CC BY
0
https://doi.org/10.17116/molgen20224004130
Дифференциальная активность генов с фрагментами транспозонов IS630/TC1/MARINER в геноме гребневика MNEMIOPSIS LEIDYI
© М.В. ПУЗАКОВ, Л.В. ПУЗАКОВА, Ю.Н. УЛУПОВА
Федеральный исследовательский центр «Институт биологии южных морей им. А.О. Ковалевского РАН», Севастополь, Россия РЕЗЮМЕ
Цель исследования. Мобильные генетические элементы (МГЭ) оказывают значительное влияние на структуру и функционирование генома и являются источником новых генов. В результате «молекулярного одомашнивания» гены МГЭ становятся функциональной частью генома хозяина. Суперсемейство ДНК-транспозонов IS630/Tc1/mariner (ITm) является одним из самых широко распространенных и разнообразных. К настоящему времени известно несколько генов, которые появились вследствие кооптации ITm-транспозонов. Данная работа была направлена на поиск генов гребневика Mnemiopsis leidyi, в последовательность которых были включены фрагменты ITm-транспозонов, с последующим анализом их уровня экспрессии.
Материал и методы. В представленной работе для поиска гипотетических химерных генов был использован метод локального выравнивания (BLASTn). Анализ дифференциальной активности генов оценивали с помощью совместного использования программ Kallisto и Sleuth.
Результаты и обсуждение. Не было обнаружено ни одной кДНК, которая бы соответствовала полной кодирующей последовательности транспозазы какого-либо ITm-транспозона M. leidyi. Однако был обнаружен 21 уникальный транскрипт гипотетических химерных генов, имеющих участки гомологичные ITm-транспозонам. Транскрипционный анализ показал, что в процессе раннего эмбрионального развития, а также в тканях гребней и эпителия взрослых животных преобладающая доля гипотетических химерных генов не экспрессируется либо экспрессируется на низком уровне. Однако в нескольких локусах фиксируется дифференциальный уровень активности в процессе регенерации.
Заключение. Дифференциальная активность отдельных гипотетических химерных генов в процессе регенерации может свидетельствовать об их возможном «одомашнивании» и вовлеченности в молекулярно-генетические процессы гребневиков.
Ключевые слова: молекулярная доместикация, ДНК-транспозоны, химерные гены, транскрипционная активность. ИНФОРМАЦИЯ ОБ АВТОРАХ:
Пузаков М.В. — https://orcid.org/0000-0002-4706-2263; e-mail: [email protected] Пузакова Л.В. — https://orcid.org/0000-0001-6747-4313; e-mail: [email protected] Улупова Ю.Н. — https://orcid.org/0000-0003-4787-4808; e-mail: [email protected] Автор, ответственный за переписку: Пузаков М.В. — e-mail: [email protected]
КАК ЦИТИРОВАТЬ:
Пузаков М.В., Пузакова Л.В., Улупова Ю.Н. Дифференциальная активность генов с фрагментами транспозонов IS630/ TC1/mariner в геноме гребневика Mnemiopsis leidyi. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2022;40(4):30—35. https://doi.org/10.17116/molgen20224004130
Differential activity of genes with fragments of IS630/TC1/MARINER transposons in the genome of MNEMIOPSIS LEIDYI
© M.V. PUZAKOV, L.V. PUZAKOVA, Y.N. ULUPOVA
A.O. Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas, RAS, Sevastopol, Russia ABSTRACT
Goal. Transposable elements (TE) have a significant impact on the structure and functioning of the genome and are the source of new genes. As a result of «molecular domestication», TE genes become a functional part of the host genome. The IS630/Tc1/ mariner (ITm) superfamily of DNA transposons is one of the most widespread and diverse. To date, several genes are known that appeared as a result of cooptation of ITm transposons. This work was aimed at searching for Mnemiopsis leidyi genes, in the sequence of which fragments of ITm transposons were included, as well as analyzing their expression level.
Material and methods. In this work, the local alignment method (BLASTn) was used to search for hypothetical chimeric genes. The analysis of differential gene activity was assessed using the joint use of the Kallisto and Sleuth programs. Results. Not a single cDNA was found that corresponded to the complete transposase coding sequence of any ITm transposon of M. leidyi. However, 21 unique transcripts of hypothetical chimeric genes with regions homologous to ITm transposons were found. Transcriptional analysis showed that during early embryonic development, as well as in the tissues of the ridges and epithelium of adult animals, the predominant proportion of hypothetical chimeric genes is not expressed, or is expressed at a low level. However, at several loci, a differential level of activity is recorded during the regeneration process.
Conclusion. Differential activity of individual hypothetical chimeric genes during regeneration may indicate their possible "domestication" and involvement in the molecular genetic processes of ctenophores.
Keywords: molecular domestication, DNA transposons, chimeric genes, transcriptional activity.
INFORMATION ABOUT THE AUTHORS:
Puzakov M.V. — https://orcid.org/0000-0002-4706-2263; e-mail: [email protected] Puzakova L.V. — https://orcid.org/0000-0001-6747-4313; e-mail: [email protected] Ulupova Y.N. — https://orcid.org/0000-0003-4787-4808; e-mail: [email protected] Corresponding author: Puzakov M.V. — e-mail: [email protected]
TO CITE THIS ARTICLE:
Puzakov MV, Puzakova LV, Ulupova YN. Differential activity of genes with fragments of IS630/TC1/mariner transposons in the genome of Mnemiopsis leidyi. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya (Molecular Genetics, Microbiology and Virology). 2022;40(4):30-35. (In Russ.). https://doi.org/10.17116/molgen20224004130
Введение
Мобильные генетические элементы (МГЭ) представляют собой неотъемлемую часть геномов большинства живых организмов. Они обладают особой способностью перемещаться в геноме, увеличивая количество своих копий, а также влиять на структуру и функции генома хозяина. Кроме того, их нукле-отидные последовательности могут служить источником новых генов [1, 2].
На транспозиционную активность МГЭ влияет ряд физических, химических и биологических факторов. Изменчивость генома усиливается факторами окружающей среды, тем самым устанавливая новое состояние «индуцированной эволюционной пластичности», когда отбор может закрепить благоприятные мутации в геноме [3—5].
Согласно классификации эукариотические МГЭ делятся на два класса. Ретротранспозоны (класс I) включают МГЭ, которые кодируют обратную транс-криптазу и перемещаются через промежуточную РНК, а также их неавтономные производные. Напротив, ДНК-транспозоны (класс II) и их неавтономные производные не используют промежуточную РНК [6, 7].
IS630/Tc1/mariner (ITm) представляет собой одну из наиболее распространенных групп ДНК-транспо-зонов, члены которой обнаруживаются у большинства изученных эукариот [8]. Активные (функциональные) транспозоны ITm, как правило, обладают единственной открытой рамкой считывания (ОРС), кодирующей фермент транспозазу, которая фланкирована концевыми инвертированными повторами (TIR) [8].
Довольно сложная классификация транспозо-нов ITm недавно была значительно дополнена и изменена [9, 10]. Обобщая последние данные, их можно разделить на несколько основных групп, таких как Tc1 -подобные элементы (TLE/DD34-38E), mari-ner-подобные элементы (MLE/DD34D), maT/DD37D, rosa/Visitor/DD41D, plants/Guest/DD39D, mosquito/ DD37E, pogo/DDxD и IS630/DDxE [11—15].
Хотя транспозоны ITm обнаруживаются практически в каждом эукариотическом геноме [16, 17], лишь немногие из них остаются активными [18—20]. Этот факт объясняется тем, что пик активности боль-
шинства транспозонов ITm был давно, и их «жизненный цикл» близок к своему завершению [21]. У гребневика Mnemiopsis leidyi найдено 9 транспозонов, и из них только два потенциально функциональны [22].
Термин «молекулярное одомашнивание» относится к процессу кооптации последовательности МГЭ, начинающей впоследствии выполнять важную функцию для генома хозяина. Молекулярное «одомашнивание» является одним из итогов коэволюции МГЭ и генома [23, 24]. В результате этого процесса последовательности МГЭ становятся незаменимыми для генома хозяина, а сам МГЭ становится эволюционно «бессмертным», в отличие от других, подвергающихся деградации и уничтожению, которыми, как правило, завершается их жизненный цикл. В настоящее время известно, что ряд генов являются потомками МГЭ, хотя многие из них выполняют функции, которые остаются неясными [1]. Некоторые белки МГЭ были включены в систему защиты хозяина, защищая его геном от инфекционных или ин-вазивных агентов (вирусов или самих МГЭ) [24]. Rag1 и Rag2 являются примерами генов, полученных от МГЭ. Их продукты, белки RAG1 и RAG2, являются ключевыми компонентами специфического иммунитета, в частности, катализатора рекомбинации V (D) J [25, 26]. Случаи одомашнивания известны и среди ITm транспозонов. Например, ген SET-MAR приматов кодирует химерный белок, который обладает N-концевым доменом гистон-лизин N-метилтрансферазы и C-концевым доменом транс-позазы mariner. Белок SETMAR участвует в механизмах репарации ДНК, включая негомологичное соединение концов и репарацию двухцепочечных разрывов [27]. Кроме того, у многоклеточных организмов известно, как минимум, три случая конвергентной доместикации pogo-подобных элементов и появление на их основе белков, связывающихся с центромерами (CENP-B) и участвующих в расхождении хромосом [28].
В данной работе мы искали одомашненные ITm-транспозоны у гребневика Mnemiopsis leidyi. Гребневики представляют собой довольно небольшую группу морских организмов, насчитывающую около 150—200 видов [29]. Большинство
гребневиков — планктонные хищники с желеобразным телом, похожие на тело медуз, а некоторые представители — донные виды (отряд Platycteni-da), несколько похожие внешне на плоских червей [30, 31]. Недавнее сравнение секвенированного генома вида гребневика M. leidyi с геномами других видов подтверждает сестринское родство гребневиков и остальных многоклеточных животных [31—33]. M. leidyi также активно изучался в экологическом аспекте, связанном, прежде всего, с его инвазиями (вызвавшими перестройки пелагической пищевой цепи) в Черное и Азовское море, Мраморное море, Эгейское море, Восточное Средиземноморье и Каспийское море [34—36].
В результате исследования были описаны транскрипты гипотетических химерных генов и проведена оценка их уровня экспрессии.
Материал и методы
Поиск транскриптов гипотетических химерных
генов
Для поиска транскриптов элементов ITm и гипотетических химерных генов был использован BLASTn [37]. В качестве матриц для поиска были использованы кодирующие транспозазу последовательности всех девяти элементов ITm. Поиск транскриптов осуществляли в сборке кДНК транскриптов (TSA) M. leidyi (GFAT00000000.1). Для поиска ОРС в выявленных транскриптах использовали ORF Finder (NCBI) [38]. Гипотетические белки, протяженностью более 75 а.о., анализировали с помощью Conserved Domain Search Service (NCBI) для выявления специфических доменов [38].
Анализ экспрессии гипотетических химерных генов
Экспрессию гипотетических химерных генов количественно оценивали с помощью совместного использования программ Kallisto и Sleuth [39, 40]. Количественная оценка была выполнена с помощью Kallisto (v0.46.1), где на основе метода псевдовыравнивания ридов и транскриптов подсчитывает-ся количество содержания РНК в образце и выражается в величине TPM (транскриптов на миллион). Для увеличения достоверности при подсчете было осуществлено 100 повторов (bootstrap 100). Для выравнивания использовалась сборка кДНК транскриптов гребневика M. leidyi GFAT00000000.1. Последующая оценка дифференциальной экспрессии гипотетических химерных генов была выполнена с использованием пакета Sleuth (v0.30.0), в котором на основе предварительных количественных оценок, полученных с помощью Kallisto, создается нормализованная на уровне генов матрица TPM. Нормализованные значения были также скорректированы с учетом возможных погрешностей в данных
РНК-секвенирования, полученных в результате применения различных методов определения последовательности нуклеотидов. Для визуализации кластерного анализа использовалась функция Plot_transcript_ heatmap в программе Sleuth (рис. 1—3, см. https:// mediasphera.ru/upload/medialibrary/files/Mol_geneti-ka_2022_04_032_add.zip). Полученные тепловые карты анализировали визуально. При анализе обращали внимание на воспроизводимость результата в повторах и на интенсивность окрашивания ячеек. Белые ячейки обозначают отсутствие транскрипционной активности, градиентный переход к черному цвету сигнализирует повышение экспрессии до максимального.
Результаты и обсуждение
Транскрипты гипотетических химерных генов
В результате поиска транскриптов элементов ITm не было обнаружено ни одной кДНК, которая бы соответствовала полной кодирующей последовательности (КП) транспозазы какого-либо элемента. Однако было обнаружено 80 последовательностей кДНК, имеющих фрагменты, гомологичные отдельным участкам КП транспозазы. Из них был выбран 21 уникальный транскрипт, ОРС которых кодировала аминокислотную последовательность протяженностью выше 75 а.о. (таблица). Транскриптов, имеющих последовательности, гомологичные КП транспозазы Mariner-5_MLe, было обнаружено больше всего (7). Для Mariner-1_MLe и Mariner-6_MLe было обнаружено 4 и 3 таких химерных транскрипта соответственно. Для остальных элементов было обнаружено от 1 до 2 транскриптов, имеющих последовательности, гомологичные КП транспозазы. Представленные транскрипты имели от одной до четырех гипотетических ОРС, кодирующих аминокислотные последовательности протяженностью от 75 до 1278 а.о. Поиск консервативных доменов в гипотетических белках преимущественно выявлял домены, связанные с транспозазной активностью (Transposase, Integrase core domain, HTH domain in Mos1 transposase) (см. таблицу). Также много было последовательностей без узнаваемых доменов (No CD have been identified) (см. таблицу). Кроме того, встречались последовательности с доменами, характерными для других белков (PLAC8 family, ALG3 protein, von Hippel-Landau (pVHL) protein, ELMO/CED-12 family, Interferon-induced transmembrane protein, Uroporphyrinogen decarboxylase, putative PEP-CTERM system TPR-repeat lipoprotein, Yip1 domain, DUF2723). Также выявлена химерная последовательность, образованная объединением элемента Mariner-6_MLe и ретротранспозона, о чем свидетельствует наличие в транскрипте локу-сов, гомологичных обратной транскриптазе (Reverse transcriptase) (см. таблицу).
Транскрипты гипотетических химерных генов, выбранные для анализа уровня экспрессии
Длина, п.н. Участок КП транс- Длина кодируемой ами-
Элемент Транскрипт позазы, к которому Консервативный домен нокислотной последо-
есть гомология вательности, а.о.
1_ MLe GFAT01138571 453 522...974 Integrase core domain >104
GFAT01136858 327 648...973 Integrase core domain >104
GFAT01122274 2064 978...1122 PLAC8 family 170
GFAT01043956 1109 1...551, 937...1122 HTH domain in Mos1 transposase 213
2_ MLe GFAT01016169 1180 1...304, 731...1043 Консервативные домены не обнаружены 122
GFAT01125601 2842 1...1053 ALG3 protein Integrase core domain 393 350
3_ MLe GFAT01001713 3481 1...933 Консервативные домены не обнаружены Консервативные домены не обнаружены 167 90
GFAT01130284 2314 69...933 Integrase core domain No CD have been identified 161 85
4_ MLe GFAT01050404 2812 88...949 von Hippel-Landau (pVHL) protein Консервативные домены не обнаружены 308 88
5_ MLe GFAT01101644 1681 1167...1257 ELMO/CED-12 family 308
GFAT01098100 1277 1007...1120 Консервативные домены не обнаружены 114
GFAT01006243 1784 1183...1266 Interferon-induced transmembrane protein 115
GFAT01016735 4790 1...1000, 1265...1775 Integrase core domain Uroporphyrinogen decarboxylase (URO-D) Консервативные домены не обнаружены 375 372 96
GFAT01045696 1912 436...1000, 1265...1928 Integrase core domain 547
GFAT01140651 5900 1140...1267 putative PEP-CTERM system TPR-re-peat lipoprotein Yip1 domain Консервативные домены не обнаружены 1278 227 108
GFAT01055629 1892 1011...1086 Protein of unknown function (DUF2723) 379
6_ MLe GFAT01031206 2753 1...253, 251....619 Transposase; Integrase core domain 303
GFAT01074464 1175 604...763 Reverse transcriptase (RT, RNA-depen-dent DNA polymerase)_like family 251
GFAT01120903 1327 1...253, 248...763 Integrase core domain; Transposase 351
7_ MLe GFAT01123240 847 1...816 Homeodomain-like domain (HTH); Transposase 232
9_ MLe GFAT01016268 1037 1...687 Homeodomain-like domain (HTH) 245
Примечание. КП — кодирующая последовательность.
Анализ транскрипционной активности гипотетических химерных генов
Двадцать один гипотетический ген был выбран для оценки транскрипционной активности. Кроме того, для контроля активности в анализ были включены гены домашнего хозяйства ШЬЬ (кодирует цитоске-летный белок тубулин), mdh1 (кодирует митохондри-альную малатдегидрогеназу — фермент цикла Кребса) и actb (кодирует цитоскелетный белок бета-актин). Выводы о транскрипционной активности делались
на основании анализа данных трех экспериментов, архивы коротких чтений (ридов) транскриптомов которых были взяты в базе данных МСВ1. На рис. 1 (см. https://mediasphera.ru/upload/medialibrary/files/ Mol_genetika_2022_04_032_add.zip) представлены результаты анализа экспрессии в ходе раннего эмбриогенеза, полученные при анализе 40 образцов (РЮ-КЛ258375) на стадиях от 0 до 20 ч после оплодотворения. На рис. 2 (см. https://mediasphera.ru/upload/ medialibrary/files/Mol_genetika_2022_04_032_add.zip)
представлены результаты анализа экспрессии в ходе раннего эмбриогенеза, полученные при анализе 31 образцов (РШКА362973) на временных отрезках от 1 до 9 ч после оплодотворения. На рис. 3 (см. https://mediasphera.ru/upload/medialibrary/files/Mol_ genetika_2022_04_032_add.zip) представлены результаты анализа экспрессии в процессе регенерации эпителия и гребней взрослого М. 1е1йу1, полученные при анализе 96 образцов (РШКА305523) на временных отрезках от 0 до 2 ч после воздействия.
При исследовании транскрипционной активности гипотетических химерных генов в ходе эмбрионального развития было установлено, что большая часть генов не экспрессируется или нестабильно экспрессируется на низком уровне (см. рис. 1, 2, см. https://mediasphera.ru/upload/medialibrary/files/Mol_ genetika_2022_04_032_add.zip). В эксперименте РЯ-ЖА258375 только две последовательности показали достаточно устойчивый средний уровень экспрессии ^АТ01130284 и GFAT01043956), тогда как в другом эксперименте (РИ^А362973) гипотетических химерных генов, относительно стабильно демонстрирующих активность, оказалось больше (см. рис. 2, см. https://mediasphera.ru/upload/medialibrary/files/ Mol_genetika_2022_04_032_add.zip). При этом в экспрессии двух из них ^АТ0100Ш3 и GFAT01098100) прослеживается динамика к повышению уровня транскрипционной активности в зависимости от времени. У еще двух GFAT01120903 и GFAT01140651 экспрессия хотя и имеет средний уровень, но носит нестабильный характер. Шесть генов (GFAT01043956, GFAT01050404, GFAT01016169, GFAT01016735, GFAT01125601, GFAT01130284, GFAT01101644) демонстрируют стабильную активность на среднем уровне или чуть выше среднего.
Эксперимент по регенерации эпителия и гребней у взрослых особей М. Шйу1 (РШКА305523) показал большую вариабельность в транскрипционной активности (см. рис. 3, см. https://mediasphera.ru/ upload/medialibrary/files/Mol_genetika_2022_04_032_ add.zip), хотя большая часть анализируемых генов
ЛИТЕРАТУРА/REFERENCES
1. Sinzelle L, Izsvak Z, Ivics Z. Molecular domestication of transposable elements: from detrimental parasites to useful host genes. Cell Mol Life Sci. 2009;66(6):1073-1093. https://doi.org/10.1007/s00018-009-8376-3
2. Bourque G, Burns KH, Gehring M, Gorbunova V, Seluanov A, Mager DL, Feschotte C. Ten things you should know about transposable elements. Genome Biol. 2018;19:199. https://doi.org/10.1186/s13059-018-1577-z
3. Юрченко Н.Н., Коваленко Л.В., Захаров И.К. Мобильные генетические элементы: нестабильность генов и геномов. Вавиловский журнал генетики и селекции. 2011;15(2):261-270.
Yurchenko NN, Kovalenko LV, Zakharov IK. Mobile genetic elements: instability of genes and genomes. Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2011;15(2):261-270. (In Russ.).
https://www.bionet.nsc.ru/vogis/pict_pdf/2011/15_2/3.pdf
по-прежнему была не активна. Локусы, соответствующие транскриптам (GFAT01016735, GFAT01098100, GFAT01122274, GFAT01130284, GFAT01043956, GFAT01125601, GFAT01016169), демонстрируют дифференциальную активность в зависимости от тканей и времени после воздействия.
Во всех трех экспериментах маркерные гены tubb, actb и mdhl показали стабильную высокую или выше среднего активность, что свидетельствует о приемлемом для анализа качестве транскриптома.
Заключение
В результате данной работы у M. leidyi нами был обнаружен 21 уникальный транскрипт гипотетических химерных генов, имеющих участки, гомологичные /Tm-транспозонам. Транскрипционный анализ показал, что в процессе раннего эмбрионального развития, а также в тканях гребней и эпителия взрослых животных преобладающая доля гипотетических химерных генов не экспрессируется либо экспрессируется на низком уровне. Однако в нескольких локусах фиксируется дифференциальный уровень активности в процессе регенерации, что может свидетельствовать о вовлеченности данных генов в молекулярно-генетические процессы гребневиков.
Финансирование
Работа проведена в рамках государственного задания ФГБУН «ИМБИ» «Функциональные, метаболические и токсикологические аспекты существования гидробионтов и их популяций в биотопах с различным физико-химическим режимом», номер гос. регистрации 121041400077-1 и при финансовой поддержке РФФИ и города Севастополя в рамках научного проекта №18-44-920002.
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. The authors declare no conflicts of interest.
4. Piacentini L, Fanti L, Specchia V, Bozzetti MP, Berloco M, Palumbo G, Pimpinelli S. Transposons, environmental changes, and heritable induced phenotypic variability. Chromosoma. 2014;123(4):345-354. https://doi.org/10.1007/s00412-014-0464-y
5. Auvinet J, Graça P, Belkadi L, Petit L, Bonnivard E, Dettaï A, et al. Mobilization of retrotransposons as a cause of chromosomal diversification and rapid speciation: the case for the Antarctic teleost genus Trematomus. BMC genomics. 2018;19(1):339. https://doi.org/10.1186/s12864-018-4714-x
6. Wicker T, Sabot F, Hua-Van A, Bennetzen JL, Capy P, Chalhoub B, et al. A unified classification system for eukaryotic transposable elements. Nature Reviews Genetics. 2007;8(12):973-982. https://doi.org/10.1038/nrg2165
7. Kojima KK. Human transposable elements in Repbase: genomic footprints from fish to humans. Mobile DNA. 2018;9:2. https://doi.org/10.1186/sl3100-017-0107-y
8. Yuan YW, Wessler SR. The catalytic domain of all eukaryotic cut-and-paste transposase superfamilies. Proc Natl Acad Sci USA. 2011;108(19):7884-7889. https://doi.org/10.1073/pnas.1104208108
9. Dupeyron M, Baril T, Bass C, Hayward A. Phylogenetic analysis of the Tc1/ mariner superfamily reveals the unexplored diversity of pogo-like elements. Mobile DNA. 2020;11:21. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00212-0
10. Gao B, Wang Y, Diaby M, Zong W, Shen D, Wang S, et al. Evolution of po-go, a separate superfamily of IS630-Tc1-mariner transposons, revealing recurrent domestication events in vertebrates. Mobile DNA. 2020;11:25. https://doi.org/10.1186/s13100-020-00220-0
11. Shao H, Tu Z. Expanding the diversity of the IS630-Tc1-mariner super-family: discovery of a unique DD37E transposon and reclassification of the DD37D and DD39D transposons. Genetics. 2001;159(3):1103-1115. https://doi.org/10.1093/genetics/159.3.1103
12. Tellier M, Bouuaert CC, Chalmers R. Mariner and the ITm superfamily of transposons. Microbiology spectrum. 2015;3(2):MDNA3-0033-2014. https://doi.org/10.1128/microbiolspec.MDNA3-0033-2014
13. Zhang HH, Shen YH, Xiong XM, Han MJ, Zhang XG. Identification and evolutionary history of the DD41D transposons in insects. Genes & Genom-ics. 2016;38:109-117.
https://doi.org/10.1007/s13258-015-0356-4
14. Shen D, Gao B, Miskey C, Chen C, Sang Y, Zong W, et al. Multiple invasions of Visitor, a DD41D family of Tc1/mariner transposons, throughout the evolution of vertebrates. Genome biology and evolution. 2020;12(7):1060-1073.
https://doi.org/10.1093/gbe/evaa135
15. Wang S, Diaby M, Puzakov M, Ullah N, Wang Y, Danley P, et al. Divergent evolution profiles of DD37D and DD39D families of Tc1/mariner transposons in eukaryotes. Molecular Phylogenetics and Evolution. 2021;161:107143. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2021.107143
16. Feschotte C, Pritham EJ. DNA transposons and the evolution of eukaryotic genomes. Annu Rev Genet. 2007;41:331-368. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.40.110405.090448
17. Liu Y, Yang G. Tc1-like transposable elements in plant genomes. Mobile DNA. 2014;5:17. PMID: 24926322; PMCID: PMC4054914. https://doi.org/10.1186/1759-8753-5-17
18. Emmons SW, Yesner L, Ruan KS, Katzenberg D. Evidence for a transposon in Caenorhabditis elegans. Cell. 1983;32(1):55-65. https://doi.org/10.1016/0092-8674(83)90496-8
19. Franz G, Savakis C. Minos, a new transposable element from Drosophila hydei, is a member of the Tc1-like family of transposons. Nucleic acids research. 1991;19(23):6646. https://doi.org/10.1093/nar/19.23.6646
20. Langin T, Capy P, Daboussi MJ. The transposable element Impala, a fungal member of the Tc1-mariner superfamily. Mol Gen Genet. 1995;246(1):19-28. https://doi.org/10.1007/BF00290129
21. Schaack S, Gilbert C, Feschotte C. Promiscuous DNA: horizontal transfer of transposable elements and why it matters for eukaryotic evolution. Trends EcolEvol. 2010;25(9):537-546. ttps://doi.org/10.1016/j.tree.2010.06.001
22. Puzakov MV, Puzakova LV, Cheresiz SV, Sang Y. The IS630/Tc1/mar-iner transposons in three ctenophore genomes. Mol Phylogenet Evol. 2021;163:107231.
https://doi.org/10.1016/j.ympev.2021.107231
23. Bowen NJ, Jordan IK. Exaptation of protein coding sequences from trans-posable elements. Genome Dyn. 2007;3:147-162. https://doi.org/10.1159/000107609
24. Jangam D, Feschotte C, Beträn E. Transposable element domestication as an adaptation to evolutionary conflicts. Trends in Genetics. 2017;33(11):817-831.
https://doi.org/10.1016/j.tig.2017.07.011
25. Kapitonov VV, Jurka J. RAG1 core and V (D) J recombination signal sequences were derived from Transib transposons. PLoSBiol. 2005;3(6):e181. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0030181
26. Panchin Y, Moroz LL. Molluscan mobile elements similar to the vertebrate Recombination-Activating Genes. Biochem Biophys Res Commun. 2008;369(3):818-823.
https://doi.org/10.1016Zj.bbrc.2008.02.097
27. Kim HS, Chen Q, Kim SK., Nickoloff JA, Hromas R, Georgiadis MM, Lee SH. The DDN catalytic motif is required for Metnase functions in nonhomologous end joining (NHEJ) repair and replication restart. J Biol Chem. 2014;289(15):10930-10938. https://doi.org/10.1074/jbc.M113.533216
28. Mateo L, Ullastres A, González J. A transposable element insertion confers xenobiotic resistance in Drosophila. PLoS Genet. 2014;10(8):e1004560. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1004560
29. Mills CE, 1998-Present. Phylum Ctenophora: list of all valid species names. [Internet Document]. Last Update Date: 30 Mar 2017 https://faculty.washington.edu/cemills/Ctenolist.html
30. Pang K, Martindale MQ. Developmental expression of homeobox genes in the ctenophore Mnemiopsis leidyi. Dev Genes Evol. 2008;218:307-319. https://doi.org/10.1007/s00427-008-0222-3
31.
32.
33.
34.
35.
36.
37.
38.
Moroz LL, Kocot KM, Citarella MR, Dosung S, Norekian TP, Povolots-kaya IS, et al. The ctenophore genome and the evolutionary origins of neural systems. Nature. 2014;10(7503):109-114. https://doi.org/10.1038/nature13400
Ryan JF, Pang K, Schnitzler CE, Nguyen AD, Moreland RT, Simmons DK, Koch BJ, Francis WR, Havlak P. Comparative Sequencing Program N.I.S.C., Smith SA, Putnam NH, Haddock SH, Dunn CW, Wolfsberg TG, Mullikin JC, Martindale MQ, Baxevanis AD. The genome of the ctenophore Mnemiopsis leidyi and its implications for cell type evolution. Science. 2013;342(6164):1242592. https://doi.org/10.1126/science.1242592
Jekely G, Paps J, Nielsen C. The phylogenetic position of ctenophores and the origin(s) of nervous systems. Evodevo. 2015;6:1-8. https://doi.org/10.1186/2041-9139-6-1
Виноградов МЕ, Шушкина ЕА, Мусаева ЕИ, Сорокин ПЮ. Гребневик Mnemiopsis leidyi (A. Agassiz) (Ctenophora: Lobata) — новый все-ленец в Черное море. Океанология. 1989;29(2):293-299. Vinogradov ME, Shushkina EA, Musaeva EI, Sorokin YuI. A newly acclimated species in the Black Sea: the ctenophore Mnemiopsis leidyi (Ctenophora: Lobata). Oceanology. 1989;29(2):220-224. (In Russ.). Шиганова ТА. Гребневик Mnemiopsis leidyi и ихтиопланктон в Мраморном море в октябре 1992 г. Океанология. 1993;33:900. Shiganova TA. Ctenophore Mnemiopsis leidyi and ichthyoplankton in the Sea of Marmara in October 1992. Oceanology. 1993;33(6):900-903. (In Russ.).
Ivanov VP, Kamakin AM, Ushivtzev VB. Invasion of the Caspian Sea by the comb jellyfish Mnemiopsis leidyi (Ctenophora). Biological Invasions. 2000;2:255-258.
https://doi.org/10.1023/A1010098624728
Altschul SF, Madden TL, Schäffer AA, Zhang J, Zhang Z, Miller W, Lip-man DJ. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucleic Acids Res. 1997;25:3389-3402. https://doi.org/10.1093/nar/25.17.3389
Wheeler DL, Barrett T, Benson DA, Bryant SH, Canese K, Chetvernin V, et al. Database resources of the National Center for Biotechnology Information. Nucleic Acids Res. 2008;36(1):13-21. https://doi.org/10.10 93/nar/gkm1000
39. Bray NL, Pimentel H, Melsted P, Pachter L. Near-optimal probabilistic RNA-seq quantification. Nat Biotechnol. 2016;34:5:525-527. https://doi.org/10.1038/nbt.3519
40. Pimentel H, Bray NL, Puente S, Melsted P, Pachter L. Differential analysis of RNA-seq incorporating quantification uncertainty. Nat Methods. 2017;14(7):687-690.
https://doi.org/10.1038/nmeth.4324
Поступила в редакцию 03.12.2021 Received 03.12.2021 После доработки 30.03.2022 Revised 30.03.2022 Принята к публикации 15.04.2022 Accepted 15.04.2022
