CC BY
88
УДК 631.811.98:633.11
ГОРМОНАЛЬНАЯ РЕГУЛЯЦИЯ ТРАНСКРИПЦИИ TADHN ГЕНА ДЕГИДРИНА В РАСТЕНИЯХ ПШЕНИЦЫ
© Е. О. Ключникова, Ч. Р. Аллагулова, А. М. Авальбаев,
Ф. Р. Гималов, Ф. М. Шакирова*
Институт биохимии и генетики УНЦ РАН Россия, Республика Башкортостан, 450054 г. Уфа, пр. Октября, 71.
Тел./факс: +7 (347) 235 60 88.
E-mail: [email protected]
Проведен сравнительный анализ влияния обработки растений пшеницы фитогормонами 24-эпибрассинолидом, 6-бензиламинопурином и салициловой кислотой, характеризующимися рост-стимулирующим и антистрессовым эффектами, на транскрипционную активность TADHN гена дегидрина. Выявлена чувствительность исследуемого гена к каждому из трех фитогормонов, что свидетельствует о его возможном вовлечении в спектр защитного действия этих гормонов к разнообразным стрессовым воздействиям. С использованием ингибитора биосинтеза АБК флуридона показано, что регуляция транскрипции TADHN гена дегидрина в растениях пшеницы реализуется как через зависимые, так и независимые от эндогенной АБК сигнальные пути.
Ключевые слова: Дегидрины, абсцизовая кислота, 24-эпибрассинолид, 6-бензиламино-пурин, салициловая кислота, обезвоживание, пшеница.
Введение
Рост и развитие растений в естественной среде обитания происходит в условиях непрерывно изменяющихся внешних факторов, что требует развития в них комплекса защитно-приспособительных реакций, направленных на адаптацию растений к неблагоприятным воздействиям. К наиболее широко распространенным повреждающим факторам среды, вызывающим обезвоживание растительной клетки и существенно снижающих интенсивность роста и продуктивности растений, относятся засуха, засоление, нарушение температурного режима. Ключевую роль в регуляции защитных реакций при нарушении водного режима растений, играет гормон стресса - абсцизовая кислота (АБК), быстрое и значительное накопление которой можно отнести к характерным ответным реакциям растений на обезвоживание [1-3]. В основе реализации регуляторного действия АБК в формировании стрессо-устойчивости растений лежит индукция экспрессии многочисленных АБК-чувствительных генов, среди которых особое место отводится генам защитных белков, в частности дегидринам [3, 4].
Дегидрины принадлежат к LEA (Late Embryo-genesis Abundant) белкам - белкам позднего эмбриогенеза, характеризующиеся высокой гидро-фильностью, термостабильностью и обязательным наличием в них консервативного 15-звенного К-сегмента (EKKGIMEKIKEKLPG), способного к формированию амфифильной а-спирали. Такие физико-химические и структурные особенности дегидринов, по-видимому, и обусловливают их вовлечение в сохранение целостности клеточных структур и мембран, в защиту биополимеров, предотвращая их денатурацию и последующую коагуляцию в условиях обезвоживания клетки [4]. На выполнение дегидринами защитных функций могут указывать данные о существовании зависимости
между уровнем аккумуляции дегидринов в трансгенных растениях и различных сортах сельскохозяйственных культур и их устойчивостью к засухе, засолению и неблагоприятным температурным воздействиям [4-6]. Массированный синтез и аккумуляция дегидринов наблюдается в зародышах семян в период их обезвоживания, которому предшествует увеличение содержания АБК. Вместе с тем резкое усиление экспрессии генов дегидринов происходит и в вегетативных тканях растений, подвергнутых обезвоживанию, а также в нормальных условиях при обработке АБК [4]. Чувствительность генов дегидринов к АБК и разным стрессовым факторам, определяется наличием в их промоторных областях различных комбинаций цис-регуляторных элементов, взаимодействующих с разнообразными транс-факторами [4, 7].
В литературе имеются сведения о применении АБК для повышения устойчивости растений к стрессовым воздействиям [8], важный вклад в которое вносит увеличение экспрессии генов защитных белков, в том числе и дегидринов [4], что способствует подготовке растений к последующему воздействию стрессовых факторов и снижению степени их повреждающего действия на ростовые процессы [9]. Вместе с тем с целью повышения устойчивости разных культур к дефициту влаги применяются и другие фитогормоны, однако особый интерес вызывают те из них, которые сочетают в себе свойства активаторов роста и индукторов стресс-устойчивости, что открывает большие перспективы их практического использования для повышения продуктивности важнейших сельскохозяйственных культур [10]. К таковым, в частности, можно отнести физиологически активные представители брассиностероидов (БС), в частности, 24-эпибрассинолид (ЭБ), цитокининов, например, цитокинин 6-бензиламинопурин (БАП), а также салициловую кислоту (СК). Так, нами выявлено, что пре-
* автор, ответственный за переписку
добработка проростков пшеницы каждым из этих гормонов в оптимальных в стимуляции роста концентрациях способствует снижению уровня повреждающего действия обезвоживания на ростовые процессы растений и ускорению восстановления роста в пост-стрессовый период [10-12]. Поэтому интересно было выявить, вовлекаются ли дегидрины в спектр преда-даптирующего действия этих гормонов на растения пшеницы к возможным впоследствии стрессовым ситуациям. Цель работы заключалась в сравнительном анализе влияния ЭБ, БAП и СК на динамику транскрипционной активности TADHN гена дегидри-на в растениях пшеницы и оценке роли эндогенной AБК в этом процессе.
Материалы и методы Работу проводили на 4-суточных проростках пшеницы Triticum aestivum L. сорта Башкирская 26. Семена после стерилизации проращивали на свето-площадке в кюветах на фильтровальной бумаге, смоченной водой, при 22-24 °С, 16-часовом световом дне и освещенности 15 клк. После отделения эндосперма часть проростков помещали на раствор 2%-ной сахарозы, а другую часть на смесь 2%-ной сахарозы с ингибитором биосинтеза AБК флуридо-ном в концентрации 5 мг/л на 24 ч [10]. Далее проростки переносили на раствор 2%-ной сахарозы, содержащий 50 мкМ СК, 0.4 мкМ ЭБ, 44 нМ или 4.4 мкМ БAП. Проростки фиксировали в жидком азоте для экстракции AБК и выделения РНК. Контролем служили проростки, инкубированные на растворе 2%-ной сахарозы. Концентрацию AБК определяли методом иммуноферментного анализа [12]. Транскрипционную активность TADHN гена дегидрина анализировали методом полуколичест-венной ОТ-ПЦР с использованием праймеров F (5'-TCC-GTG-GAA-GAG-CCC-GAG-GTT-A-З'), R (5'-TTG-TCC-ATG-ATC-TTG-CCC-AGT-AGG-З') [1З]. Для выравнивания результатов ОТ-ПЦР использовали праймеры F (5'-TTG-AGC-AAC-TCA-TGG-ACC-AG-З'), R (5'-GCT-TTC-CAA-GGC-ACA-AAC-AT-З') для RLI (RNAse L inhibitor-like protei^-rem с конститутивной экспрессией в пшенице [14]. О рост-стимулирующем и защитном действии фитогормонов к последующему действию 2%-ного NaCl судили по митотическому индексу (МИ) корней [11]. На рисунках представлены данные средних арифметических и стандартные ошибки средних трех-шести независимых опытов.
Результаты и их обсуждение Фитогормоны стероидной природы, брассино-стероиды (БС), широко распространены в царстве растений и включают более 60 соединений, которые обнаружены почти во всех частях растений в виде свободных и конъюгированных с углеводами и жирными кислотами форм [15]. Они, как и другие гормоны, задействованы в регуляции широкого спектра физиологических процессов в ходе онтогенеза растений [16]. Отличительным свойством БС является их ярко выраженное рост-стимулирующее
действие на растения в крайне низких концентрациях. К настоящему времени накопилось много сведений, свидетельствующих об эффективности применения БС с целью повышения устойчивости растений к стрессовым факторам, вызывающим нарушение водного режима (засуха, гипо- и гипертермия, засоление, воздействие тяжелых металлов), и увеличении их продуктивности [17, 18]. Цитоки-нинам отводится исключительно широкий спектр регуляторного действия в ходе онтогенеза растений, и реализация всего разнообразия физиологического действия цитокининов обусловлена экспрессией чувствительных к ним генов [19, 20]. Ци-токинины также задействованы в регуляции адаптации растений к вызывающим обезвоживание стрессовым факторам, что в целом отражается в снижении степени повреждающего действия водного стресса на рост разных культур и увеличении их продуктивности [З, 12, 20]. Широким спектром регуляторного действия на различные культуры характеризуется также салициловая кислота. Однако особое внимание исследователей привлекает способность этого гормона в оптимальных в стимуляции роста концентрациях проявлять защитный эффект на растения, подвергнутые воздействию стрессовых факторов, вызывающих нарушение водного режима [10, 22].
Таким образом, разные по природе фитогормоны, сочетающие в себе свойства активаторов ростовых процессов и индукторов устойчивости, представляют большой практический интерес, однако целенаправленное применение гормонов с целью увеличения продуктивности разных культур требует знания молекулярных механизмов их протекторного действия на растения. Поскольку де-гидрины вносят важный вклад в развитие устойчивости растений к разнообразным вызывающим обезвоживание растительной клетки стрессовым факторам, можно было ожидать, что эти белки вовлекаются в спектр предадаптирующего действия БС, БAП и СК на растения пшеницы к возможным стрессовым ситуациям.
Ранее нами была выявлена чувствительность гена TADHN дегидрина пшеницы к 24-эпибрассинолиду (ЭБ) как одному из активных природных представителей БС в оптимальной в стимуляции роста растений пшеницы концентрации 0.4 мкМ [1З]. Однако, основываясь на том, что ключевую роль в регуляции экспрессии генов дегидринов отводят AБК, необходимо было в сравнительном аспекте проанализировать динамику транскрипционной активности TADHN гена и содержания AБК в проростках пшеницы в ходе обработки ЭБ. Данные этого анализа приведены на рис. 1. Можно видеть, что 0.4 мкМ ЭБ вызывает транзиторное 1.5-кратное накопление транскриптов TADHN дегидрина с максимумом, приходящимся на 9 ч (рис. 1а). Отсутствие каких-либо значимых изменений в уровне эндогенной AБК в проростках
в ходе обработки ЭБ (рис. 1б), указывает в пользу способности ЭБ вызывать усиление транскрипции исследуемого гена дегидрина независимо от АБК.
Важно отметить, что в литературе есть сведения как об уменьшении [23], так и накоплении концентрации АБК [24] в растениях в нормальных условиях произрастания в ответ на БС. Вместе с тем, имеются сведения и об отсутствии влияния БС на содержание этого гормона [12, 25]. По-видимому, противоречивость данных о роли эндогенной АБК в реализации предадаптирующего эффекта БС к последующему воздействию стрессовых факторов обусловлена специфичностью ответов разных видов растений на обработку БС [3, 25]. При этом нужно отметить, что изменение или отсутствие таковых в уровне АБК не отражается в проявлении их ярко выраженного рост-стимулирующего действия. Так, из табл. видно, что инкубирование проростков пшеницы на среде с ЭБ приводит к активации их роста, о чем судили по увеличению митотической активно -сти клеток апикальной меристемы корней. В то же время предобработка растений ЭБ в течение 24 ч хотя и не предотвращала, но существенно снижала степень повреждающего действия засоления на МИ корней, способствуя поддержанию этого показателя на уровне контрольных не подвергнутых стрессу растений (табл.). Эти результаты позволяют предполагать, что усиление транскрипции гена ТАБЫК дегидрина в ходе до-стрессовой предобработки ЭБ может вносить важный вклад в реализацию его протекторного эффекта на проростки пшеницы в условиях засоления, вызывающего нарушение водного режима в растениях.
С целью повышения устойчивости и продуктивности разных культур применяют также и гормоны цитокининовой природы [21]. В связи с этим интересно было исследовать чувствительность ТАБЫК гена к обработке 6-бензиламинопурином (БАП), тем более что в литературе отсутствовали сведения о вовлечении дегидринов в спектр физиологического действия цитокининов на растения, как в норме, так и при стрессе. В опытах использовали БАП в концентрации 44 нМ, при которой четко проявляются как рост-стимулирующий, так и
протекторный эффекты цитокинина на проростки пшеницы (табл.). Результаты анализа влияния 44 нМ БАП на уровень транскрипции гена ТАБИК и содержание АБК в проростках приведены на рис. 2.
Можно видеть, что обработка проростков пшеницы 44 нМ БАП вызывает почти двукратное повышение уровня экспрессии ТАБИК гена дегидрина, при этом, также как и в случае обработки 24-эпибрассинолидом, четко прослеживается транзи-торность ответной реакции, правда, с максимумом, приходящимся на 6 ч (рис. 2а). В ходе воздействия 44 нМ БАП значимых сдвигов в концентрации АБК в проростках не наблюдалось (рис. 2б), что указывает в пользу принципиальной независимой от эндогенной АБК способности БАП в концентрации 44 нМ индуцировать транскрипцию гена дегидрина. Для проверки этого предположения нами были проведены опыты с предобработкой проростков эффективным ингибитором биосинтеза АБК флуридоном, который в концентрации 5 мг/л полностью тормозит новообразование АБК [28]. Из данных, приведенных на рис. 2а видно, что 44 нМ БАП вызывает активацию транскрипции гена дегидрина как в необработанных, так и предобработанных флуридоном проростках практически на одном уровне. Таким образом, 44 нМ цитокинин, также как и 0.4 мкМ ЭБ, осуществляет позитивную регуляцию транскрипции исследуемого гена дегидрина независимо от эндогенной АБК. Полученные данные могут свидетельствовать в пользу наличия в промоторной области гена ТАБИК цис-регуляторных элементов, проявляющих чувствительность не только к АБК, но и другим гормонам, например, ЭБ и БАП.
Вместе с тем, на разных культурах цитокини-ны применяют в относительно широком диапазоне концентраций [20, 26]. В связи с чем, в других экспериментах мы исследовали динамику транскрипционной активности ТАБИК гена дегидрина и содержания АБК в проростках пшеницы в ходе обработки БАП в концентрации 4.4 мкМ. Из данных табл. видно, что БАП в обеих концентрациях оказывает сходное по уровню рост-стимулирующее и протекторное в отношении натрий-хлоридного засоления действие на растения пшеницы.
^ я
І I
ГО 0 * ■" ^ г
0 х ^ о о 9 о <С 0 •“
0 со
1 о
о О о
х го
160 -
140 -
120 -
100 -
3 6 9 12
Время, ч
Рис. 1. Динамика транскрипционной активности ТАБЫК гена дегидрина (а) и содержания АБК (б) в 4-сут проростках пшеницы в ходе обработки 0.4 мкМ 24-эпибрассинодом.
а
Таблица Влияние натрий-хлоридного засоления на митотический индекс (%) клеток апикальной меристемы корней предобработанных и необработанных фитогормонами проростков пшеницы
Вариант Предобработка гормонами, 24 ч 2% NaCl, 7 ч 24 ч после удаления 2% NaCl
Контроль 4.80±0.08 З.65±0.07 З.80±0.10
0.4 мкМ ЭБ 6.15+0.12 4.70±0.08 5.82±0.09
44 нМ БАП 6.10+0.11 4.5З±0.07 5.45±0.09
4.4 мкМ БАП 6.00±0.12 4.50±0.08 5.З8±0.09
50 мкМ СК 6.20±0.09 4.80±0.09 5.90±0.10
* 3-сут проростки инкубировали на среде с фитогормонами в течение 24 ч, после чего 4-сут проростки переносили на среду, содержащую 2% NaCl на 7 ч, а затем переносили на контрольную среду на 24 ч.
^ го
Т I 05 Ф * L-^ Z £ ^ ° 9
о <С
ш
о о
° і X го
L0
<
Ф
S
X
го
*
L
ф
ct
О
О
Время, ч
Время, ч
Рис. 2. Влияние 44 нМ БАП на динамику транскрипционной активности TADHN гена дегидрина (а) и содержания АБК (б) в 4-сут предобработанных и необработанных 5 мг/л флуридоном проростках пшеницы.
LQ
С
ф
S
X
го
*
а.
Ф
сс
о
О
Время, ч
Время, ч
Рис. 3. Влияние 4.4 мкМ БАП на динамику транскрипционной активности TADHN гена дегидрина (а) и содержания АБК (б) в 4-сут предобработанных и необработанных 5 мг/л флуридоном проростках пшеницы.
Из рис. 3а видно, что обработка 4.4 мкМ БАП вызывает двукратное увеличение содержания транскриптов гена ТАБИК в проростках, которое поддерживается на этом уровне, по крайней мере, в течение первых 9 ч, чему, однако, предшествует БАП-индуцированное накопление в них АБК (рис. 3б). Полученные результаты позволили предположить, что вызываемое 4.4 мкМ БАП увеличение содержания транскриптов дегидрина может быть опосредовано его влиянием на синтез АБК, которой, как известно, отводится ключевая роль в запуске экспрессии генов дегидринов [4]. Действи-
тельно, как видно из рис. 3а, предобработка флури-доном предотвратила активацию транскрипции ТАБИК гена дегидрина в ходе обработки цитоки-нином. Это указывает на то, что наблюдаемое в ответ на 4.4 мкМ БАП увеличение уровня мРНК исследуемого дегидрина обусловлено почти двукратным обратимым накоплением эндогенной АБК, максимум которого предшествует активации транскрипции гена ТАБИК дегидрина. При этом напомним, что БАП в этой концентрации, несмотря на существенное возрастание концентрации эндогенной АБК, проявляет ярко выраженный рост-
стимулирующий и предадаптирующий к последующему засолению эффекты на растения пшеницы. Следовательно, цитокинин в зависимости от используемой концентрации способен к реализации как зависимой, так и независимой от эндогенной АБК регуляции транскрипции ТАБИК гена дегидрина в растениях пшеницы.
К настоящему времени получены убедительные доказательства участия салициловой кислоты (СК) в регуляции формирования устойчивости разных культурных растений к засухе, засолению, гипо- и гипертермии, обусловленной индукцией под ее влиянием широкого спектра защитных реакций, позволяя отнести этот эндогенный регулятор роста к разряду стрессовых гормонов растений [10, 22, 27]. Из данных, приведенных в табл., видно, что СК в концентрации 50 мкМ сочетает свойства как индуктора ростовых процессов, так и устойчивости растений пшеницы к засолению. В связи со способностью СК повышать устойчивость растений к вызывающим обезвоживание стрессовым факторам, важно было исследовать, вовлекаются ли дегидрины как ключевые осмопротектанты в проявление предадап-тирующего эффекта СК на растения пшеницы. Ранее было выявлено, что обработка СК вызывает быстрое параллельное обратимое накопление в проростках пшеницы ауксина ИУК и АБК, позволившее предположить, что именно с этой парой, соответственно, связана реализация рост-стимулирующего и защитного действия СК на растения [10]. Поэтому можно было ожидать, что СК окажет стимулирующий эффект на транскрипцию гена ТАБИК дегидрина как участника АБК-контролируемых защитных реакций. Действительно, СК вызывает быстрое увеличение содержания АБК с максимумом на 3 ч, которое предшествует постепенной активации транскрипции гена дегидрина в проростках (рис. 4а). Предобработка растений флуридоном предотвращает СК-индуци-рованное усиление транскрипции ТАБИК гена (рис. 4б). Таким образом, важный вклад в проявление предадаптирующего действия СК на растения пшеницы вносит активация под ее влиянием синтеза транскриптов гена дегидрина, которая осуществляется опосредовано через вызываемое СК накопление эндогенной АБК.
Выводы
Обсуждая полученные результаты, можно заключить, что все исследованные в работе фитогормоны в оптимальных в стимуляции роста концентрациях характеризуются защитным эффектом на растения пшеницы в условиях обезвоживания. Результаты, приведенные в табл., демонстрируют, что предобработка проростков 0.4 мкМ ЭБ, БАП в концентрациях 44 нМ и 4.4 мкМ, а также 50 мкМ СК в течение 24 ч оказывает ярко выраженный рост-стимулирующий эффект на ростовые процессы, о котором судили по значительному увеличению митотического индекса корней. Предобработка гормонами не предотвращала, но существенно
снижала уровень повреждающего действия 2% NaCl на МИ, способствуя поддержанию этого показателя на уровне контроля. Более того, предобрабо-танные гормонами растения в отличие от необработанных характеризовались ускорением восстановления митотической активности кончиков корней, поскольку сутки спустя после удаления стрессора из среды показатель их МИ практически возвращался к до-стрессовому уровню.
Можно предполагать, что важный вклад в проявление предадаптирующего действия ЭБ, БАП и СК к последующему воздействию стрессовых факторов, вызывающих нарушение водного режима, вносит индукция под их влиянием транскрипции гена TADHN дегидрина, играющего роль ос-мопротектанта в растениях.
Детальный анализ динамики содержания АБК в растениях в ходе обработки разными гормонами, а также использование эффективного ингибитора биосинтеза АБК флуридона позволили впервые выявить наличие альтернативных АБК путей гормональной регуляции транскрипционной активности гена TADHN дегидрина в растениях пшеницы. Обнаружено, что 24-эпибрассиолид и цитокинин БАП в концентрации 44 нМ регулируют транскрипцию гена дегидрина пшеницы независимо от АБК, тогда как БАП в концентрации 4.4 мкМ и салициловая кислота регулируют транскрипцию TADHN гена опосредовано через вызываемое ими накопление АБК.
ЛИТЕРАТУРА
1. Шакирова Ф. М. Неспецифическая устойчивость растений к стрессовым факторам и ее регуляция. Уфа: Г илем, 2001. 160 с.
2. Veselov D. S., Sharipova G. V., Veselov S. U., Kudoyarova G. R. The Effects of NaCl Treatment on Water Relations, Growth, and ABA Content in Barley Cultivars Differing in Drought Tolerance // J Plant Growth Regul. 2008. V. 27 P. 380-386.
3. Shakirova F. M., Avalbaev A. M., Bezrukova M. V., Kudoya-rova G. R. Role of endogenous hormonal system in the realization of the antistress action of plant growth regulators on plants // Plant Stress. 2010. V.4. P. 32-38.
4. Аллагулова Ч. Р., Гималов Ф. Р., Шакирова Ф. М., Вахитов В. А. Дегидрины растений: их структура и предполагаемые функции // Биохимия. 2003. Т. 68, вып. 9. С. 1157-1165.
5. Hara M. The multifunctionality of dehydrins // Plant Signal Behav. 2010. V.5. P. 503-508.
6. Kosova K., Vitamvas P., Prasil I. T. Expression of dehydrins in wheat and barley under different temperatures // Plant Science. 2011 V. 180. P. 46-52.
7. Chung S., Parish R.W. Combination interactions of multiple cis-elements regulating the induction of the Arabidopsis XERO2 dehydrin gene by abscisic acid and cold // Plant J.
2008. V. 54. P. 15-29.
8. Khadri et al., 2006 Khadri M., Tejera N. A., Lluch C. Sodium chloride-ABA interaction in two common bean (Phaseolus vulgaris) cultivars differing in salinity tolerance // Environ Exp Bot. 2007. V. 60. P. 211-218.
9. Tuteja N., Sopory S. K. Chemical signaling under abiotic stress environment in plants // Plant Signal Behav. 2008 V.3. P. 525-536.
10. Shakirova F. M. Role of hormonal system in manifestation of growth promoting and antistress action of salicylic acid // Salicylic acid - a plant hormone. The Netherlands: Springer 2007. P. 69-89.
11. Авальбаев А. М., Юлдашев Р. А., Фатхутдинова Р. А., Урусов Ф. А., Сафутдинова Ю. В., Шакирова Ф. М.. Влияние
24-эпибрассинолида на гормональный статус растений пшеницы при действии хлорида натрия // Прикладная биохимия и микробиология. 2010а. Т. 46. №»1. С. 109-112.
12. Авальбаев А. М., Юлдашев Р. А., Сафутдинова Ю. В., Аллагулова Ч. Р., Фатхутдинова Р. А., Шакирова Ф. М. Влияние 6-бензиламинопурина на рост и гормональную систему проростков пшеницы в условиях солевого стресса // Агрохимия. 2010б, №9. С. 80-85.
13. Аллагулова Ч. Р., Гималов Ф. Р., Авальбаев А. М., Сахабут-динова А. Р., Юлдашев Р. А., Шакирова Ф. М. Структура дегидрин-подобного гена TADHN мягкой пшеницы и участие АБК и 24-эпибрассинолида в активации его экспрессии // Физиология растений. 2007. Т. 54. №»1. С. 131-136.
14. Gimenez M. J., Piston F., Atienza S. G. Identification of suitable reference genes for normalization of qPCR data in comparative transcriptomics analyses in the Triticeae. Planta. 2011. V. 233. P. 163-173.
15. Bajguz A., Hayat S. Effects of brassinosteroids on the plant responses to environmental stresses // Plant Physiol Biochem.
2009. V. 47. P. 1-8.
16. Li J. Regulation of the nuclear activities of brassinosteroid signaling // Curr Opin Plant Biol. 2010. V. 13. P. 540-547.
17. Kagale S., Divi U. K., Krochko J.E., Keller W.A., Krishna P. Brassinosteroid confers tolerance in Arabidopsis thaliana and Brassica napus to a range of abiotic stresses // Planta. 2007. V. 225. P. 353-364.
18. Janeczko A., Biesaga-Koscielniak J., Oklest’kova J., Filek M., Dziurka M., Szarek-Lukaszewska G., Koscielniak J. Role of 24-epibrassinolide in wheat production: physiological effects and uptake // Agron Crop Sci. 2010. V. 196. P. 311-321.
19. Argueso C. Т., Ferreira F. J., Kieber J. J. Environmental perception avenues: the interaction of cytokinin and environmental response pathways // Plant Cell Environ. 2009. V. 32. P. 1147-1160.
20. Kudo T., Kiba T., Sakakibara H. Metabolism and longdistance translocation of cytokinins // J Integr Plant Biol.
2010. V. 52. P. 53-60.
21. Чернядьев И. И. Протекторное действие цитокининов на фото-синтетический аппарат и продуктивность растений при стрессе // Прикл. биохим. и микробиол. 2009. Т. 45. J№4. С. 389-402.
22. Hayat Q., Hayat S., Irfan M., Ahmad A. Effect of exogenous salicylic acid under changing environment: a review // Environ Exp Bot. 2010. V. 68. P. 14-25.
23. Eun J-S., Kuraishi S., Sakurai N. Changes in levels of auxin and abscisic acid and the evolution of ethylene in squash hy-pocotyls after treatment with brassinolide // Plant Cell Physiol 1989. V. 30. P. 807-810.
24. Zhang A., Zhang J., Zhang J., Ye N., Zhang H., Tan M., Jiang M. Nitric oxide mediates brassinosteroid-induced ABA biosynthesis involved in oxidative stress tolerance in maize leaves // Plant Cell Physiol. 2011. V. 52. P. 181-192.
25. Kurepin L. V., Qaderi M. M., Back T. G., Reid D. M., Pharis R. P. A rapid effect of applied brassinolide on abscisic acid concentrations in Brassica napus leaf tissue subjected to short-term heat stress // Plant Growth Regul. 2008. V. 55. P. 165-167.
26. Iqbal M., Ashraf M. Presowing seed treatment with cytokinins and its effect on growth, photosynthetic rate, ionic levels and yield of two wheat cultivars differing in salt tolerance // J. In-tegrat. Plant Biol. 2005. V. 47. P. 1315-1325.
27. Horvath E., Szalai G., Janda T. Induction of abiotic stress tolerance by salicylic acid signaling // J Plant Growth Regul. 2007. V. 26. P. 290-300.
28. Шакирова Ф. М., Аллагулова Ч. Р., Безрукова М. В., Авальбаев А. М., Гималов Ф. Р. Роль эндогенной АБК в индуцируемой холодом экспрессии TADHN гена дегид-рина в проростках пшеницы // Физиология растений. 2009. Т. 56. №5. С. 796-800.
Поступила в редакцию 06.03.2012 г.
