными червями и водорослями [11, 19], заметим, что морские водоросли, по нашим данным изотопного анализа в спектр питания слизней не попали, причем значения 513С у данных животных на всей территории достоверно не отличаются). Разброс изотопных значений у наземных улиток Zonotoides nitidus также скорее всего связан с большим разнообразием пищи, потребляемым этими животными: улитки питаются разлагающимися листьями, грибами, корнями и плодами. С другой стороны, дожде-

вые черви по всей территории имеют достоверно неотличимые значения, т.е. питаются они в независимости от удаленности от моря одним и тем же.

Так же выделяется группа фитофагов с довольно большим разбросом значений, эти различия связаны с определенными предпочтениями питания у разных видов. Например листоеды ^а1етсе11а nymphaea) (рисунок, б) показывают значения 515П обогащенные относительно их непосредственной пищи - кубышки. Таким образом, изотопные значения фитофагов напрямую связаны с потребляемыми ими растениями.

Благодарности. Работа поддержана грантом РФФИ (№ 11-04-00948), Министерством образования и науки РФ в рамках ФЦП «Исследования и разработки по приоритетным направлениям развития научнотехнологического комплекса России на 2007-2013 годы».

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

1. Агроклиматический справочник по Мурманской области/ Под ред. М.С. Егоровой.Л.: Гидрометеор. изд., 1961. 88 с.

2. Карпович В.Н. Кандалакшский заповедник // Заповедники СССР. Заповедники европейской части РСФСР. I. М.: Мысль, 1988. С. 20-60.

3. Каталог биоты Беломорской биологической станции МГУ. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2008. 384 с.

4. Кузнецов В.В.Белое море и биологические особенности его флоры и фауны. М.: Изд-во АН СССР, 1960. 322 с.

5. Лавренко Е.М., Исаченко Т.И. Зональное и провин-циальноеботанико-географическоеразделениеЕвро-пейской части СССР // Е.М. Лавренко. Избранные труды. СПб: Изд-во СПбГУ, 2000. С. 527-542.

6. Семенюк И.И., Тиунов А В. Сходство трофических ниш диплопод (Myriapoda, Diplopoda) в широколиственном лесу подтверждается изотопным анализом (15N/14N и 13C/12C) // Известия РАН. Сер. Биол. 2011. № 3. С. 340-348.

7. Сергеева Т.К., Бызова Ю.Б., Уваров А.В. Беспозвоночные животные - обитатели скоплений отмерших водорослей на островах Кандалакшского залива // Почвенная фауна Северной Европы. М.: Наука, 1987. С. 69-74

8. Тиунов А.В. Стабильные изотопы углерода и азота в почвенно-экологических исследованиях // Известия РАН. Сер. Биол. 2007. №4. С. 475-489.

9. Хёфс Й. Геохимия стабильных изотопов. М.: Мир, 1983. 200 с.

10. Anderson W.B., Polis G.A. Marine subsidies of island communities in the Gulf of California: evidence from

stable carbon and nitrogen isotopes // Oikos. 1998. Vol. 81. P. 75-80.

11. Beyer W., Saari D. 1978. Activity and ecological distribution of the slug, Arion subfuscus (Draparnaud) (Stylommotophora, Arionidae) // Amer. Midl. Natur. Vol. 100. P. 359-367.

12. Caut S., Angulo A., Courchamp F. Variation in discrimination factors (S15N and S13C): the effect of diet isotopicvaluesandapplicationsfordietreconstruction// J. Appl. Ecol. 2009. Vol. 46. P. 443-453.

13. Chang A.L., Blakeslee A.M.H., Miller A.W., Ruiz G.M. Establishment failure in biological invasions: A case history of Littorina littorea in California // PLoS ONE. 2011. Vol. 6. e16035.

14. Dawson T.E., Mambelli S., Plamboeck F.Y. et al. Stable isotopes in plant ecology // Ann. Rev. Ecol. Syst. 2002. Vol. 33. P. 507-559.

15. GrattonC.,DonaldsonJ.,VanderZandenM.J.Ecosystem linkages between lakes and the surrounding terrestrial landscape in northeast Iceland // Ecosystems. 2008. Vol. 11. P. 764-774.

16. MizutaniH.,WadaE.Nitrogenandcarbonisotoperations in seabird rookeries and their ecological implication // Ecology. 1988. Vol. 69. P. 340-349.

17. Morse D.H. Distribution, movement, and activity patterns of an intertidal wolf spider Pardosa lapidicina population (Araneae, Lycosidae) // J. Arachnol. 1997. Vol. 25. P. 1-10.

18. Paetzold A., Lee M., Post D.M. Marine resource flows to terrestrial arthropod predators on a temperate island: the role of subsidies between systems of similar productivity // Oecologia. 2008. Vol. 157. P. 653-659.

19. Pearse V., Pearse J., Buschbaum M., Buschbaum R. Living invertebrates. California: Blackwell Scientific Publications and The Boxwood Press. 1987. pp. 848..

20. Peterson B.J., Fry B. Stable isotopes in ecosystem studies // Ann. Rev. Ecol. Syst. 1987. Vol. 18. P. 293-320.

21. PolisG.A.,HurdS.D.Linkingmarine and terrestrialfood webs: allochthonous input from the ocean supports high secondary productivity on small islands and coastal land communities // Am. Nat. 1996. Vol. 147. P. 396-423.

22. Polis G.A., Anderson W.B., Holt R.D. T oward an integration of landscape ecology and food web ecology: the dynamics of spatially subsidized food webs // Ann. Rev. Ecol. Syst. 1997. Vol. 28. P. 289-316.

23. Ponsard S., Arditi R. What can stable isotopes (S15N and S13C) tell about the food web of soil macroinvertebrates? // Ecology. 2000. Vol. 81. P. 852-864.

24. Vanderklift M.A., Ponsard S. Sources ofvariationin consumer-diet S15N enrichment: a meta-analysis // Oecolo-gia. 2003. Vol. 136. P. 169-182.

25. Welch J.J. The “Island Rule” and deep-sea gastropods: Re-examining the evidence // PLoS ONE. 2010. Vol. 5. e8776.