CC BY
45
2006
ВЕСТНИК САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА
Сер. 3. Вып. 3
ЗООЛОГИЯ
УДК 591.557 595.124
В. А. Крапивин, А. В. Полоскин
ЭКСТЕНСИВНОСТЬ H ИНТЕНСИВНОСТЬ ИНВАЗИИ НЕМЕРТИНОЙ MALACOBDELLA GROSSA (MÜLLER, 1776) В ПОПУЛЯЦИИ ДВУСТВОРЧАТОГО МОЛЛЮСКА ARCTICA ISLANDICA (L) В РАЙОНЕ КЕРЕТСКОГО АРХИПЕЛАГА КАНДАЛАКШСКОГО ЗАЛИВА БЕЛОГО МОРЯ*
Введение. Изучение симбиотических систем представляет интерес как с теоретической, так и с практической точки зрения. Особенно важны сведения об устойчивых биоценотических связях видов, особи которых обитают совместно, но конкретное влияние организма одного вида на другой носит неявный характер и ускользает от внимания исследователя. Примером такой системы могут служить взаимоотношения симбиоти-ческой немертины Malacobdellagrossa (Muller, 1776) (Bdellonemertina, Enopla, Nemertina) и двустворчатых моллюсков. Описано несколько родов немертин, представители которых живут в тесной ассоциации с другими организмами. Среди них - единственный род отряда Bdellonemertina, Malacobdella, к которому относится объект нашего исследования М. grossa [3, 4]. Хозяевами М. grossa служат различные двустворчатые моллюски. К настоящему времени известно 25 видов хозяев этой немертины, обитающих у Атлантического побережья Европы и Атлантического и Тихоокеанского побережий Северной Америки [4, 7,8]. В Белом море М. grossa отмечалась в мантийной полости представителей лишь двух видов: Муа truncata L. (Myidae) и Arctica islandica (= Cyprina islándico) (Arcticidae) [1].
О способе попадания червя в мантийную полость моллюска известно лишь то, что немертина имеет лецитотрофную плавающую личинку, похожую на взрослую особь (развитие происходит без катастрофического метаморфоза), которая предположительно проникает в хозяина через входной сифон [6]. Однако сам процесс заражения не удавалось пронаблюдать.
Показано, что М. grossa является облигатным симбионтом, узкоспециализированным к жизни в мантийной полости двустворчатых моллюсков [5], но нет единого мнения о характере взаимоотношений этой немертины с хозяином. Большинство авторов придерживаются точки зрения о комменсальной (или даже мутуалистической) природе данного симбиоза [5], другие склоняются к мнению о паразитизме [9]. Некоторые авторы [4,9] отмечают наличие двух закономерностей в заражении моллюсков М. grossa. Во-первых, среди крупных моллюсков зараженные особи встречаются чаще, чем среди мелких. Во-вторых, существует положительная связь между размерами симбионта и хозяина.
© В. А. Крапивин, А. В. Полоскин , 2006
Цель нашей работы - исследование особенностей взаимоотношений беломорских М. grossa и их хозяев, двустворчатых моллюсков А. {ъктйк.а. Первым шагом на этом пути является изучение распределения экстенсивности и интенсивности инвазии не-мертиной в популяциях А. г$1ап(1гса.
Материал и методы. Материал собран в июне-июле 2001,2002 гг., а также в июле-августе 2003 и 2004 гг. в районе Керетского архипелага Кандалакшского залива Белого моря. В исследованном районе в разные годы было обнаружено пять пространственно изолированных поселений А. 1$1апсИса на глубине 5-12 м и одно на глубине 14-16 м. В каждом из вновь обнаруженных поселений из года в год проводили сбор моллюсков шлюпочной драгой. Всего было выполнено 70 драгировок в различных частях архипелага (табл. 1).
Таблица 1. Схема сбора материала в поселениях A. islándico в районе Керетского архипелага в 2001-2004 гг.
Места расположения поселений Координаты (N;E) Глубина, м Год № поселения Дата взятия драгировок Кол-во драгировок Кол-во моллюсков в выборках
19.06 1 19
2001 1.1 22.06 25.06 1 2 6 43
Губа Лебяжья 66,17,7; 5-12 2002 1.2 24.06 25.06 5 6 31 44
33,36,2 18.06 2 19
2003 1.3 24.06 25.06 6 7 30 18
2004 1.4 26.07 05.08 5 4 26 13
Северозападное побережье о-ва Матренин 66,18,6; 33,38,0 5-11 2003 2 20.06 4 17
02.07 5 7
Пролив Подпахта 66,18,1; 33,37,2 10-12 2003 3 18.07 4 9
Юго-восточное побережье о-ва Матренин 66,18,4; 33,38,2 8-12 2004 4 02.08 5 19
Северозападное побережье о-ва Кереть 66,18,2; 33,38,2 8-9 2004 5 05.08 5 46
Южное побережье о-ва Матренин 66,18,5; 33,38,3 14-17 2003 6 20.07-20.08 8 212
В каждом поселении оценивали экстенсивность и интенсивность инвазии А. ЫагиНса не-мертиной. У моллюсков измеряли длину раковины с точностью до 0,1 мм и вскрывали для установления заражения немертиной. На первых этапах исследования пол моллюсков определяли, анализируя содержимое гонад под микроскопом. После того как было установлено, что все особи с просвечивающим зернистым содержимым гонад - самки, а с гомогенным содержимым - самцы, пол моллюсков определяли визуально по внешнему виду гонад. Оценка размерных параметров немертин сильно затрудняется тем, что они способны изменять длину и ширину тела. В связи с этим для характеристики немертин использовали весовые параметры - измерение их влажного веса на торсионных весах с точностью до 1 мг.
Данные по поселению на юге от о-ва. Матренин (2003) были предоставлены нам А. М. Ми-хайлуца. С материалом из этих выборок были произведены все вышеупомянутые операции, кроме определения пола моллюсков. Однако взвешивание немертин производилось после спиртовой фиксации, которая существенно снижает массу зафиксированных животных. Поэтому не было возможности сравнить вес червей из этого поселения А. ЫагиНса с весом таковых из других поселений.
Для уточнения данных по специфичности М. grossa к А. ЫапсИса в обследованном районе, производили также вскрытие всех двустворчатых моллюсков других видов как потенциальных хозяев немертины. Количество обработанных особей каждого вида представлены в табл. 2.
Таблица 2. Объемы выборок моллюсков, потенциальных хозяев М. grossa, обнаруженных в районе Керетского архипелага
Виды моллюсков Кол-во особей
Ciliatocardium ciliatum 52
Elliptica elliptica 64
Hiatella arctica 22
Macoma calcarea 32
Musculus sp. 15
Mya arenaria 8
M. truncata 21
Mytilus edulis 12
Nuculoma tenuis 18
Serrepes groenlandicus, 49
Thyasira gouldy 15
Tridonta borealis 67
Nicania montagui 31
Обработку материала проводили стандартными статистическими методами. При сравнении выборок использовали критерий %2 при пороговом уровне значимости 0,05.
Результаты и обсуждение. В материале, полученном за весь период исследования, обнаружено 13 видов двустворчатых моллюсков (см. табл. 2). Ни в одном случае М. ¿гозза в мантийной полости особей указанных видов не найдена. В то же время во всех исследованных поселениях А. ЫапсИса немертина встречается, хотя и с различной экстенсивностью инвазии (табл. 3).
Таблица 3. Экстенсивность и интенсивность заражения А. I$1апй1са немертиной М. grossa
в районе Керетского архипелага
№ поселения Средняя длина раковины моллюсков, мм Доля зараженных особей,% Среднее кол-во немертин в одном хозяине
1.1 29,0 ±8,8 17,2 ±4,7 1
1.2 30,2 + 8,5 9,3 ±3,1 1
1.3 27,5 ±12,4 14,1 ±4,1 1
1.4 25,3 ±10,8 5,4 ±3,7 1
2 21,7 ± 7,7 12,5 ±6,8 1
3 21,9 ±8,4 11,1 ±10,5 1
4 27,8 ±8,9 5,3 ±5,1 1
5 27,9 ±8,4 26,1 ±6,5 1
1-5* 27,3 ±10,1 26,4 ±1,9 1
6 32,6 ±5,5 43,9 ±3,4 1
* Объединенные данные для поселений на глубине менее 12 м (2001-2004 гг.).
Экстенсивность инвазии поселений А. Ыапдхса, располагающихся на глубине менее 12 метров составляет от 5,3 до 26,4 %. Значения зараженности в большей части этих поселений не различаются (табл. 4). Анализ данных по одному поселению (губа Лебяжья) в последующие годы показал отсутствие существенной динамики экстенсивности инвазии. Более высокая доля зараженных особей (43,9 %) была отмечена только в поселении на юге от о-ва Матренин, на глубине 14-16 м. Экстенсивность инвазии в этой точке превышает зараженность во всех «мелководных» поселениях (см. табл. 4).
Таблица 4. Значения критерия х2 при сравнении экстенсивности инвазии М. grossa в различных поселениях А. ¡х1апсИса в районе Керетского архипелага
1.1
1.2* 1,89 1.2
1.3 0,25 0,80 1.3
1.4 2,90 1,86 0,52 1.4
2 0,29 0,20 0,04 0,97 2
3 0,21 0,03 0,06 0,39 0,01 3
4 1,68 0,32 1,09 0,01 0,66 Q-31 4
5 1,28 6,05 2,63 6,25 1,73 0,94 2,46 5
1-5 0,10 1,98 0,11 2,80 0,17 0,13 1,51 3,15 1-5
6 14,90" 29,10 20,38 19,75 8,79 3,79 11,46 4,95 53,81
* В первом столбце указаны номера поселений (см. табл. 1). ** Жирным шрифтом выделены значения х1, достоверные при р <0,05.
Анализ зараженности моллюсков различных размеров показал, что во всех поселениях экстенсивность инвазии среди моллюсков, имеющих длину раковины более 25 мм выше, чем среди более мелких особей (рис. 1). Ограниченный объем выборок в большинстве случаев делает невозможной статистическую оценку достоверности этих различий. Однако наличие общей тенденции в распределении немертин по размерным группам хозяев во всех исследованных поселениях позволяет более детально проанализировать зараженность размерных групп хозяина по всему массиву данных. Результаты этого анализа, представлены на рис. 2. Экстенсивность инвазии возрастает начиная с размерной группы 15-20 мм (среди моллюсков меньшего размера не было обнаружено зараженных особей), достигает максимума среди моллюсков с длиной раковины 30-40 мм и проявляет тенденцию к стабилизации в самой крупной размерной группе.
А Б
100" 90" 8070"
vC 8 60" X 50-
¿5 40" ¿ 30" 20" 100-
№ поселения № поселения
Рис. 1. Экстенсивность инвазии немертиной М. grossa мелких и крупных моллюсков.
А - крупные A. islándico (/ < 25 мм); Б - мелкие A. islandica (/ > 25 мм). 1.1 - губа Лебяжья, 2001 г.; 1.2 - губа Лебяжья, 2002 г.; 1.3 - губа Лебяжья, 2003 г.; 1.4 - губа Лебяжья, 2004; 2 - северо-западное побережье о-ва Матренин, 2003 г.; 3 - пролив Подпахта, 2003 г.; 4 - Юго-восточное побережье о-ва Матренин, 2004 г.; 5 - Северо-западное побережье о-ва Кереть; 6 - южное побережье о-ва Матренин, 2004 г. Темные столбцы - незараженные моллюски; светло-серые столбцы - зараженные моллюски.
Соотношение полов в поселениях моллюсков варьирует в пределах от 0,4:1 до 2,25:1 (самцы:самки). Суммарная оценка этого показателя, проведенная по материалу всех полученных сборов свидетельствует о том, что соотношение полов A. islandica в районе исследования не отличается от 1:1 (^=0,66, р=0,416). Анализ экстенсивности инвазии самцов и самок по отдельным выборкам затрудняется их малым объемом. Суммарные же данные позволяют сделать заключение, что зараженность самок A. islandica в целом выше, чем самцов (/2=3,98, р=0,046).
Все зараженные моллюски содержали только одного червя в мантийной полости. Таким образом, интенсивность инвазии A. islandica немертиной одинакова во всех об. следованных поселениях и не меняется из года в год (см. табл. 3).
Доля, %
40 -
35 -30 -25 -20 -15 10 -5 -0 -
1 --Т---1--i -1- -1-•-1-1,1 1 "' -Г
f
щ,
0-5 5-10 10-15 15-20 20-25 25-30 30-35 35-40 40-45
/, мм
Рис. 2. Экстенсивность заражения A. islandica разных размеров немертиной М. grossa (объединенные данные по всем изученным поселениям за 2001-2004 гг.).
По оси абсцисс: длина раковины моллюска (/) (то же для рис. 3); по оси ординат: доля зараженных моллюсков от всех особей данного размера.
Весовые характеристики иемертин, обнаруженных в мантийной полости моллюсков существенно различаются (от Í до 286 мг в поселении на юге от о-ва. Матренин и от 2 до 262 мг в остальных выборках). Даже несмотря на снижение веса в результате спиртовой фиксации М. grossa из глубоководного поселения, A. islandica оказываются крупнее червей из более мелководных поселений.
Анализ распределения влажного веса немертин в соответствии с размерными характеристиками хозяина показал, что имеется положительная корреляция между размером моллюска и весом самого крупного червя, встреченного в моллюске данного размера. В то же время необходимо отметить, что мелкие немертины могут быть встречены у моллюсков всех размерных групп. То есть, если в крупных моллюсках встречаются черви разных размеров, то в мелких - только некрупные особи. Эта закономерность особенно хорошо прослеживается (г=0,99, р < 0,01) в глубоководном поселении с высокой экстенсивностью инвазии (рис. 3).
Поскольку М. grossa находят в мантийной полости представителей множества различных видов двустворчатых моллюсков, принято считать, что эта немертина не обладает избирательностью по отношению к виду моллюска-хозяина [4]. Тем не менее описаны случаи, когда при наличии в исследованном районе поселений нескольких видов моллюсков, ранее отмеченных как хозяева немертины, экстенсивность заражения особей одного из видов была заметно выше, чем представителей других видов. Например, Р. Гибсон [5] у берегов Йоркшира находил М. grossa в Zirfaea crispata и в Hiatella arctica, однако в особях второго вида было обнаружено всего лишь около 3,3% от общего числа немертин. В популяции A. islandica, изученной Дж. X. Сандетом и М. Джоублин-гом [9] у берегов Норвегии, около 50% моллюсков были заражены М. grossa. Д. С. Джонс [7], изучавший М. grossa на Атлантическом побережье Северной Америки, напротив, . указывал очень низкую экстенсивность заражения A. islandica (порядка 0,01 %), в то
Влажный вес, мг
350
300
♦
250
200 150
♦
100
50
0
/, мм
О
10
20
30
40
50
Рис. 3. Зависимость влажного веса М. grossa от длины раковины моллюска-хозяина (поселение на юге о-ва Матренин Керетского архипелага, 2003 г.).
время как Дж, В. Роупс и А. С. Мерилл [8] примерно в том же районе отмечали весьма высокую интенсивность инвазии немертиной в поселениях Pitar morrhuana и Mercenaria campechiensis (36 и 87,5% соответственно).
В районе Керетского архипелага мы находили немертин только в A. islandica, несмотря на то, что в том же районе обитают и другие крупные двустворчатые моллюски (Муа truncata, Serripesgroenlandica, Ciliatocardium ciliatum, Tridonta borealis, Hiatella árctico), из которых два (M. arenaria и Н. árctico) известны в качестве хозяев М. grossa [1,4]. Экстенсивность заражения A. islandica, наблюдаемая в районе Керетского архипелага может быть оценена как невысокая в сравнении с зафиксированной у Норвежского побережья [9], но гораздо выше, чем у побережья Северной Америки [7].
Возможно, М. grossa, не обладая строгой видоспецифичностью по отношению к хозяину, отдает предпочтение некоторым видам моллюсков, в присутствии которых, игнорирует потенциальных хозяев других видов. Причиной этому может служить то, что инвазионной стадии червя (предположительно - личинке) легче попасть в мантийную полость моллюсков некоторых видов (возможно, благодаря строению их сифонов); или же то, что они избирательно проникают в хозяев с определенными параметрами (например, выбирают наиболее крупных особей), которые в большей степени представлены в популяцях представителей «предпочитаемых» видов.
Р. Гибсон [4, 5], работая с Zirfaea cñspata, отмечал отсуствие каких-либо различий в заражении моллюсков разных полов. Исследователи, работавшие с A. islandica обычно не сравнивали данные по экстенсивности заражения самцов и самок. В данном случае зараженными чаще оказываются самки, чем самцы. Для изучения причин этого явления необходимы дальнейшие исследования.
Наибольшая экстенсивность инвазии немертиной наблюдается среди крупных особей A. islandica. Зараженность выше в глубоководном поселении, чем в мелководных. Возможно, что эти факты связаны между собой: в глубоководных поселениях моллюски несколько крупнее, чем в мелководных (табл. 3). Хотя мы, не располагая доста-
точным количеством материала, не выявили достоверных различий в размерах моллюсков с разных глубин, известно, что в исследуемом районе такое пространственное распределение характерно для A. islandica [2].
Многие авторы [3, 4, 5, 8, 9] отмечали множественное заражение немертинами различных моллюсков. По устному сообщению А. А. Добровольского, Л. islandica с двумя М. grossa в мантийной полости встречались и в районе Керетского архипелага в 80-х годах XX в. Скорее всего, отсуствие в районе Керетского архипелага случаев множественного заражения в 2001-2005 гг. связано со снижением общей экстенсивности инвазии немертиной по сравнению с 1980-ми годами.
Взаимосвязь размеров червя и хозяина была показана различными авторами на нескольких видах моллюсков [1, 4, 5, 8, 9] . Наблюдается она и в данном случае. Эта закономерность может быть следствием ограничения роста взрослой немертины объемом мантийной полости моллюска. Кроме того, показанная зависимость может отражать «наложение» эффектов равновероятности заражения A. islandica разных размеров (возрастов) и длительности сосуществования червя и моллюска. В результате, в мелких (молодых) моллюсках встречаются только мелкие немертины (молодые черви, не успевшие вырасти), а в крупных A. islandica - и мелкие (заражение произошло недавно), и крупные (заражение произошло несколько лет назад; и червь и моллюск успели вырасти).
В целом, система немертина-моллюск представляется нам перспективной для анализа симбиотических взаимоотношений. В дальнейшем для ее изучения необходимо, помимо популяционного подхода, применение экспериментальных методов.
Авторы благодарны А. И. Грановичу за помощь в оформлении статьи, А. Михай-луца - за предоставление дополнительного материала; всем, кто помог при сборе или обработке материала, в особенности, А. Коробкову, А. Гогинашвили, В. Старунову, Е. Федерову, Д. Никулинскому; а также А. Горных за полезные советы.
Статья рекомендована проф. А. И. Грановичем. Summary
Krapivin V. A., Poloskin А. V. Invasion extensity and intensity of bivalve mollusk (L) by entocommensal nemertean (Mutter, 1776) on the coast of the Keretsky Archipelago (the Kandalaksha Bay, the White Sea).
Invasion extensity and intensity of 567 specimens of Arctica islandica by Malacobdella grossa are studied. Invasion extensity depends on the depth, a host size group and a host sex. Every infested mollusk contains only one specimen of M. grossa. Correlation between the host size and the nemertean wet weight is indicated and some alternative hypotheses are suggested to explain this phenomenon.
Литература
1. Буруковский P. H. О заражении некоторых видов моллюсков немертиной Malacobdella grossa (О. Е Muller) // Зоол. журн. 1959. № 10. С. 1576-1577.2. Герасимова А. В., Максимович Н. В. К экологии Arctica islandica и Serripesgroenlandica // Вестн. С.-Петерб. ун.-та. Сер. 3. 2001. Вып. 4 (№ 27). С. 87-91. 3. Gering G. Beitrage zur Kentniss von Malacobdella grossa (Mull) // Z. Wiss. Zool. 1911. Bd 97. P. 673-720 4, Gibson R. Occurrence of the entocommensal Rhynchocoelan, Malacobdella grossa, in the oval piddok, Zirfaea crispata, on the Yorkshire coast //J. Mar. Biol. Ass. U. K. 1967. Vol. 47.
P. 30-317.5. Gibson R. Studies on the biology of the en tocommensahhynchocoehn Malacobdella grossa //]. Mar. Biol. Ass. U. K. 1968. Vol. 48. P. 637-656.6. Hammarsten D. Beitrag zur embrionalentwicklung der Malacobdella grossa (Mull). Uppsala, 1918. I.Jones D. S. The nemertean Malacobdella grossa in the ocean quachog, Arctica islandica (Bivalvia) //The Nautilus. 1979. Vol. 93, N 1. P. 29-30. 8. Ropes J. W., Merrill A. S. Malacobdella grossa in Pitar morrchuana and Mercenaria campechiensis // The Nautilus. 1967. Vol. 81, N 2. P. 37-40. 9. Sundet J. H.JoblingM. An investigation of the interactions between the Nemertine, Malacobdella grossa, and its Bivalve host, Arctica islandica // Marine Biology of Polar Regions and Effects of Stress on Marine Organizms / Ed. by J. S. Gray and M. E. Christiansen. 1985. P. 185-197.
Статья поступила в редакцию 15 мая 2006 г.
