CC BY
34
ЭФФЕКТИВНОСТЬ ОПЫЛЕНИЯ ОРХИДЕЙ (ORCHIDACEAE), ЦВЕТУЩИХ
ОДИНОЧНО И ГРУППАМИ
С П. ИВАНОВ, доктор биологических наук; А.В. ФАТЕРЫГА Таврический национальный университет им. В.И. Вернадского, г. Симферополь
ВВ. ТЯГНИРЯДНО Никитский ботанический сад - Национальный научный центр
Введение
Семейство орхидных (Orchidaceae) характеризуется большим разнообразием способов опыления, изучение которых было начато еще во времена Чарльза Дарвина [3]. Наиболее сложные связи с опылителями имеют орхидеи, цветки которых не выделяют нектар и не имеют доступной для насекомых пыльцы [15]. Эти орхидеи привлекают опылителей обманным путем. Привлечение опылителей достигается за счет имитации соцветий и цветков других видов растений [6, 7], имитации других источников пищи [14], укрытий или даже полового партнера [1,10, 11]. Такие взаимодействия выпадают из общей схемы симбиотических взаимоотношений насекомых-опылителей и растений и могут быть охарактеризованы как особый тип функционального паразитизма [4,16].
Своеобразные механизмы привлечения опылителей обуславливают редкость большинства орхидей в природе. Все виды орхидей Крыма занесены в Красную книгу Украины [9], а 16 видам присвоен тот или иной статус в соответствии с критериями МСОП [2]. Это придает особое значение исследованиям, направленным на изучение биологии и экологии крымских орхидей. Особенно актуально изучение факторов, влияющих на уровень опыления орхидей. Одним из таких факторов является пространственное распределение цветущих особей. На примере безнектарных орхидей, привлекающих опылителей яркостью соцветий и сходством с модельными растениями, было показано, что у разных видов или даже одного вида в разных условиях [5, 8] могут эффективнее опыляться как одиночно цветущие особи, так и особи, цветущие группами. Причины таких различий не всегда находят убедительное объяснение из-за отсутствия достаточно полной информации.
Цель настоящей работы - выявить эффективность опыления орхидей в зависимости от взаимного расположения цветущих особей у шести видов, различающихся сроками цветения и способами привлечения опылителей.
Материал и методы
Исследования эффективности опыления орхидей в зависимости от пространственного размещения соцветий (одиночно или группами) проведены на 6 видах: Cephalanthera rubra (L.) Rich., Dactylorhiza incarnata (L.) Soo, Ophrys oestrifera Bieb., Orchis laxiflora Lam., Orchis tridentata Scop. и Platanthera chlorantha (Cust.) Riechenb. Цветки P. chlorantha выделяют нектар и опыляются бабочками. Остальные виды опыляются пчелами, которые привлекаются на цветки обманным путем: неспециализированной имитацией ярких соцветий растений -D. incarnata, O. laxiflora, O. tridentata; специализированной имитацией соцветий определенных (модельных) видов растений - C. rubra; имитацией полового партнера пчел-опылителей -O. oestrifera. Изучение эффективности опыления C. rubra проводилось в 2005 году в Ялтинском горно-лесном природном заповеднике, в буковом лесу (1000-1100 м над уровнем моря). Остальные виды изучались в этот же год в урочище Аян в Симферопольском районе Крыма, на луговых полянах среди кустарниковых зарослей (370 м над уровнем моря).
Для каждого вида орхидей отбиралось определенное число особей, цветущих на максимальном удалении друг от друга, и особей, цветущих в группах на минимальном удалении друг от друга. У каждой исследуемой особи измерялось расстояние до ближайшей цветущей особи этого вида и регистрировалось состояние каждого из цветков соцветия. Сравнительная эффективность опыления орхидей, цветущих одиночно и в группах, изучалась на основе сравнения ряда показателей, дающих представление о характере взаимоотношений насекомых-опылителей и цветков орхидей. В качестве таких показателей использовались следующие:
1) Доля цветков, впервые посещенных опылителем (ДВП) - отношение количества цветков с вынесенными поллинариями (гемиполлинариями или поллиниями), но без массул на рыльце, к общему количеству цветков. Показатель ДВП характеризует плотность насекомых-опылителей по отношению к числу цветков.
2) Коэффициент повторности посещения цветков (1111) - отношение числа опыленных цветков (с массулами на рыльце) к числу впервые посещенных цветков. Величина показателя соответствует количеству цветков орхидеи, которые в среднем посетил каждый опылитель после получения поллинариев на первом посещенном им цветке. Показатель характеризует привлекательность цветков для опылителя после посещения им первого цветка.
3) Процент опыления цветков (ПО) - отношение количества цветков с массулами на рыльце (опыленных) к общему количеству цветков. Процент опыления тем выше, чем выше плотность опылителей и повторность посещения цветков. Показатель свидетельствует об эффективности стратегии привлечения опылителей в целом.
Более подробно методика оценки характера взаимоотношений насекомых-опылителей и орхидей изложена ранее [5].
Результаты и обсуждение
В таблице 1 представлены показатели, характеризующие взаимоотношение с опылителями и эффективность опыления шести изученных видов орхидей. Прежде всего обращает на себя внимание характер различий видов по показателю ДВП. Для двух видов зарегистрирована большая плотность пчел на одиночных соцветиях, для двух - на соцветиях особей, цветущих в группах, и еще для двух видов отмечено равенство плотности пчел по этим двум вариантам.
Таблица 1
Показатели характера взаимоотношений с опылителями и эффективности опыления орхидей, цветущих одиночно (ОД) и в группах (ГР)
Вид орхидей Характер размещения соцветий Среднее расстояние между особями, см (доверительны й интервал при ^<0,05) Объем выборки Показатели
Кол-во соцветий Кол-во цветков ДВП, % П К ПО, %
Cephalanthera rubra ОД 146,5±15,3 10 112 20,5 1,83 37,5
ГР 10,8±3,2 15 156 14,1 0,64 9,0
Platanthera chlorantha ОД 394,1±189,8 17 279 34,4 0,86 29,5
ГР 39,5±8,41 10 173 45,1 0,63 28,3
Dactylorhiza incarnata ОД 354,0±124,0 5 212 18,4 1,36 25,0
ГР 21,8±18,1 5 284 19,7 2,28 45,0
Orchis laxiflora ОД 855,7±472,0 7 178 21,9 2,26 49,6
ГР 31,0±12,0 7 122 21,2 2,13 45,2
Orchis tridentata ОД 165,2±35,6 9 159 30,9 1,73 53,4
ГР 26,5±9,2 10 181 21,0 2,10 44,1
Ophrys oestrifera ОД 192,8±78,4 11 52 11,5 2,33 26,8
ГР 36,6±7,9 27 109 21,1 1,09 22,9
Предваряя обсуждение большого разброса по показателю ДВП, в качестве общего замечания следует отметить, что при равномерном распределении особей опылителей по
территории обитания и неравномерности распределения цветущих растений, плотность пчел должна быть выше на одиночных соцветиях. В результате этого, особенно при дефиците опылителей, уровень опыления цветков в группах соцветий оказывается более низким, чем у одиночных особей [12]. Если на соцветиях, цветущих группами, регистрируется большая плотность опылителей, это означает, что группы соцветий обладают значительно большей привлекательностью для опылителей, чем соцветия, цветущие одиночно. То есть в распределении насекомых-опылителей по соцветиям имеет место эффект группы.
Такой эффект группы зарегистрирован нами, в частности, для нектарной орхидеи P. сhlorantha. Доля впервые посещенных цветков оказалась выше у соцветий, цветущих в группах (ДВП=45,1), и ниже - у одиночных соцветий (ДВП=34,4). Эти данные свидетельствуют о том, что группы особей P. chlorantha более привлекательны для опылителей по сравнению с одиночными особями. Эффект группы, хорошо выраженный у этого вида, можно объяснить следующим образом. Опылителями P. chlorantha являются крупные ночные бабочки - бражники [13], которые в поисках цветков ориентируются в основном по запаху. Группа растений выделяет больше пахучих веществ и соответственно обнаруживается бабочками с большего расстояния.
В то же самое время у особей P. chlorantha, цветущих в группах, значение второго показателя - повторности посещения цветков - оказалось ниже (П И 1=0,63), чем у одиночных особей (1111=0,86). Большая повторность посещения одиночно цветущих особей P. chlorantha может быть объяснена следующим образом. Гемиполлинарии, извлеченные из цветков P. chlorantha, не сразу готовы к опылению. Требуется некоторое время (около минуты) для того, чтобы они опустились до уровня рыльца и смогли произвести опыление. Подлетев к группе соцветий, бабочка начинает последовательно посещать их, при этом она только извлекает гемиполлинарии, оставляя цветки не опыленными. К тому времени, когда гемиполлинарии займут необходимое для опыления положение, бражник, вероятнее всего, оказывается уже за пределами группы соцветий. В результате - одиночные соцветия P. chlorantha чаще посещаются особями с готовыми к опылению гемиполлинариями, чем соцветия особей, цветущих в группах.
Таким образом, одиночные особи P. chlorantha выигрывают в повторности посещения цветков, а особи в группах - в плотности опылителей. Это приводит к тому, что по суммарному показателю - уровню опыления - одиночно цветущие особи P. chlorantha (ПО=29,5) не отличаются от особей, цветущих в группах (ПО=28,3).
Относительно низкий (по сравнению с другими видами орхидей) общий уровень повторности посещения цветков P. chlorantha, видимо, является следствием большой подвижности бражников - склонности к миграции на большие расстояния.
Сходная картина взаимной компенсации показателей ДВП и 1111 наблюдается у O. oestrifera. Эта безнектарная орхидея опыляется самцами пчел-эвцер, которые привлекаются на цветки с большого расстояния запахом, имитирующим запах самки, а с близкого - внешним видом цветка, имитирующего саму самку, сидящую на цветке [1, 10, 11]. Таким образом, первоочередность посещения группы соцветий имеет такие же причины, что и у P. сhlorantha. После первого контакта с цветком O. oestrifera самец, не получивший удовлетворения, как правило покидает группу соцветий, и в дальнейшем его встречи с другими соцветиями на этой поляне носят случайный характер. При этом вероятность встречи с одиночным растением намного выше, чем вероятность возвращения к уже посещенной группе соцветий. В результате повторность посещения цветков одиночных соцветий оказывается выше. При этом уровень опыления одиночно цветущих особей O. oestrifera (ПО=26,8) не значительно отличается от такового у особей, цветущих в группах (ПО=22,9).
Прямо противоположная картина соотношения показателей ДВП и ПП зафиксирована у O. tridentata при относительно высоком уровне опыления как одиночных соцветий (ПО=53,4), так и соцветий, цветущих в группах (ПО=44,1). Более высокий показатель ДВП у одиночных соцветий свидетельствует, что встреча орхидей и опылителей носит в основном случайный характер. Действительно, соцветия у O. tridentata небольшие, невысокие, располагаются среди травостоя и дистанционно обнаруживаются с трудом. Опылителями O. tridentata являются мелкие и медлительные пчелы из семейства пчел-галиктид. Получив гемиполлинарии при
первом посещении цветка, самка долго не может прийти в себя, какое-то время пытается их сбросить, а затем перелетает на ближайшее соцветие, где производит опыление нового цветка.
Отсутствие эффекта группы наблюдается у орхидеи C. rubra. Об этом свидетельствует более высокая плотность опылителей на одиночных соцветиях по сравнению с соцветиями, цветущими в группах (ДВП выше в 1,5 раза). Более того, у одиночных особей зарегистрирована более чем в три раза большая повторность посещения цветков. Это свидетельствует о явном предпочтении опылителями одиночных соцветий. Совпадение высоких значений обоих показателей у одиночных соцветий обеспечивает значительно больший (в 4 раза) уровень опыления их цветков по сравнению с особями, цветущими в группах, где ПО=9,0. Причина этого, на наш взгляд, состоит в том, что опылителями C. rubra являются высокоорганизованные пчелы-мегахилиды из рода Chelosthoma [7]. На каком бы соцветии (одиночном или в группе) пчела не приобрела поллиний, она сразу же отлетает на достаточное расстояние, чтобы покинуть группу, и ее следующая встреча с цветком орхидеи, как и первая, носит такой же случайный характер. Таким образом, эффект группы не срабатывает, и плотность пчел увеличивается на одиночных соцветиях. Выяснение причин большей привлекательности для пчел-хелостом одиночных соцветий C. rubra (1111=1,83 по сравнению с 0,64 для групп соцветий) требует дальнейших исследований. Возможно, это связано с тем, что цветки C. rubra привлекают пчел-хелостом не только как кормовые объекты, но и как места ночевок самцов.
Эффект группы в какой-то мере проявляется у безнектарных орхидей O. laxiflora и D. incarnata. За счет этого плотность опылителей на одиночных соцветиях и соцветиях растений, цветущих в группах, у этих видов выравнивается (табл.1). Значение ДВП во всех случаях примерно одинаково - около 20%. При этом высокая повторность посещения цветков и в группах, и у одиночных особей сохраняется только у O. laxiflora. Это обеспечивает максимально высокий уровень опыления как одиночных особей O. laxiflora (ПО=49,6), так и особей, цветущих в группах (ПО=45,2). Снижение повторности посещения одиночных особей у орхидеи D. incarnata пока не находит объяснения. Данные два вида орхидей очень близки по большинству показателей, имеющих отношение к опылению. Имеется в виду сходство O. laxiflora и D. incarnata по размерным показателям соцветий и цветков, их пространственному распределению, ритмике цветения и биоценотическому окружению цветущих особей. Исходя из этого, можно предположить, что низкий уровень повторности посещения особей D. incarnata, цветущих одиночно, скорее всего, найдет свое объяснение в особенностях поведения опылителей этого вида орхидей, остающихся пока неизвестными.
Выводы
1. Особи нектарной орхидеи P. chlorantha, цветущие в группах и одиночно, имеют практически равный уровень опыления, при этом в группах цветущих особей плотность опылителей выше (45% по сравнению с 34%), а повторность посещения их цветков - ниже (0,6 по сравнению с 0,9).
2.Равный уровень опыления при существенной разнице в показателях характера взаимоотношений опылителей и цветков зарегистрирован у безнектарной орхидеи O. oestrifera. Доля впервые посещенных цветков (ДВП) у одиночных особей равна 21%, у особей в группах -12%; повторность посещения (ПП) равна 2,3 и 1,1 соответственно.
3.Равный уровень опыления при относительно высокой плотности пчел и низкой повторности посещения цветков на одиночных соцветиях по сравнению с соцветиями, цветущими в группах, зарегистрирован у безнектарной орхидеи O. tridentata (ДВП у одиночных особей равно 31%, в группах - 21%; IIII равно 1,7 и 2,1 соответственно).
4.Равный уровень опыления при примерном равенстве всех других показателей зарегистрирован для безнектарной орхидеи O. laxiflora.
5.Больший уровень опыления особей, произрастающих в группах, зарегистрирован у безнектарной орхидеи D. incarnata (ПО у особей в группах равно 45%, у одиночных особей -25%) за счет большей повторности посещения цветков (2,3 по сравнению с 1,4), при равной плотности пчел в группах и на одиночных соцветиях (20 и 18% соответственно).
6.Значительно больший уровень опыления зарегистрирован у одиночных особей безнектарной орхидеи C. rubra (38% по сравнению с 9%). Высокий уровень опыления достигается за счет более высокой плотности пчел и повторности посещения одиночных
соцветий по сравнению с соцветиями, цветущими в группах (ДВП равно 21% по сравнению с 14%; I II I равно 1,8 по сравнению с 0,6 соответственно).
7.Разница в уровне опыления орхидей, цветущих одиночно и в группах, как и ее отсутствие, определяется совокупным действием нескольких факторов, важнейшими из которых являются плотность опылителей и привлекательность соцветий орхидей. Разно- или однонаправленное действие этих и некоторых других факторов определяет уровень опыления орхидей того или иного вида, произрастающих в группах или одиночно.
Список литературы
1. Алексеев А.А., Иванов С.П., Холодов В.В. Участие пчел в опылении орхидеи Ophris oestrifera в Крыму // Актуальные вопросы экологии и охраны природных экосистем: Сб. матер. межреспубл. научно-практич. конф. - Краснодар, 1993. - Часть 1. - С. 89-91.
2. Голубев В.Н. Биологическая флора Крыма. - Ялта: НБС-ННЦ, 1996. - 126 с. (2-е издание)
3. Дарвин Ч. Приспособления орхидных к оплодотворению насекомыми // Полное собрание сочинений Чарльза Дарвина. - Т. 4. - Книга 1. - Москва-Ленинград: Государственное издательство, 1928. - С. 1-182.
4. Иванов С.П. Феномен паразитизма // Природничий альманах. Бюлопчш науки: Зб. наук. праць - Вып. 2 (3). - Херсон: Персей, 2002. - С. 67-72.
5. Иванов С.П., Холодов В.В. Анализ характера опыления безнектарных орхидей (Orchidaceae) в зависимости от их пространственного размещения // Вопросы развития Крыма: Научно-практич. дискусс.-аналитич. сб. - Симферополь, 2004. - Вып. 15. Проблемы инвентаризации крымской биоты. - С. 57-65.
6. Лагутова О.Н., Назаров В.В., Шевченко С.В. Семенное воспроизведение Dactylorhiza romana (Orchidaceae) в Крыму // Ботан. журн. - 1996. - Т. 81, № 5. - С. 59-69.
7. Назаров В.В., Иванов С.П. Участие пчел рода Chelostoma Latr. (Hymenoptera, Megachilidae) в опылении мимикрирующих видов Cephalanthera rubra (Z.) Rich. и Campanula taurica Juz. в Крыму // Энтомол. обозр. - 1990. - Т. 69, № 3. - С. 534-537.
8. Тягнирядно В.В., Фатерыга А.В. Особенности опыления орхидеи Orchis picta (Orchidaceae) в урочище Аян // Заповедники Крыма: Заповедное дело. Биоразнообразие. Экообразование: Матер. III научн. конф. Симферополь, 22 апреля 2005 г. - Часть 1: География. Заповедное дело. Ботаника. Лесоведение. - Симферополь, 2005. - С. 277-279.
9. Червона книга Украши. Рослинний св^. - Кшв: Украшська енциклопедiя, 1996. - 608 с.
10. Kullenberg B., Borg-Karlson A., Kullenberg A. Field studies on the behavior of the Eucera nigrilabris male in the odour flow from flower labellum extract of Ophrys tenthredinifera // The Ecological Station of Uppsala University on Öland 1963-1983. - Uppsala, 1984. - P. 79-110.
11. Kullenberg B., Büel H., Tkalcü B. Übersicht von Beobachtungen über Besuche von Eucera-und Tetralonia-Männchen auf Ophrys-Blüten (Orchidaceae) // The Ecological Station of Uppsala University on Öland 1963-1983. - Uppsala, 1984. - P. 27-40.
12. Manning A. Some aspects of the foraging behavior of bumble-bees // Behaviour. - 1956. -Vol. 9. - P. 164-201.
13. Nilsson L.A. Process of isolation and introgressive interplay between Platanthera bifolia (L.) Rich. and Platanthera chlorantha (Custer) Riechb. (Orchidaceae) // Bot. J. Linn. Soc. - 1983. -Vol. 87. - P. 325-350.
14. Nazarov V.V. Pollination of Steveniella satyrioides (Orchidaceae) by wasps (Hymenoptera, Vespoidea) in the Crimea // Lindleyana. - 1995. - Vol. 10, N 2. - P. 109-114.
15. Pijl, van der L., Dodson C.H. Orchid Flowers: their Pollination and Evolution. - Coral Gables (Florida): University of Miami Press, 1966. - 214 p.
16. Vogel S. Mutualismus und parasitismus in der Nutzung von Pollenträgern // Verh. Dtsch. Zool. Gess. C. S. Jahreserversamml. - Karlsruhe. - Stuttgart, 1975. - S. 102-110.
Рекомендовано к печати д. б. н. Шевченко С. В.
