CC BY
28
УДК 57.047; 631.463; 632.937.1.05
DOI: 10.24412/1728-323X-2023-6-68-74
ИСПОЛЬЗОВАНИЕ ПРЕДСТАВИТЕЛЕЙ BACILLUS SP. ДЛЯ ПОВЫШЕНИЯ СТРЕССОУСТОЙЧИВОСТИ РАСТЕНИЙ К БИОТИЧЕСКИМ ФАКТОРАМ: АНАЛИТИЧЕСКИЙ ОБЗОР
A. Н. Сизенцов, канд. биол. наук, доцент, доцент кафедры биохимии и микробиологии ФГБОУ ВО Оренбургский государственный университет, [email protected],
г. Оренбург, Россия,
Л. В. Галактионова, канд. биол. наук, доцент, зав. кафедрой биологии и почвоведения ФГБОУ ВО Оренбургский государственный университет, [email protected], г. Оренбург, Россия,
Р. П. Васина, соискатель кафедры биохимии и микробиологии ФГБОУ ВО Оренбургский государственный университет, [email protected], г. Оренбург, Россия,
B. В. Юрнаева, соискатель кафедры биохимии и микробиологии ФГБОУ ВО Оренбургский государственный университет, [email protected], г. Оренбург, Россия
Аннотация. Вследствие неуклонного роста населения нашей планеты, глобальные запасы продовольствия испытывают все большую нагрузку. Следует отметить, что ситуация существенно усугубляется изменением климата, а также ухудшением качества почвы из-за чрезмерного многолетнего использования в качестве посевных площадей, масштабного использования удобрений, пестицидов и агрохимикатов. Для решения данной проблемы необходимо внедрять устойчивые методы ведения сельского хозяйства, для сведения к минимуму ущерба, наносимого окружающей среде, и в то же время оптимизировать рост и продуктивность сельскохозяйственных культур.
Многочисленные исследования, представленные в современной научной литературе, свидетельствуют о том, что в настоящее время ведется активный поиск альтернативных, экологически чистых способов улучшения роста сельскохозяйственных культур и борьбы с патогенами растений, при этом одной из наиболее перспективных областей проводимых научных изысканий является использование растительно-микробных ассоциаций для разработки устойчивых систем растениеводства.
Abstract. As a result of the steady growth of our planet's population, global food supplies are under increasing strain. It should be noted that the situation is significantly aggravated by climate change, as well as deterioration of soil quality due to excessive long-term use as acreage, large-scale use of fertilizers, pesticides and agrochemicals. To solve this problem, it is necessary to introduce sustainable farming methods to minimize damage to the environment and at the same time optimize the growth and productivity of crops.
Numerous studies presented in the modern scientific literature indicate that an active search is currently underway for alternative, environmentally friendly ways to improve crop growth and combat plant pathogens, while one of the most promising areas of scientific research is the use of plant-microbial associations to develop sustainable crop production systems.
Ключевые слова: Bacillus sp., стимуляторы роста, стрессоустойчивость растений, супрессивность, стрессоустойчивость.
Keywords: Bacillus sp., growth stimulants, stress resistance of plants, suppressiveness, stress resistance.
Современное растениеводство представляет собой сложную систему взаимосвязей между растениями, прокариотами и химическим составом почвы. Бактериальные синергисты растений выполняют сложные многообразные функции, среди которых наиболее значимыми являются стимулирование роста растений и повышение плодородия почвы. Bacillus sp. является одним из наиболее широко распространенных представителей почвенной микрофлоры с высоким уровнем адаптационных характеристик [1, 2]. Представители данной группы бактерий производят широкий спектр биохимических веществ, обеспечивающих устойчивость растений к различным болезням, способствуют росту растений и делают их пригодными для использования в сельском хозяйстве. Bacillus sp. поддерживают рост растений за счет фиксации N, солюбилизации P и K и синтеза фитогормонов, а также являются наиболее подходящим агентом биоконтроля. Кроме
того, Bacillus sp. выделяют внеклеточные метаболиты, в том числе антибиотики, литические ферменты и сидерофоры, и проявляют антагонистическую активность в отношении фитопатогенов. Bacillus spp. повышает устойчивость растений к патогенам, вызывая системную устойчивость [3]. Отдельные представители данного рода широко используются для борьбы с насекомыми-вредителями растений, так, например, одним их наиболее эффективных инсектицидов бактериального происхождения, применяемого в сельском хозяйстве, является B. thuringiensis [4].
Виды Bacillus sp. являются одними из наиболее исследованных и часто применяемых агентов биоконтроля [5]. Они составляют самый большой класс бактерий, стимулирующих рост растений [6]. Bacillus sp. продуцируют эндоспоры, обеспечивающие высокий уровень устойчивости к широкому диапозону температур, ультрафиолетовому излучению и высыханию, что, в свою очередь,
обеспечивает их распространенность в окружающей среде и гарантирует будущие подходящие стратегии формирования почвенной микрофлоры [7]. Так же следует отметить, что Bacillus sp. выделяют в окружающую среду различные вторичные метаболиты, обладающие широким спектром антимикробной активности [8].
Использование различных видов Bacillus sp. в качестве биоудобрений обеспечивает альтернативу для улучшения роста и урожайности растений [9]. Большинство положительных эффектов применения Bacillus sp. связано с увеличением длины и биомассы побегов, корней и листьев [10], повышать урожайность фруктов и зерновых [11].
В условиях формирования устойчивого сельского хозяйства Bacillus sp. обеспечивают повы-
шение урожайности, свойства почвы, снижают уровень фитопатогенов и негативное влияние абиотических и биотических стрессов [12]. Как и другие ризобактерии представители Bacillus sp., по отношению к корневой системе растений могут быть как внешними, так и внутренними симбио-тными ризобактериями [13]. В литературе представлены данные, что Bacillus sp. являются одними из наиболее распространенных эндофитов у растений [14] и что эндофитные Bacillus sp. формируют более тесные отношения со своими растениями-хозяевами, поскольку они защищены тканями хозяина [15] и обладают лучшими свойствами биологического контроля против растительных патогенов [16]. Рассмотрим некоторые примеры взаимодействия эндофитных ризобак-
Таблица 1
Взаимосвязь эндофитных ризобактерий рода Bacillus sp. с растениями-хозяевами
Bacillus sp. Растение-хозяин Ссылка
Русское название Латинское название
B. amyloliquefaciens Помидор (томат) Solanum lycopersicum Tan S., et al. 2013 [17]
B. aryabhattai Фасоль маш Vigna radiata Bhutani N., et al. 2018 [18]
B. cereus
B. subtilis Дыня Cucumis melo Zhao Q., et al. 2011 [19]
B. licheniformis Шафран Crocus sativus Sharma T. et al. 2015 [20]
B. pumilus Шафран Crocus sativus
B. megaterium Соя Glycine max Subramanian P. et al. 2015 [21]
Фасоль маш Vigna radiata Bhutani N. et al. 2018 [18]
Дикие бобовые Leguminósae Muresu R et al. 2008 [22]
B. polymyxa Обыкновенная фасоль Phaséolus vulgáris Korir H et al. 2017 [23]
B. simplex Горох Pisum Schwartz AR et al. 2013 [24]
Дикие бобовые Leguminósae Muresu R et al. 2008 [22]
B. subtilis Пшеница Triticum Li S et al. 2013 [25]
Bacillus sp. Фасоль маш Vigna radiata Saini R. et al. 2013 [26]
Голубиный горошек Vigna radiata Pandya M. et al. 2013 [27]
Нут Cicer arietinum Rajendran G. et al. 2008 [28]
Арахис Arachis hypogaea Figueredo MS. et al. 2014 [29]
Помидор Solanum lycopersicum Wei XL. et al. 2015 [30]
Пшеница Triticum Selvakumar G. et al. 2008 [31]
Кукуруза Zea mays Ikeda AC. et al. 2013 [32]
B. amyloliquefaciens Соя Glycine max Sharma SB. et al. 2013 [33]
B. amyloliquefaciens, B. subtilis Перец Capsicum annuum Wu Y. et al. 2015 [34]
B. cereus Пшеница Triticum Hassan T. et al. 2015 [35]
B. cereus Рис Нут Oryza sativa Cicer arietinum Usha C. et al. 2011 [36]
B. amyloliquefaciens Рис Oryza sativa Shahzad R. et al. 2017 [37]
B. aryabhattai Соя Glycine max Park YG. et al. 2017 [38]
B. licheniformis Виноградная лоза Vitis vinifera Salomon MV. et al. 2014 [39]
B. licheniformis Хризантема морифолиум Chrysanthemum morifolium Zhou C. et al. 2017 [40]
терий рода Bacillus sp. с конкретными растениями-хозяевами приведенные в современной научной литературе (табл. 1).
Представленные в литературе данные позволяют с высокой долей уверенности констатировать факт эффективного использования представителей рода Bacillus sp., обладающих множеством полезных свойств, которые прямо или косвенно помогают растениям усваивать питательные вещества, улучшать рост за счет выработки фитогор-монов, которые наряду с регуляцией роста растения, участвуют в активации их защитных функций [41], обеспечивают защиту от патогенов и других абиотических стрессоров. Кроме того, следует отметить, что биоудобрения на основе видов Bacillus sp. эффективны в формате промышленного производства разнообразных метаболитов за счет высоких спорообразующих характеристик, что обеспечивает поддержание жизнеспособности клеток. Эти характеристики позволяют создавать рецептурные продукты, пригодные для коммерческого использования в агробиотехнологи-ческой отрасли [42].
Одним из наиболее интересных, с позиции практического использования, представителей рода Bacillus sp. является группа B. cereus [43, 44].
Штаммы B. cereus классифицируются как грам-положительные, факультативно-анаэробные бактерии, подвижные и способные к спорообразованию в присутствии кислорода. В окружающей среде B. cereus является повсеместно распространенной бактерией, представители которой могут быть обнаружены в почве, пыли, воздухе, воде, разлагающихся веществах, пищевых продуктах и корнях растений. Непатогенные штаммы B. cereus обладают свойствами, способствующими росту растений, и могут использоваться в сельском хозяйстве в качестве биоудобрений и средств биоконтроля [46] (табл. 2).
Наряду с высокими показателями повышения стрессоустойчивости к абиотическим [53] и биологическим [54] факторам и стимулирования роста, представители рода Bacillus sp. нашли широкое применение в качестве активных биологи -ческих инсектицидов. Одним из наиболее популярных биологических альтернатив борьбы с вредителями являются биоинсектициды на основе Bacillus thuringiensis. Эта энтомопатогенная бактерия производит различные типы белков, которые токсичны для некоторых видов насекомых, клещей и нематод [55]. Особенностью B. thuringiensis (Bt) от других представителей группы Bacillus яв-
Таблица 2
Использование штаммов Bacillus cereus в качестве стимуляторов роста растений
Штамм B. cereus Сельскохозяйственные культуры Результаты использования
SA1 [47] Соя Можно использовать в качестве термотолерантной бактерии для смягчения пов-
(Glycine max) реждения растений сои от теплового стресса и коммерциализировать в качестве биоудобрения только в случае, если она окажется непатогенной
M4 [48] Рис Способствует росту риса путем секреции IAA и изменения микроокружения ри-
(Oryza sativa) зосферы почвы через состав почвенного раствора и микробное сообщество, что может влиять на транслокацию Cd из почвы в корни риса, тем самым уменьшая накопление Cd в зерне. B. cereus пригоден для биоремедиации рисовых почв, загрязненных кадмием
T4S [49] Подсолнечник Установлена способность к выработке вторичных метаболитов, таких как петро-
(Helianthus annuus) бактин, бациллибоктин, бацитрацин, молибденовый фактор, цвиттермицин и фенгицин, подчеркивающих эффективность бактериального биоконтроля против фитопатогенов. Инокуляция семян и корней штаммом T4S способствовала повышению урожайности подсолнечника в тепличных экспериментах
YN917 [50] Рис Значительно снижает интенсивность поражения риса в условиях оторванных лис-
(Oryza sativa) тьев и в теплице. Анализ генома выявил наличие кластеров генов для биосинтеза стимулирующих растений и противогрибковых соединений, таких как ИУК, триптофан, сидерофоры и феназин. Таким образом, YN917 можно не только использовать в качестве агентов биоконтроля для минимизации использования химических веществ для борьбы с вредителями риса, но также можно разрабатывать в качестве биоудобрений для стимулирования роста растений риса
EC9 [51] Томат Пропитка почвы растений томата непротивогрибковым штаммом Bacillus cereus
(Solanum lycopersicum) EC9 усиливает защиту растений от Fusarium oxysporum f сп. ликоперсици (Fol). EC9 стимулирует растения томата для усиленной экспрессии ингибитора протеиназы I (PI-I) и рецептора этилена4 (ETR4). EC9 индуцирует отложение каллозы в корнях томатов
LPR2 [52] Кукуруза LPR2 сильно подавляет рост вредных грибковых патогенов. LPR2 и AgNP можно
(Zea mays) использовать в качестве биоинокулянта и стимулятора роста кукурузы
ляется способность образовывать параспораль-ные кристаллические включения. Эти кристаллы состоят из белков (Cry и Cyt), которые токсичны против растущего числа видов насекомых из отрядов Lepidoptera, Diptera, Coleoptera, Hymenoptera и Hemiptera, среди прочих, а также против других организмов, таких как клещи и нематоды. Bt также синтезирует инсектицидные токсины, связанные с фазой вегетативного роста, называемые Vip (вегетативный инсектицидный белок) и Sip (сек-ретируемый инсектицидный белок), которые сек-ретируются в питательную среду [56]. В современной литературе представлены данные о 45 белках Cry, 2 белках Cyt, 11 белках Vip и 2 белках Sip B. thuringiensis, обладающих выраженной активностью в отношении различных видов жесткокрылых [57].
Белки B. thuringiensis токсичны при проглатывании, и их мишенью является эпителий средней кишки хозяина. Если белок попадает в организм в виде кристаллического включения (бактериальный параспоральный кристалл, содержащий белки Cry и Cyt), кристаллы солюби-лизируются с высвобождением белков в форме протоксина. В средней кишке хозяина проток-сины активируются протеазами средней кишки. Полученный активированный белок должен затем пересечь перитрофический матрикс и связаться со специфическими рецепторами на эпителиальной мембране средней кишки. Белки B. thuringiensis олигомеризуются и образуют поры, причем каждая пора предположительно состоит из четырех мономеров токсина, собранных в порообразующий олигомер как для белков Cry, так и для Vip3. Как только олигомер внедряется в эпителиальную мембрану, она разрушается, позволяя кишечным бактериям проникать в гемолимфу, что приводит к септицемии и гибели насекомых [58].
Практическое использование антагонистических характеристик прокариотических форм (агентов биоконтроля) не только гарантирует повышенную эффективность и минимизацию действия на окружающую среду, но и безопасность пользователя и потребителя, а также снижение риска развития резистентности патогенных микроорганизмов и улучшение урожайности и общего состояние здоровья сельскохозяйственных культур [59].
Многочисленные литературные данные свидетельствуют о том, что Bacillus spp. обладают способностью синтезировать разнообразные вторичные метаболиты для прямого ингибирования патогенов растений, включая антимикробные пептиды (АМП), поликетиды, литические ферменты и летучие вещества, где соответствующие
функциональные гены могут составлять примерно от 5 до 10 % всего генома [60]. АМП, синтезируемые посредством рибосом, обычно называются бактериоцинами с сильными антагонистическими эффектами против различных грамположи-тельных бактерий [77, 78], таких как субтили-зин, амилоциклицин и субтилин, продуцируемых штаммами B. subtilis, B. velezensis и B. cereus [61], соответственно. Для сравнения, липопептид представляет собой амфифильную молекулу, состоящую из короткой гидрофильной пептидной цепи и гидрофобной цепи жирной кислоты, которая синтезируется нерибосомальной пептидсинтета-зой [62].
Липопептиды, продуцируемые различными представителями Bacillus sp., включают в себя: (1) сурфактины со свойствами поверхностно-активного вещества, которые выделяются у штаммов B. subtilis, B. velezensis, B. amyloliquefaciens, B. pu-milus и B. licheniformis [63]; (2) итурины с выраженной противогрибковой активностью, включая итурин A/D/E, бацилломицин D/F/L, мико-субтилин и мохавенсин, продуцируемые B. subtilis, B. velezensis и B. amyloliquefaciens [64]; (3) фенги-цины (плипастатин), также обладающих противогрибковой активностью [65]. Общий антимикробный механизм липопептидов заключается в проникновении через клеточную мембрану и образовании агрегатов с фосфолипидами, тем самым изменяя проницаемость клеточной мембраны целевых патогенов [66].
Поликетиды представляют собой большой класс природных продуктов, образующихся в результате непрерывных реакций конденсации низших карбоновых кислот в условиях биокатализа поликетидсинтаз. Диффицидин, продуцируемый B. velezensis FZB42, обладает отличным биоконт-ролирующим эффектом в отношении болезней риса, вызываемых Xanthomonas oryzae pv. oryzae и X. oryzae pv. oryzicola, что значительно снижает экспрессию генов, связанных с вирулентностью патогена, делением клеток и синтезом белков клеточной стенки [65]. Макролактин способен подавлять различные стадии клеточного деления и нарушать процесс синтеза клеточной стенки у грам-положительных бактериальных патогенов [67].
Помимо перечисленных соединений Bacillus sp. способны производить гибридные полике-тидно-нерибосомальные пептидные метаболиты с антимикробной активностью, такие как бацилла-ен, продуцируемый B. subtilis, который ингибиру-ет широкий спектр бактерий. Штаммы Bacillus sp. могут использовать гидролазы, такие как хитина-за, целлюлаза, ксиланаза, глюканаза и протеаза, для атаки гликозидных связей основных компонентов клеточной стенки грибкового патогена
(например, хитина, глюкана и белка) и ингиби-рования их роста [68]. Также выявлена способность Bacillus sp. производить контактно-зависимые антимикробные метаболиты и летучие органические соединения (ЛОС), которые м огут на расстоянии ингибировать целевые патогены, включая 2-нонанон, 2-деканон, 2-пропанон, бен-зальдегид, 1,2-бензотиазол-3(2Н)-он и 1,3-бута-диен [69, 70].
Заключение
Обобщенный анализ представленных литературных данных свидетельствует о выраженном биологическом действии представителей рода Bacillus sp. в отношении различных вредителей растений (бактерии, грибы, насекомые), обус-
ловленный выработкой бактериями д анной группы различных метаболитов. Потенциал их использования обусловлен многообразием полезных свойств, которые прямо или косвенно помогают растениям усваивать питательные вещества, улучшать ростовые характеристики за счет выработки фитогормонов, которые, наряду с регуляцией роста растения, участвуют в активации их защитных функций, обеспечивают защиту от биотических и абиотических стрессоровобусловлен-ных факторов.
Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 23-26-10079, https:// rscf.ru/project/23-26-10079/.
Библиографический список / References
1. Ang M. C., Lew T. T. S. Non-destructive Technologies for Plant Health Diagnosis. Front Plant Sci. 2022 May 27; 13: 884454. doi: 10.3389/fpls.2022.884454.
2. Aloo B. N., Tripathi V., Makumba B. A., Mbega E. R. Plant growth-promoting rhizobacterial biofertilizers for crop production: The past, present, and future. Front Plant Sci. 2022 Sep. 16; 13: 1002448. doi: 10.3389/fpls.2022.1002448.
3. Khosro M., Sohrabi Y. Bacterial biofertilizers for sustainable crop production: a review. ARPN J Agric Biol Sci. 2012. 7. 5: 307-316.
4. Mahapatra S., Yadav R., Ramakrishna W. Bacillus subtilis impact on plant growth, soil health and environment: Dr. Jekyll and Mr. Hyde. J Appl. Microbiol. 2022 May; 132 (5): 3543-3562. doi: 10.1111/jam.15480.
5. Rosic I., Nikolic I., Rankovic T., Anteljevic M., Medic O., Beric T., Stankovic S. Genotyping-driven diversity assessment of biocontrol potent Bacillus spp. strain collection as a potential method for the development of strain-specific biomarkers. Arch Microbiol. 2023 Mar 13; 205 (4): 114. doi: 10.1007/s00203-023-03460-9.
6. Radhakrishnan R., Hashem A., Abd Allah E. F. Bacillus: A Biological Tool for Crop Improvement through Bio-Molecular Changes in Adverse Environments. Front Physiol. 2017 Sep. 6; 8: 667. doi: 10.3389/fphys.2017.00667.
7. Brul S., van Beilen J., Caspers M., O'Brien A., de Koster C., Oomes S., Smelt J., Kort R., Ter Beek A. Challenges and advances in systems biology analysis of Bacillus spore physiology; molecular differences between an extreme heat resistant spore forming Bacillus subtilis food isolate and a laboratory strain. Food Microbiol. 2011 Apr; 28 (2): 221—7. doi: 10.1016/ j.fm.2010.06.011.
8. Cao Y., Pi H., Chandrangsu P., Li Y., Wang Y., Zhou H., Xiong H., Helmann J. D., Cai Y. Antagonism of Two Plant-Growth Promoting Bacillus velezensis Isolates Against Ralstonia solanacearum and Fusarium oxysporum. Sci Rep. 2018 Mar 12; 8 (1): 4360. doi: 10.1038/s41598-018-22782-z.
9. Choudhary D. K. Plant growth-promotion (PGP) activities and molecular characterization of rhizobacterial strains isolated from soybean (Glycine max L. Merril) plants against charcoal rot pathogen, Macrophomina phaseolina. Biotechnol Lett. 2011 Nov; 33 (11): 2287—95. doi: 10.1007/s10529-011-0699-0. Epub 2011 Jul 16. PMID: 21833548.
10. Radhakrishnan R., Lee I. J. Gibberellins producing Bacillus methylotrophicus KE2 supports plant growth and enhances nutritional metabolites and food values of lettuce. Plant Physiol Biochem. 2016 Dec; 109: 181—189. doi: 10.1016/j.plap-hy.2016.09.018.
11. Dursun A., Melek E., Mesude F. D. Effects of foliar application of plant growth promoting bacterium on chemical contents, yield and growth of tomato (Lycopersicon esculentum L.) and cucumber (Cucumis sativus L.). Pakistan Journal of Botany. 2010. 42. 5: 3349—3356.
12. Santoyo G., Guzmán-Guzmán P., Parra-Cota F. I., Santos-Villalobos Sdl., Orozco-Mosqueda MdC., Glick B. R. Plant Growth Stimulation by Microbial Consortia. Agronomy. 2021; 11 (2): 219. https://doi.org/10.3390/agronomy11020219.
13. Gadhave K. R., Devlin P. F., Ebertz A., Ross A., Gange A. C. Soil Inoculation with Bacillus spp. Modifies Root Endophytic Bacterial Diversity, Evenness, and Community Composition in a Context-Specific Manner. Microb Ecol. 2018 Oct; 76 (3): 741—750. doi: 10.1007/s00248-018-1160-x.
14. Rajendran G., Sing F., Desai A. J., Archana G. Enhanced growth and nodulation of pigeon pea by co-inoculation of Bacillus strains with Rhizobium spp. Bioresour Technol. 2008 Jul; 99 (11): 4544—50. doi: 10.1016/j.biortech.2007.06.057.
15. Zhao L., Xu Y., Lai X. H., Shan C., Deng Z., Ji Y. Screening and characterization of endophytic Bacillus and Paenibacillus strains from medicinal plant Lonicera japonica for use as potential plant growth promoters. Braz J Microbiol. 2015 Oct—Dec; 46 (4): 977—89. doi: 10.1590/S1517-838246420140024.
16. Dey R., Pal K. K., Tilak K. V. B. R. (2014). Plant Growth Promoting Rhizobacteria in Crop Protection and Challenges. In: Goyal, A., Manoharachary, C. (eds.) Future Challenges in Crop Protection Against Fungal Pathogens. Fungal Biology. 2014. Springer, New York, NY. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-1188-2_2
17. Tan S., Jiang Y., Song S., Huang J., Ling N., Xu Y., Shen Q. Two Bacillus amyloliquefaciens strains isolated using the competitive tomato root enrichment method and their effects on suppressing Ralstonia solanacearum and promoting tomato plant growth. Crop Protection. 2013. 43: 134—140. doi.org/10.1016/j.cropro.2012.08.003.
18.
19.
20.
21.
22.
23.
24.
25.
26.
27.
28
29.
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
№
Bhutani N., Maheshwari R., Negi M., & Suneja P. Optimization of IAA production by endophytic Bacillus spp. from Vigna radiata for their potential use as plant growth promoters. Israel Journal of Plant Sciences. 2018. 65 (1—2): 83—96. doi.org/ 10.1163/22238980-00001025
Zhao Q., Shen Q., Ran W. et al. Inoculation of soil by Bacillus subtilis Y-IVI improves plant growth and colonization of the rhizosphere and interior tissues of muskmelon (Cucumis melo L.). Biol Fertil Soils. 2011. 47: 507—514. doi.org/10.1007/ s00374-011-0558-0
Sharma T., Kaul S., Dhar M. K. Diversity of culturable bacterial endophytes of saffron in Kashmir, India. Springerplus. 2015 Nov 2; 4: 661. doi: 10.1186/s40064-015-1435-3.
Subramanian P., Kim K., Krishnamoorthy R. et al. Endophytic bacteria improve nodule function and plant nitrogen in soybean on co-inoculation with Bradyrhizobium japonicum MN110. Plant Growth Regul. 2015. 76: 327—332. doi.org/10.1007/ s10725-014-9993-x.
Muresu R., Polone E., Sulas L., Baldan B., Tondello A., Delogu G., Cappuccinelli P., Alberghini S., Benhizia Y., Benhizia H., Benguedouar A., Mori B., Calamassi R., Dazzo F. B., Squartini A. Coexistence of predominantly nonculturable rhizobia with diverse, endophytic bacterial taxa within nodules of wild legumes. FEMS Microbiol Ecol. 2008 Mar; 63 (3): 383—400. doi: 10.1111/j.1574-6941.2007.00424.x.
Korir H., Mungai N. W., Thuita M., Hamba Y., Masso C. Co-inoculation Effect of Rhizobia and Plant Growth Promoting Rhizobacteria on Common Bean Growth in a Low Phosphorus Soil. Front Plant Sci. 2017 Feb 7; 8: 141. doi: 10.3389/ fpls.2017.00141.
Schwartz A. R., Ortiz I., Maymon M., Herbold C. W., Fujishige N. A., Vijanderan J. A., Villella W., Hanamoto K., Diener A., Sanders E. R., et al. Bacillus simplex — A Little Known PGPB with Anti-Fungal Activity — Alters Pea Legume Root Architecture and Nodule Morphology When Coinoculated with Rhizobium leguminosarum bv. viciae. Agronomy. 2013; 3 (4): 595—620. https://doi.org/10.3390/agronomy3040595.
Li S., Zhang N., Zhang Z. et al. Antagonist Bacillus subtilis HJ5 controls Verticillium wilt of cotton by root colonization and biofilm formation. Biol Fertil Soils. 2013. 49: 295—303. doi.org/10.1007/s00374-012-0718-x.
Saini R., Dudeja S. S., Giri R., Kumar V. Isolation, characterization, and evaluation of bacterial root and nodule endophytes from chickpea cultivated in Northern India. J Basic Microbiol. 2015 Jan; 55 (1): 74—81. doi: 10.1002/jobm.201300173. Pandya M., Kumar G. N., Rajkumar S. Invasion of rhizobial infection thread by non-rhizobia for colonization of Vigna radiata root nodules. FEMS Microbiol Lett. 2013 Nov; 348 (1): 58—65. doi: 10.1111/1574-6968.12245. Rajendran G., Sing F., Desai A. J., Archana G. Enhanced growth and nodulation of pigeon pea by co-inoculation of Bacillus strains with Rhizobium spp. Bioresour Technol. 2008 Jul; 99 (11): 4544—50. doi: 10.1016/j.biortech.2007.06.057. Figueredo M. S., Tonelli M. L., Taurian T., Angelini J., Ibanez F., Valetti L., Munoz V., Anzuay M. S., Luduena L., Fabra A. Interrelationships between Bacillus sp. CHEP5 and Bradyrhizobium sp. SEMIA6144 in the induced systemic resistance against Sclerotium rolfsii and symbiosis on peanut plants. J Biosci. 2014 Dec; 39 (5): 877—85. doi: 10.1007/s12038-014-9470-8. Wei X. L., Lin Y. B., Xu L., Han M. S., Dong D. H., Chen W. M., Wang L., Wei G. H. Bacillus radicibacter sp. nov., a new bacterium isolated from root nodule of Oxytropis ochrocephala Bunge. J Basic Microbiol. 2015 Oct; 55 (10): 1212—8. doi: 10.1002/jobm.201400940.
Selvakumar G., Kundu S., Gupta A. D., Shouche Y. S., Gupta H. S. Isolation and characterization of nonrhizobial plant growth promoting bacteria from nodules of Kudzu (Pueraria thunbergiana) and their effect on wheat seedling growth. Curr Microbiol. 2008 Feb; 56 (2): 134—9. doi: 10.1007/s00284-007-9062-z.
Ikeda A. C., Bassani L. L., Adamoski D., Stringari D., Cordeiro V. K., Glienke C., Steffens M. B., Hungria M., Galli-Te-rasawa L. V. Morphological and genetic characterization of endophytic bacteria isolated from roots of different maize genotypes. Microb Ecol. 2013 Jan; 65 (1): 154—60. doi: 10.1007/s00248-012-0104-0.
Sharma S. B., Sayyed R. Z., Trivedi M. H., Gobi T. A. Phosphate solubilizing microbes: sustainable approach for managing phosphorus deficiency in agricultural soils. Springerplus. 2013 Oct 31; 2: 587. doi: 10.1186/2193-1801-2-587. Wu Y., Zhao C., Farmer J., Sun J. Effects of bio-organic fertilizer on pepper growth and Fusarium wilt biocontrol. Scientia Horticulturae. 2015. 193: 114—120. doi.org/10.1016/j.scienta.2015.06.039.
Hassan T., Naz I., & Hussain M. Bacillus cereus: a competent plant growth promoting bacterium of saline sodic field. Pakistan Journal of Botany. 2018. 50 (3): 1029—1037.
Usha C., Swarnendu R., Arka P. C., Pannalal D., Bishwanath C. Plant growth promotion and amelioration of salinity stress in crop plants by a salt-tolerant bacterium. Recent Research in Science and Technology. 2011. 3 (11): 61—70. Shahzad R., Khan A. L., Bilal S., Waqas M., Kang S., Lee I. Inoculation of abscisic acid-producing endophytic bacteria enhances salinity stress tolerance in Oryza sativa. Environmental and Experimental Botany. 2017. 136: 68—77. doi.org/10.1016/ j.envexpbot.2017.01.010.
Park Y. G., Mun B. G., Kang S. M., Hussain A., Shahzad R., Seo C. W., Kim A. Y., Lee S. U., Oh K. Y., Lee D. Y., Lee I. J., Yun B. W. Bacillus aryabhattai SRB02 tolerates oxidative and nitrosative stress and promotes the growth of soybean by modulating the production of phytohormones. PLoS One. 2017 Mar 10; 12 (3): e0173203. doi: 10.1371/jour-nal.pone.0173203.
Salomon M. V., Bottini R., de Souza Filho G. A., Cohen A. C., Moreno D., Gil M., Piccoli P. Bacteria isolated from roots and rhizosphere of Vitis vinifera retard water losses, induce abscisic acid accumulation and synthesis of defense-related ter-penes in in vitro cultured grapevine. Physiol Plant. 2014 Aug; 151 (4): 359—74. doi: 10.1111/ppl.12117. Zhou C., Zhu L., Xie Y., Li F., Xiao X., Ma Z., Wang J. Bacillus licheniformis SA03 Confers Increased Saline-Alkaline Tolerance in Chrysanthemum Plants by Induction of Abscisic Acid Accumulation. Front Plant Sci. 2017 Jun 29; 8: 1143. doi: 10.3389/fpls.2017.01143.
Santos J. B. D., Cruz J. O., Geraldo L. C., Dias E. G., Queiroz P. R. M., Monnerat R. G., Borges M., Blassioli-Moraes M. C., Blum L. E. B. Detection and evaluation of volatile and non-volatile antifungal compounds produced by Bacillus spp. strains. Microbiol Res. 2023 Oct; 275: 127465. doi: 10.1016/j.micres.2023.127465.
Saxena A. K., Kumar M., Chakdar H., Anuroopa N., Bagyaraj D. J. Bacillus species in soil as a natural resource for plant health and nutrition. J Appl. Microbiol. 2020 Jun; 128 (6): 1583—1594. doi: 10.1111/jam.14506.
44.
45.
46.
47.
48.
49.
50.
51.
52.
53
54
55
56
57
58
59
60
61
62
63
64
65
66
67
68
69
70
Ehling-Schulz M., Lereclus D., Koehler T. M. The Bacillus cereus Group: Bacillus Species with Pathogenic Potential. Microbiol Spectr. 2019 May; 7 (3). doi: 10.1128/microbiolspec.GPP3-0032-2018.
Fayad N., Kallassy Awad M., Mahillon J. Diversity of Bacillus cereus sensu lato mobilome. BMC Genomics. 2019 May 29; 20 (1): 436. doi: 10.1186/s12864-019-5764-4.
Ku Y., Xu G., Tian X., Xie H., Yang X., Cao C., Chen Y. Root colonization and growth promotion of soybean, wheat and Chinese cabbage by Bacillus cereus YL6. PLoS One. 2018 Nov 21; 13 (11). doi: 10.1371/journal.pone.0200181. Singh H. B., Chetan K., Surya P. S. Intellectual property issues in microbiology. Singapore: Springer, 2019. Khan M. A., Asaf S., Khan A. L., Jan R., Kang S. M., Kim K. M., Lee I. J. Thermotolerance effect of plant growth-promoting Bacillus cereus SA1 on soybean during heat stress. BMC Microbiol. 2020 Jun 22; 20 (1): 175. doi: 10.1186/s12866-020-01822-7. Wang C., Liu Z., Huang Y., Zhang Y., Wang X., Hu Z. Cadmium-resistant rhizobacterium Bacillus cereus M4 promotes the growth and reduces cadmium accumulation in rice (Oryza sativa L.). Environ Toxicol Pharmacol. 2019 Nov; 72: 103265. doi: 10.1016/j.etap.2019.103265.
Adeleke B. S., Ayangbenro A. S., Babalola O. O. Genomic Analysis of Endophytic Bacillus cereus T4S and Its Plant Growth-Promoting Traits. Plants (Basel). 2021 Aug 26; 10 (9): 1776. doi: 10.3390/plants10091776.
Zhou H., Ren Z. H., Zu X., Yu X. Y., Zhu H. J., Li X. J., Zhong J., Liu E. M. Efficacy of Plant Growth-Promoting Bacteria Bacillus cereus YN917 for Biocontrol of Rice Blast. Front Microbiol. 2021 Jul 19; 12: 684888. doi: 10.3389/ fmicb.2021.684888.
Pazarlar S., Madriz-Ordeñana K., Thordal-Christensen H. Bacillus cereus EC9 protects tomato against Fusarium wilt through JA/ET-activated immunity. Front Plant Sci. 2022 Dec 15; 13: 1090947. doi: 10.3389/fpls.2022.1090947. Kumar P., Pahal V., Gupta A., Vadhan R., Chandra H., Dubey R. C. Effect of silver nanoparticles and Bacillus cereus LPR2 on the growth of Zea mays. Sci Rep. 2020 Nov 23; 10 (1): 20409. doi: 10.1038/s41598-020-77460-w.
Hashem A., Tabassum B., Fathi Abd Allah E. Bacillus subtilis: A plant-growth promoting rhizobacterium that also impacts biotic stress. Saudi J Biol Sci. 2019 Sep; 26 (6): 1291-1297. doi: 10.1016/j.sjbs.2019.05.004.
Zehra A., Raytekar N. A., Meena M., Swapnil P. Efficiency of microbial bio-agents as elicitors in plant defense mechanism under biotic stress: A review. Curr Res Microb Sci. 2021 Aug 8; 2: 100054. doi: 10.1016/j.crmicr.2021.100054. Xiao Y., Wu K. Recent progress on the interaction between insects and Bacillus thuringiensis crops. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2019 Mar 4; 374 (1767): 20180316. doi: 10.1098/rstb.2018.0316.
Domínguez-Arrizabalaga M., Villanueva M., Escriche B., Ancín-Azpilicueta C., Caballero P. Insecticidal Activity of Bacillus thuringiensis Proteins Against Coleopteran Pests. Toxins (Basel). 2020 Jun 29; 12 (7): 430. doi: 10.3390/toxins12070430. Pinos D., Andrés-Garrido A., Ferré J., Hernández-Martínez P. Response Mechanisms of Invertebrates to Bacillus thuringiensis and Its Pesticidal Proteins. Microbiol Mol Biol Rev. 2021 Jan 27; 85 (1): e00007-20. doi: 10.1128/MMBR.00007-20. Ali S., Hameed S., Shahid M., Iqbal M., Lazarovits G., Imran A. Functional characterization of potential PGPR exhibiting broad-spectrum antifungal activity. Microbiol Res. 2020 Feb; 232: 126389. doi: 10.1016/j.micres.2019.126389. Chowdhury S. P., Hartmann A., Gao X., Borriss R. Biocontrol mechanism by root-associated Bacillus amyloliquefaciens FZB42 — a review. Front Microbiol. 2015 Jul 28; 6: 780. doi: 10.3389/fmicb.2015.00780.
Yu C., Chen H., Zhu L., Song Y., Jiang Q., Zhang Y., Ali Q., Gu Q., Gao X., Borriss R., Dong S., Wu H. Profiling of Antimicrobial Metabolites Synthesized by the Endophytic and Genetically Amenable Biocontrol Strain Bacillus velezensis DMW1. Microbiol Spectr. 2023 Feb 21; 11 (2): e0003823. doi: 10.1128/spectrum.00038-23.
Wu G., Liu Y., Xu Y., Zhang G., Shen Q., Zhang R. Exploring Elicitors of the Beneficial Rhizobacterium Bacillus amyloliq-uefaciens SQR9 to Induce Plant Systemic Resistance and Their Interactions With Plant Signaling Pathways. Mol Plant Microbe Interact. 2018 May; 31 (5): 560—567. doi: 10.1094/MPMI-11-17-0273-R.
Abriouel H., Franz C. M., Ben Omar N., Gálvez A. Diversity and applications of Bacillus bacteriocins. FEMS Microbiol Rev. 2011 Jan; 35 (1): 201—32. doi: 10.1111/j.1574-6976.2010.00244.x.
Dimkic I., Janakiev T., Petrovic M., Degrassi G., Fira D. Plant-associated Bacillus and Pseudomonas antimicrobial activities in plant disease suppression via biological control mechanisms — a review. Physiological and Molecular Plant Pathology. 2022. 117: 101754. doi.org/10.1016/j.pmpp.2021.101754.
Salazar B., Ortiz A., Keswani C., Minkina T., Mandzhieva S., Pratap Singh S., Rekadwad B., Borriss R., Jain A., Singh H. B., Sansinenea E. Bacillus spp. as Bio-factories for Antifungal Secondary Metabolites: Innovation Beyond Whole Organism Formulations. Microb Ecol. 2023 Jul; 86 (1): 1—24. doi: 10.1007/s00248-022-02044-2.
Li B., Li Q., Xu Z., Zhang N., Shen Q., Zhang R. Responses of beneficial Bacillus amyloliquefaciens SQR9 to different soil-borne fungal pathogens through the alteration of antifungal compounds production. Front Microbiol. 2014 Nov 21; 5: 636. doi: 10.3389/fmicb.2014.00636.
Wu L., Wu H., Chen L., Yu X., Borriss R., Gao X. Difficidin and bacilysin from Bacillus amyloliquefaciens FZB42 have antibacterial activity against Xanthomonas oryzae rice pathogens. Sci Rep. 2015 Aug 13; 5: 12975. doi: 10.1038/srep12975. Dimkic I., Janakiev T., Petrovic M., Degrassi G., Fira D. Plant-associated Bacillus and Pseudomonas antimicrobial activities in plant disease suppression via biological control mechanisms-A review. Physiological and Molecular Plant Pathology. 2022. 117: 101754. doi.org/10.1016/j.pmpp.2021.101754.
Sevugapperumal N., Senthilraja S., Renukadevi C. Antimicrobial peptides of Bacillus species: biosynthesis, mode of action and their role in plant disease management. In: R. N. Pandey, B. N. Chakraborty, D. Singh & P. Sharma (Eds.) Microbial antagonists: their role in biological control of plant diseases. New Delhi: Today & Tomorrow's Printers and Publishers. 2019. 487—514.
Zhang N., Wang Z., Shao J., Xu Z., Liu Y., Xun W., Miao Y., Shen Q., Zhang R. Biocontrol mechanisms of Bacillus: Improving the efficiency of green agriculture. Microb Biotechnol. 2023 Oct 14. doi: 10.1111/1751-7915.14348. Radhakrishnan R., Hashem A., Abd Allah E. F. Bacillus: A Biological Tool for Crop Improvement through Bio-Molecular Changes in Adverse Environments. Front Physiol. 2017 Sep 6; 8: 667. doi: 10.3389/fphys.2017.00667.
