CC BY
23
ОРГАН РАВНОВЕСИЯ У ЛАСТОНОГИХ В ОНТОГЕНЕЗЕ
Солнцева Галина Николаевна Доктор биологических наук, акад. МНАЕП, Институт Проблем Экологии и Эволюции им. А.Н. Северцова РАН ORGAN OF VESTIBULI OF PINNIPEDS IN ONTOGENY
Solntseva Galina
Doctor of biological sciences, acad. IAENM, A.N. Severtsov Institute of Problem Ecology and Evolution Russian Academy of Sciences
АННОТАЦИЯ
У исследованных групп млекопитающих выявлены особенности, связанные с этапами дифференцировки чувствующего эпителия макул и крист на рецепторные и опорные клетки. У наземных и полуводных млекопитающих (ушастые тюлени, морж), образ жизни которых в большей степени связан с пребыванием на твердом субстрате, первоначальная клеточная дифференцировка чувствующего эпителия происходит в утрикулярной макуле, что указывает на важную роль органа гравитации в жизнедеятельности этих млекопитающих. Одновременная клеточная дифференцировка чувствующего эпителия в саккулярной и утрикулярной макулах, а также сходство размеров кохлеарной и вестибулярной частей внутреннего уха у настоящих тюленей могут служить основой для предположения о том, что органы гравитации и вибрации у этих видов одинаково жизненно необходимы. Каждый из этих органов адаптирован для функционирования в определенной по физическим свойствам среде обитания.
ABSTRACT
In studied groups of mammals, the features, which are connected with the stages of differentiation of the sensory epithelium of maculae and cristae into the receptor and supporting cells, are revealed. In terrestrial and semi-aquatic mammals (otariids, a walrus), whose way of life to a greater degree is connected with the stay on a firm substratum, the initial cellular differentiation of the sensory epithelium occurs in the utricular macula that indicates the important role of the organ of gravitation in the vital activity of these mammals. The simultaneous cellular differentiation of the sensory epithelium in the saccular and utricular maculae, as well as the similarity of size of the cochlear and vestibular parts of the inner ear in phocids allow for assumption that for these species the organs of gravitation and vibration are equally vitally important. Each of these organs is adapted for functioning in the habitat with certain physical properties.
Ключевые слова: саккулюс, утрикулюс, саккулярная макула, утрикулярная макула, полукружный канал, ампула полукружного канала.
Keywords: sacculus, utriculus, saccular maculae, utricular maculae, semicircular canal, ampulla of semicircular canal.
Введение
Исследования сенсорных систем позвоночных имеет давнюю историю, за время которой менялись взгляды и подходы к изучаемому материалу. Значительные успехи 70-90-х годов прошлого столетия привели к кардинальному пересмотру традиционных представлений о способах и значении звуковой сигнализации в мире животных. Работы в области биоакустики млекопитающих продемонстрировали необычайную значимость слуха для пространственной ориентации и коммуникации всех представителей этого класса.
Изучив особенности структурно-функциональной организации периферического отдела слуховой системы в пост-натальном онтогенезе, мы встали перед необходимостью проведения пренатального его исследования на ранних стадиях развития. Полное отсутствие данных по пренаталь-ному развитию периферического отдела слуховой системы у морских млекопитающих не давало ответа на решение одной из важнейших проблем - изучение закономерностей развития органов слуха и равновесия у представителей класса млекопитающих в целом.
Вопрос об эволюционном происхождении лабиринта у позвоночных до сих пор остается открытым, несмотря на существующие гипотезы, объясняющие его эволюцию, начиная от ланцетника до млекопитающих. Общеизвестной гипотезой является то, что лабиринт возник на основе ор-
ганов боковой линии, расположенных на поверхности тела животного открыто и имеющих непосредственный контакт со средой. Усложнение структур и функций органов боковой линии вызвало появление нового структурного образования - вестибулярного аппарата. Однако проследить за тем, как шла эволюция от открытого лабиринта к закрытому, расположенному глубоко в черепе, никому из исследователей еще не удалось.
Настоящее исследование не дает прямого ответа на этот вопрос, но вносит существенный вклад в его решение и посвящено сравнительному анализу раннего эмбриогенеза вестибулярной части внутреннего уха у ластоногих в сравнении с наземными видами, поскольку именно сенсорные системы наиболее ярко демонстрируют размах эволюционных и адаптивных преобразований, возникших у млекопитающих на пути адаптации к водному образу жизни.
Материал и методы
Следующие виды млекопитающих были исследованы: Rodentia (Rattus norvegicus, Myicastor coypus, Cavia porcellus); Carnivora (Canis familiaris, Vulpes vulpes, Enhydra lutris, Mustela vison); Pinnipedia (Otariidae: Callorchinus ursinus, Eumetopias jubatus; Phocidae: Pagophilus groenlandicus, Phoca vitulina, Phoca insularis, Erignathus barbatus, Pusa hispida, Pusa caspica; Odobenidae: Odobenus rosmarus divergens).
Морфологический материал фиксировали 10% нейтраль-
ным формалином и фиксаторе Виттмаака, обезвоживали в спиртах возрастающей крепости и заливали в целлоидин. Серийные срезы толщиной 10-15 мкм окрашивали гематоксилин-эозином, а также по методам Маллори и Кульчицкого и импрегнировали солями азотнокислого серебра.
Для проведения сравнительного анализа был использован принцип сопоставления развивающихся структур на сравнимых стадиях с имеющимися данными по нормальному развитию лабораторных животных [1, с. 505]. Для проведения сравнительного анализа был использован принцип сопоставления развивающихся структур на сравнимых стадиях с имеющимися данными по нормальному развитию лабораторных животных [1, с. 505].
Результаты и обсуждение
Вестибулярный аппарат ластоногих, как и у других млекопитающих, состоит из системы перепончатых мешочков и каналов, замкнутых между собой и заполненных эндолим-фой. Эта система называется перепончатым лабиринтом, включающим круглый (Sacculus) и овальный (Utriculus) мешочки, а также три полукружных канала, расположенных в трех взаимно перпендикулярных плоскостях. В каждом из полукружных каналов имеются расширения - ампулы, образующие соединения с утрикулюсом. В ампулах располагаются рецепторные структуры - ампулярные кристы, или слуховые гребешки (Crista ampularis). Рецепторные структуры саккулюса и утрикулюса представлены слуховыми пятнами, или макулами: саккулярная макула (Macula sacculi), расположенная на латеральной стенке саккулюса, утрику-лярная макула (Macula utriculi), расположенная в основании утрикулюса, и Macula neglecta, которая находится на медиальной стенке утрикулюса и располагается во внутреннем ухе, но у многих видов млекопитающих она отсутствует. Как у наземных видов, у ластоногих все структуры перепончатого лабиринта различаются между собой по расположению во внутреннем ухе, а также по размерам и форме. Однако для всех видов характерно наличие в макулах отолитовой мембраны желатинообразной консистенции, а на верхушках слуховых гребешков желатинообразных купул. Макула является рецепторным образованием, состоящим из чувствующих клеток, которые покрыты отолитовой мембраной с мелкими кристаллами - отокониями, погруженными внутрь отолитовой мембраны. Аналогичную структуру имеют слуховые гребешки, но в отличие от макул поверхностный слой рецепторного эпителия этих гребешков покрыт желатиноо-бразной купулой.
Рецепторные пятна саккулярной и утрикулярной макул образуют относительно друг друга прямой угол. Существует предположение о том, что в структуре этих макул нет принципиальных различий [10, s.1293]. Однако, электронно-микроскопические исследования показали, что чувствующий эпителий органа равновесия состоит из рецепторных волосковых клеток I и II типов. Клетки I типа имеют кув-шинообразную форму, а клетки II типа - цилиндрическую, а более значительные различия между обоими типами чувствующих клеток обнаружены в связи с особенностями их иннервации [11, 225 р.]. Исследования других авторов показали, что рецепторные клетки I типа появились во внутреннем ухе млекопитающих в процессе эволюции в связи с изменением положения тела животного в гравитационном поле после их выхода на сушу [7, 217 c.].
Как показал сравнительный анализ развития внутреннего уха, у ластоногих, как и у наземных млекопитающих, на
стадии 20 пар сомитов (почка передней конечности, ст. 13) развивается слуховой пузырек, который на 14-15-ой стадиях развития делится на верхний и нижний мешочки. Из нижнего мешочка формируются саккулюс и улитковый канал, а из верхнего - утрикулюс и полукружные каналы. Оба отдела окружены уплотненной мезенхимой. Стенка слухового пузырька состоит из однослойного эпителия. Эпителиальное утолщение медиальной стенки слухового пузырька является зачатком терминальных органов лабиринта - Macula communis. Макула и слуховой пузырек увеличиваются в размерах и одновременно разделяются на верхний и нижний отделы. Посредством эпителиального мостика эти отделы оказываются временно связанными между собой. Далее эпителиальный мостик замещается индифферентным эпителием, и образуются два нейроэпителиальных пятна, одно из которых располагается в Pars superior, а другое - в Pars inferior. Зачаток терминальных органов, расположенный в Pars superior, дает начало развитию утрикулярного слухового пятна (Macula utriculi) и ампулярным гребешкам (Crista ampularis) переднего вертикального и горизонтального полукружных каналов. Зачаток терминальных органов Pars inferior дает отросток внутрь и кзади в ампулу заднего вертикального полукружного канала, образуя слуховой гребешок. Остальная часть этого зачатка растет в длину и разделяется на два зачатка: верхний маленький и большой нижний. Из первого образуется саккулярное слуховое пятно (Macula sacculi), второй развивается дальше, образуя зачаток кортиева органа [9, 604 р.].
На 16-ой стадии улитковый канал закручивается по спирали, формируя нижний, или базальный, оборот улитки, окруженный ушной капсулой, состоящей из уплотненной мезенхимы. На данной стадии формирование улитки у полуводных видов, как и наземных видов, отстает от формирования органа равновесия.
Полукружные каналы у исследованных видов очень узкие в диаметре. Саккулюс и утрикулюс небольших размеров и округло-овальной формы. На этой же стадии развития участки верхней части стенки верхнего мешочка утолщаются, и из них образуются плоские карманы, противоположные стенки которых прилегают друг к другу. В дальнейшем эти места слипания рассасываются и из наружных частей карманов формируются полукружные каналы. Передний и задний вертикальные полукружные каналы развиваются из общего зачатка, их задние концы впадают в среднюю часть утрикулюса. Другие концы полукружных каналов впадают непосредственно в утрикулюс, в результате чего образуются расширения - ампулы
На 17-й ст. развития увеличиваются просветы полукружных каналов, а также размеры саккулюса, утрикулюса и слуховых гребешков. У ушастых тюленей, как и у наземных видов, первоначальная клеточная дифференцировка чувствующего эпителия на рецепторные и опорные клетки отмечена в утрикулярной макуле. У настоящих тюленей и моржа клеточная дифференцировка не отмечена ни в сакку-лярной, ни в утрикулярной макулах.
У наземных видов, ушастых тюленей и моржа размеры вестибулярного аппарата вдвое превосходят размеры кохле-арной части внутреннего уха, просветы полукружных каналов широкие, утрикулюс овальной формы, саккулюс имеет более округлую форму (рис. 2, 3).
У настоящих тюленей размеры кохлеарной и вестибулярной частей внутреннего уха обнаруживают сходные разме-
ры, в то время как форма и размеры саккулюса, утрикулюса и полукружных каналов сохраняют сходство с наземными видами (рис. 1).
На 18-ой стадии развития увеличение размеров структур вестибулярного аппарата происходит пропорционально росту предплода у всех исследованных видов млекопитающих. У ушастых тюленей, как и у видов, образ жизни которых в большей степени связан с пребыванием на твердом субстрате, увеличение размеров всех структур вестибулярного аппарата происходит пропорционально увеличению размеров улитки. Рецепторное пятно утрикулярной маку-лы принимает горизонтальное положение по отношению к рецепторному пятну саккулярной макулы, которая лежит почти вертикально. В результате оба пятна образуют по отношению друг к другу прямой угол. Макулы представляют собой рецепторные образования, выстланные цилиндрическим эпителием. Каждая из них несет свою строго специфическую функцию.
В сформированных ампулах полукружных каналов у ластоногих, как и у наземных видов, располагаются слуховые гребешки, или ампулярные кристы (Crista ampularis), рецеп-торный эпителий которых сходен по строению с рецептор-ным эпителием макул. Над поверхностью чувствующего эпителия располагается отолитовая мембрана, которая у водных видов значительно тоньше, чем у наземных и полуводных млекопитающих. Ампулярные кристы у ластоногих большие и занимают значительную часть ампулярного пространства полукружных каналов. Рецепторный эпителий покрывает всю поверхность крист. В отличие от переднего и заднего вертикальных полукружных каналов формирование горизонтального полукружного канала на данной стадии продолжается у всех изученных видов. У человека рост горизонтального и заднего вертикального полукружных каналов заканчивается к 7-му месяцу внутриутробной жизни, в то время как рост переднего вертикального полукружного канала - только к моменту рождения [2, с. 54]. Автор связывает это с тем, что передний вертикальный полукружный канал по сравнению с задним вертикальным и горизонтальным полукружными каналами имеет важное значение в жизнедеятельности развивающегося плода, поскольку именно эти структуры принимают участие в становлении тела в вертикальное положение.
Дифференцировка чувствующего эпителия макул и крист отмечена у всех исследованных животных. У моржа первоначальная клеточная дифференцировка наблюдается в утрикулярной макуле, как и у наземных видов. У настоящих тюленей происходит одновременная дифференцировка чувствующего эпителия в утрикулярной и саккулярной ма-кулах.
На 19-й стадии развития дифференцировка чувствующего эпителия в саккулярной макуле на рецепторные и опорные клетки происходит одновременно в нескольких участках макул и крист, захватывая их большую поверхность. Хорошо прослеживается структура клеток, которые образуют мозаичность в расположении, как и клетки кор-тиева органа. Нейроны вестибулярного ганглия содержат большие ядра овальной формы с выраженными ядрышками. Значительно увеличены размеры всех структур органа равновесия. У ушастых тюленей и моржа, как и у наземных млекопитающих, размеры утрикулюса превосходят размеры саккулюса. У настоящих тюленей утрикулюс и саккулюс обнаруживают сходные размеры.
На 20-ой стадии развития вестибулярный аппарат ушастых тюленей и моржа вдвое больше кохлеарной части, как и у наземных млекопитающих. У настоящих тюленей их размеры обнаруживают сходство. Продолжается клеточная дифференцировка чувствующего эпителий макул, крист, кортиева органа. Сформированы кохлеарная и вестибулярная ветви слухового нерва. На данной стадии закончился основной процесс анатомического формирования структур вестибулярного аппарата.
Как в филогенезе, так и в онтогенезе прежде всего формируется внутреннее ухо как стержневое, филогенетически наиболее древнее образование периферического отдела слуховой системы. По мере развития внутреннего уха начинают формироваться другие звенья периферической слуховой системы разного эволюционного возраста, из которых филогенетически молодым является наружное ухо.
Сравнительный анализ развития вестибулярных структур у представителей наземных, полуводных и водных млекопитающих показал, что формирование этих структур происходит в раннем предплодном периоде и растянуто во времени, что обусловлено наличием гетерохронии в развитии внутреннего уха [3, с. 283; 4, с. 846; 5, с. 140; 6, с. 849] .
У представителей ластоногих в раннем эмбриогенезе слуховые и вестибулярные структуры отделяются друг от друга одновременно и обнаруживают сходные черты в строении. В первой половине раннего предплодного периода (ст. 13-15) как слуховые, так и вестибулярные структуры имеют общие черты в строении у большинства млекопитающих. Видовые особенности в структурной организации органов слуха и равновесия формируются во второй половине раннего предплодного периода (ст. 16-20) на сходных стадиях развития и в определенной последовательности. Анатомическое формирование структур внутреннего уха в основном заканчивается в раннем предплодном периоде, в то время как клеточная дифференцировка чувствующего эпителия улитки, макул и крист у незрелорождающихся видов продолжается вплоть до ранних стадий постнатального онтогенеза.
У исследованных групп млекопитающих выявлены особенности, связанные с этапами дифференцировки чувствующего эпителия макул и крист на рецепторные и опорные клетки. У наземных и полуводных млекопитающих (ушастые тюлени, морж), образ жизни которых в большей степени связан с пребыванием на твердом субстрате, первоначальная клеточная дифференцировка чувствующего эпителия происходит в утрикулярной макуле, что указывает на важную роль органа гравитации в жизнедеятельности этих млекопитающих. Одновременная клеточная дифференцировка чувствующего эпителия в саккулярной и утрикулярной макулах, а также сходство размеров кохлеар-ной и вестибулярной частей внутреннего уха у настоящих тюленей могут служить основой для предположения о том, что органы гравитации и вибрации у этих видов одинаково жизненно необходимы. Каждый из этих органов адаптирован для функционирования в определенной по физическим свойствам среде обитания.
Все звенья периферической слуховой системы являются многокомпонентными образованиями. В отличие от наружного и среднего уха, которые характеризуются самыми разнообразными структурными вариациями и широким спектром адаптационных преобразований, связанных с особенностями экологии вида, внутреннее ухо у предста-
вителей различных экологических групп при многообразии функций сохраняет однообразную структурную организацию. Как в кохлеарном, так и в вестибулярном анализаторах обычно варьируют топография, форма и размеры отдельных компонентов.
Сравнительное изучение развития периферического отдела слуховой системы ластоногих позволило выявить общие закономерности его формирования. На ранних стадиях развития (ст. 13-16) периферический отдел слуховой системы имеет общие основные черты в строении у большинства млекопитающих; видоспецифические особенности в структурной организации периферического отдела слуховой системы формируются в раннем предплодном периоде [8, 231 с.] в зависимости от частотной настройки слуховой системы каждого вида; эти черты строения обусловлены особенностями среды обитания и развиваются из гомологичных зачатков периферического отдела слуховой системы параллельно у филогенетически далеких и близких форм; сформированные в раннем предплодном периоде морфологические особенности периферического отдела слуховой системы млекопитающих продолжают развиваться в плодном периоде и в ходе всего периода постнатального развития.
Литература
1. Дыбан А.П., Пучков В.Ф., Баранов В.С. и др. Лабораторные млекопитающие: мышь Mus musculus, крыса Rattus norvegicus, кролик Oryctolagus cuniculus, хомячок Cricetus griseous. Объекты биологии развития. M.: Наука, 1975. С. 505—563.
2. Гаглоева E. Развитие слухового и вестибулярного анализаторов человека. В кн.: Морфология нервной системы. M.: Медгиз, 1973. С. 54 - 60.
3. Солнцева Г.Н. Ранний эмбриогенез вестибулярного аппарата у представителя настоящих тюленей, морского зайца (Phocidae - Erignathus barbatus). ДАН, 1997a, 354(2).-283 - 286.
4. Солнцева Г.Н. Пренатальное развитие вестибулярного аппарата у моржа (Pinnipedia: Odobenidae — Odobenus rosmarus divergens). ДАН, 1997б, 355(6) - 846 - 849.
5. Солнцева Г.Н. Развитие органов слуха и равновесия у представителя ушастых тюленей - сивуча (Eumetopias jubatus). ДАН, 1998, 358 (1) - 140 - 144.
6. Солнцева Г.Н. Сравнительный анализ развития органов слуха и равновесия у представителя настоящих тюленей - кольчатой нерпы (Pinnipedia: Phocidae - Pusa hispida) ДАН, 1999, 365 (6) - 849 - 852.
7. Титова Л.К. Развитие рецепторных структур внутреннего уха позвоночных. Л.: Наука, 1968. 217 с.
8. Шмидт Г.А. Типы эмбриогенеза и их приспособительное значение. М.: Наука, 1968. 231 с.
9. Alexander C.G. Beitrag zur Morphologie des Ohrlabyrinthes. Zbl.Physiol., 1900, 14- 604.
10. Burlet H.M., de Vergleichende Anatomie des statoakustischen organs. 1934, Handb. Vergl.Anat. Wirb., 1934, 2 (2) -1293.
11. Wersall J., Frock A., Lundquist P. G. Structural basis for directional sensitivity in cochlear and vestibular sensory receptors. Cold spring Harbor Symp. Quant. Biol., 1975, 30 -115 - 145.
Подрисуночные подписи
Рис. 1. Гистотопография периферической слуховой системы у предплода настоящих тюленей - морского зайца (Erignathus barbatus), stages 18 -19.
Обозначения здесь и для рис. 2, 3: 1 -улитка; 2 - улитковый канал; 3 - саккулюс; 4 - утрикулюс; 5 - полукружный канал; 6 -кохлеарный нерв; 7 - слуховой нерв; 8 - венозный синус; 9 - барабанная полость; 10 - мозг; 11 - наружный слуховой проход; 12 - молоточек; 13 - наковальня; 14 - стремя; 15 - ампула полукружного канала; 16 - вестибулярная лестница; 17 - барабанная лестница; 18 - вестибулярный нерв; 19 - стременная мышца.
Рис. 2. Гистотопография периферической слуховой системы у предплода ушастых тюленей - сивуча (Eumetopias jubatus), stages 18 -19. Обозначения на рис. 1.
Рис. 3. Гистотопография периферической слуховой системы у предплода моржа (Odobenus rosmarus divergens), стадии 18 -19. Обозначения на рис. 1.
