CC BY
31
АРИДНЫЕ ЭКОСИСТЕМЫ, 2016, том 22, № 3 (68), с. 63-75
-К 45-ЛЕТИЮ СОВМЕСТНОЙ РОССИЙСКО-МОНГОЛЬСКОЙ -
КОМПЛЕКСНОЙ БИОЛОГИЧЕСКОЙ ЭКСПЕДИЦИИ
УДК 581.5(517.3)+581.1
АДАПТАЦИЯ ФОТОСИНТЕТИЧЕСКОЙ ФУНКЦИИ ПУСТЫННО-СТЕПНОГО КУСТАРНИКА CARAGANA BUNGEILEDEB. К УСЛОВИЯМ ЛИСТВЕННИЧНОГО ЛЕСА ГОРНЫХ СКЛОНОВ ХАНГАЯ В МОНГОЛИИ1
© 2016 г. Л.А. Иванов*, Л.А. Ивановa*, С.В. Мигалина*, П.К. Юдина*, Ю.И. Дробышев**,
Г. Цэрэнханд***, Ш. Цоож***, П.Д. Гунин**
*'Ботанический сад Уральского отделения РАН
Россия, 620144, г. Екатеринбург, ул. 8Марта, д. 202а. E-mail: Leonid.Ivanov@botgard.uran.ru **Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН Россия, 119071, г. Москва, Ленинский пр., д. 33. E-mail: monexp@mail.ru ***Институт общей и экспериментальной биологии АНМ Монголия, 210351, г. Улан-Батор, проспект Мира, д. 54б.
Поступила 30.10.2014
Изучены показатели газообмена листьев, содержание фотосинтетических пигментов, структура мезофилла, листовые и продукционные параметры кустов Caragana bungei Ledeb. в контрастных условиях горного склона - в разнотравно-злаково-карагановой степи и лиственничном лесу. Показано, что адаптация фотосинтетического аппарата C. bungei к лесным условиям идет не на уровне биохимии и первичных процессов фотосинтеза, а за счет количественных изменений клеточно-тканевой структуры листа. Сделан вывод, что адаптация фотосинтетического аппарата на уровне мезофилла листа и соотношения фотосинтетических органов позволяет этому виду поддерживать параметры роста и получать преимущество в условиях разреженного лиственничного леса.
Ключевые слова: Монголия, кустарниковые инвазии, Caragana bungei, лесостепь, затенение, LMA, фотосинтез, мезофилл листа, хлорофилл.
Кустарники являются неотъемлемой частью большинства растительных биомов - от тропиков до полярных экосистем. В последние десятилетия отмечено усиление их плотности и площади покрытия практически повсеместно (Briggs et al., 2005; Brantley, Young, 2008; Knapp et al., 2008). Обычно это связывают с глобальными изменениями климата и усиливающейся антропогенной нагрузкой (Archer, 1995; Van Auken, 2000; Гунин и др., 2015). Во многих случаях наряду с инвазиями чужеродных для данной флоры видов, происходит существенное усиление не новых, а местных видов кустарников, которые увеличивают свою численность и активно внедряются в нехарактерные для них местообитания (Van Auken, 2000; Caldeira et al., 2015). Известно, что увеличение плотности кустарников может влиять на структуру и функционирование экосистем (Eldridge et al., 2011; Koyama et al., 2015; Caldeira et al., 2015). Так, при изучении Caragana microphylla на территории Внутренней Монголии было отмечено, что в зарослях кустарника увеличивалось обилие однолетников и уменьшалось обилие коренных травянистых доминантов (Koyama et al., 2015). В целом, изменение доли древесных растений в сообществах приводит к дисбалансу водного и углеродного обмена экосистемы (Jackson et al., 2002; Knapp et al., 2008; Caldeira et al., 2015).
Особенно сильно процессы кустарниковых инвазий прослеживаются в аридных и семиаридных экосистемах (Archer, 1995; Van Auken, 2000; Слемнев и др., 2010; Гунин и др., 2012; Caldeira et al., 2015). Например, в Монголии наблюдается расширение сообществ, занятых такими кустарниками, как Ephedra sinica Stapf. (Гунин и др., 2012), Juniperus pseudosabina Fisch. Et Mey. (Микляева и др., 2012), Caragana bungei Ledeb. (Гунин и др., 2015). Эти изменения происходят в результате деградационных процессов экосистем, связанных с эоловой и
1 Работа выполнена в рамках Программы Совместной Российско-Монгольской комплексной биологической экспедиции РАН и АНМ и при поддержке грантов РГО/РФФИ № 13-05-41266 и РФФИ № 15-04-06574.
пастбищной дигрессией (Гунин и др., 2015). Внедрение новых видов в коренные сообщества возможно, если они обладают физиологическими особенностями, являющимися преадаптацией к новым условиям. Преадаптация дает новым внедряющимся видам конкурентное преимущество перед нативными видами. Например, для Ephedra sinica Stapf. был показаны ряд физиологических особенностей, позволяющих ей проявлять высокую устойчивость к аридному стрессу и успешно конкурировать с коренными доминантными видами растений в условиях аридизации климата (Иванов и др., 2004, 2007).
Одним из интересных примеров инвазий кустарников в Монголии является распространение псаммофильного пустынно-степного кустарника караганы Бунге (Caragana bungei Ledeb.) в нетипичные для этого вида лесные условия (Гунин и др., 2015). Обычно C. bungei имеет широкое распространение на сухих степных горных склонах и долинах, на песках (Гунин и др., 2015), и в Монгольском Хангае является характерным компонентом сухих горных степных сообществ (Karamysheva, Khramtsov, 1995). Считается, что карагана Бунге как пустынно-степной вид никогда не заходит под полог леса. Однако в Завханском аймаке Монголии в течение последних 10 лет отмечено значительное увеличение присутствия особей этого вида в лесах, что привело к формированию уникальных лесных сообществ, где древесный ярус представлен таежным видом Larix sibirica, а кустарниковый - пустынно-степным Caragana bungei (Гунин и др., 2015). В некоторых разреженных лиственничниках на горных склонах карагана Бунге формирует более 30% от общего покрытия кустарниково-травяного покрова, тогда как участие типично лесных видов кустарников (Cotoneaster melanocarpa, Potentilla fruticosa, Rosa acicularis, Spiraea hypericifolia) намного меньше (Гунин и др., 2015).
Экология и распространение Caragana bungei в данном районе в настоящее время достаточно хорошо описаны (Гунин и др., 2015), в то время как физиологические особенности, позволяющие ей произрастать в столь контрастных условиях - от пустынной степи до лиственничного леса - остаются не ясными. Для выживания в меняющихся условиях среды растения должны иметь положительный углеродный баланс, который определяется как соотношение между уровнем ассимиляции СО2 при фотосинтезе и его потерями при дыхании. Усвоение углерода растением зависит от механизмов приспособления структуры и физиологии листа к текущим условиям. Известно, что с уменьшением уровня освещения в месте произрастания интенсивность фотосинтеза всегда снижается (Björkman, 1981; Reich et al., 2003; Terashima et al., 2006; Lambers et al., 2008; Pons, Poorter, 2014), что в свою очередь должно приводить к снижению роста растений и уменьшению накопления сухой биомассы (Evans, 1972). Для поддержания роста в условиях леса карагане необходимо адаптировать фотосинтетический аппарат к новым условиям. При этом механизмы адаптации могут затрагивать разные уровни организации растительного организма - от перераспределения биомассы по органам до тканево-клеточных и биохимических изменений (Evans, Poorter, 2001). Целью данной работы было изучить структурные, физиологические и биохимические механизмы адаптации фотосинтетического аппарата Caragana bungei к условиям произрастания в лиственничном лесу по сравнению с типичными для этого вида степными условиями горных склонов Монгольского Хангая.
Методы исследований
Исследования проводили в конце июля - начале августа 2015 г. в Завханском аймаке в долине реки Идер между населенными пунктами Тосонцэнгэл и Их-Уул. Климат района исследований резко континентальный со средней температурой воздуха в январе -32оС (минимальная температура -53оС), в июле +16оС, и среднегодовым количеством осадков 270 мм. Район относится к Западнохангайской горнолесостепной подпровинции, для которой характерно чередование массивов лиственничных лесов с горными степями (Гунин и др., 2015). Исследования проводили на горном склоне северозападной экспозиции на высоте около 1800 м над уровнем моря. Были изучены растения Caragana bungei в двух типах местообитаний: степной участок и редкостойный лиственничный лес. На степном участке растительность представлена разнотравно-холоднополынно-злаково-кустарниковым сообществом, а расположенный рядом на той же высоте лесной участок можно характеризовать как разнотравно-злаково-осоково-кустарниковый лиственничник. Непосредственно в полевых условиях определяли параметры кустов, листьев, показатели газообмена, содержание фотосинтетических пигментов и фиксировали материал для анатомических исследований.
Продукционные показатели кустов. Измерения ростовых параметров проводили в 20-кратной биологической повторности. У 20 кустов для каждого варианта местообитания (степного и лесного)
измеряли высоту, диаметры кроны, индекс ветвления, диаметр стебля на высоте 10 см от основания. У 5 модельных кустов каждого варианта измеряли биомассу модельных ветвей для определения доли листьев в надземной массе растения (LMR, leaf mass ratio, %) и площади листьев в расчете на единицу массы растения (LAR, leaf area ratio, м2/г). Индекс ветвления (м-1) определяли как количество ветвлений на единицу длины побега.
Измерение морфологических параметров листьев. Для определения площади, толщины и плотности листовой пластинки с каждого из 20 кустов каждого варианта (степной и лесной участки) отбирали по 10 полностью развитых, неповрежденных листьев из среднего листового яруса с южной стороны кроны. Свежесобранные листья фотографировали и определяли их площадь с помощью системы анализа изображений Simagis Mesoplant (ООО «СИАМС», Россия). У тех же листьев измеряли толщину листа с помощью микрометра (Mitutoyo, Япония). Удельную поверхностную плотность листовой пластинки (LMA, leaf mass area, мг/дм2) и объемную плотность листа (D, г/см3), рассчитывали после измерения сухого веса листьев, их площади и толщины для 200 листьев каждого варианта.
Определение содержания фотосинтетических пигментов. Для определения содержания фотосинтетических пигментов брали высечки из 5 листьев у пяти кустов каждого варианта. Пигменты экстрагировали 80% ацетоном, их количество определяли на спектрофотометре Odyssey DR/2500 (HACH, США). Концентрацию хлорофиллов и каротиноидов в полученных экстрактах рассчитывали по формулам (Lichtenthaler, Wellburn, 1983), зная площадь листовых высечек, рассчитывали содержание пигментов в единице площади листа, затем, используя параметр LMA, пересчитывали содержание хлорофиллов на единицу сухого веса листа.
Определение параметров структуры мезофилла. Основные показатели мезофилла получены согласно методике мезоструктуры листа (Мокроносов, 1981; Иванова, Пьянков, 2002). Для этого высечки листьев фиксировали в 3.5%-ном растворе глутарового альдегида в фосфатном буфере (рН=7.4). Число клеток в единице площади листа определяли в суспензии клеток, полученной после мацерации листовых высечек в 20%-ном растворе КОН при нагревании до 100оС. Подсчитывали количество палисадных и губчатых клеток в счетной камере Горяева под световым микроскопом Zeiss Axiostar (Carl Zeiss, Германия) при 200-кратном увеличении. Число хлоропластов в клетках и размеры клеток измеряли в суспензии клеток после мацерации листовых высечек в 1N HCl при нагревании до 50оС в течение 10 минут. Объем и площадь поверхности клеток мезофилла определяли с помощью проекционного метода (Иванова, Пьянков, 2002). Размеры листьев, клеток и хлоропластов измеряли, используя систему Simagis Mesoplant (ООО «СИАМС», Россия). Путем умножения числа хлоропластов в клетке и числа клеток в единице площади листа, рассчитывали число хлоропластов в единице площади листа. Используя число клеток или хлоропластов в единице площади листа и среднюю площадь поверхности клетки или хлоропласта, рассчитывали общую площадь поверхности наружных мембран клеток (Ames/A) и хлоропластов (Achl/A) в единице площади листа, см2/см2.
Определение параметров газообмена. Интенсивность фотосинтеза (Ama*, мкмоль м-2 с-1), транспирации (Emaх, ммоль м-2 с-1) и интенсивность темнового дыхания (Rd, мкмоль м-2 с-1) измеряли с помощью системы газоанализа Li-6400xt (Li-COR, США). Эффективность использования воды рассчитывали, используя максимальные значения интенсивности фотосинтеза и транспирации по формуле WUE = Amax/Ema*. Световые кривые фотосинтеза измеряли при температуре поверхности листа в камере 22оС в диапазоне освещения от 0 до 1500 мкмоль/м2с. Параметры световых кривых -световой компенсационный пункт (СКП), квантовый выход фотосинтеза (ф) и уровень темнового дыхания (Rd) определяли по начальному линейному участку световой кривой в диапазоне 0-150 мкмоль фотонов/м2с, используя линейный регрессионный анализ. Ama* и Ema* рассчитывали как среднее из пяти измерений интенсивности фотосинтеза при насыщающем уровне освещения 1500 мкмоль/м2с. Углекислотную зависимость фотосинтеза определяли при максимальном освещении 1500 мкмоль/м2с и температуре поверхности листа в камере 22оС. Углекислотный компенсационный пункт (УКП) рассчитывали по начальному линейному участку углекислотной зависимости A-Ci, где A - интенсивность фотосинтеза, Ci - межклеточная концентрация СО2 в мезофилле, в диапазоне 50-200 мкмоль/моль СО2. Максимальную карбоксилазную активность фермента рибулозобисфосфат-карбоксилазы/оксигеназы (РБФк/о) рассчитывали согласно подходу S. Von Caemmerer и G.D. Farquhar (1981).
В таблицах и графиках представлены средние арифметические значения со стандартными отклонениями. Для статистической обработки данных использовали непараметрический тест Манна-Уитни и линейный регрессионный анализ.
Результаты
Продукционные показатели кустов. В таблице 1 представлены данные о параметрах кустов Caragana bungei на степном и лесном участках изученного горного склона. Степные и лесные особи караганы не различались по абсолютным размерам кустов. Средние значения высоты и объема надземной части кустов совпадали (табл. 1).
Таблица 1. Параметры кустов Caragana bungei на степном (n=20) и лесном (n=20) участках. Table 1. Parameters of Caragana bungei shrubs on steppe (n=20) and forest (n=20) plots.
Параметр Участок Мин/макс Среднее и ст. откл CV% p
Высота куста, м Степь Лес 0.7/1.7 0.7/1.6 1.1±0.3 1.1±0.2 29 21 нд
Объем куста, м3 степь Лес 0.2/9.6 0.1/3.9 2.6±2.6 1.1±0.9 98 81 нд
Индекс ветвления, м-1 степь Лес 1/16 2/10 6.6±3.9 5.0±3.2 59 42 *
Средний диаметр куста, см степь Лес 51/238 27/197 131±54 95±36 41 38 *
Отношение площади кроны к высоте куста, см2/см степь Лес 25/326 6/357 161±92 93±73 57 79 *
Диаметр стебля, см степь Лес 5/24 6/18 13.6±5.4 9.8±3.2 40 32 *
Примечание к таблице 1: CV% - коэффициент вариации, p - достоверность: нд - не достоверно, * p <0.05. Note to table 1: CV% - coefficient of variation, p - the significance of differences: нд - not significant, * p <0.05.
В то же время форма кустов существенно изменялась в зависимости от условий произрастания. В степи формировались кусты более раскидистой формы и более сложной архитектуры ветвления, тогда как в лесу - более узкие, вытянутые и менее ветвистые. Средний диаметр кроны куста в степи превышал лесные особи в 1.4 раза, а отношение площади кроны к высоте куста - в 1.7 раза. В условиях лиственничного леса стебли караганы были тоньше и меньше ветвились. Индекс ветвления, представляющий собой количество ветвлений на единицу длины побега, у лесных кустов был ниже. Значительные различия в зависимости от условий обитания обнаружены также в характеристиках листового полога кустарника (рис. 1).
В условиях лиственничного леса у караганы почти вдвое возрастала относительная доля листьев в надземной массе куста и в 2.5 раза увеличивалась относительная площадь листьев в расчете на единицу массы куста. По всем показателям размеров и формы кустов, кроме отношения площади кроны к высоте куста, уровень варьирования на степном участке был выше, чем на лесном.
Морфологические показатели листьев. Условия произрастания не влияли на размеры сложного листа караганы. Площадь листа в целом была небольшой и составляла 2-4 см2. При этом коэффициент вариации (CV%) площади листа в лесу был ниже, чем на степном участке. Среди листовых параметров наиболее существенные различия между лесными и степными особями караганы обнаружены по толщине и удельной поверхностной плотности листа (LMA; рис. 1). Лесные кусты имели более тонкие и легкие листья. Объемная плотность листа (D) была стабильной для вида и не зависела от условий произрастания. Пределы варьирования листовых показателей различались между лесными и степными особями и, также как для параметров кустов, они были ниже в условиях лиственничного леса.
Проведен анализ связи между параметрами кустов и листовыми показателями отдельно для степных и лесных растений. У лесных растений найдена отрицательная корреляция между высотой
куста и удельной поверхностной плотностью листа ^МА). На степном участке такая связь отсутствовала. LMA зависела от толщины листовой пластинки и плотности сложения листовых тканей. При этом положительная связь между LMA и объемной плотностью листа проявлялась независимо от условий произрастания, а изменение толщины листа приводило к увеличению LMA только в условиях степи.
4,4
4,2 4,0 3,8 3,6 3,4 3,2 3,0 2,8 2,6 2,4
НД
s
Ц
я M
s В
Ц
о H
220 210 200 190 180 170 160 150 140 130
Степь
Лес
Степь
Лес
«
950
900
850
800
750
< 700 S
j 650 600 550 500
•к**
0,46
0,44
0,42
m s 0,40
о
0,38
0,36
0,34
0,32
НД
Степь
Лес
Степь
Лес
***
Рис. 1. Параметры листьев Caragana bungei на степном (n=20) и лесном (n=20) участках. Представлены средние значения и стандартное отклонение. Достоверность различий (p): нд - не достоверно, *** p <0.001. Fig. 1. The leaf traits of Caragana bungei in steppe (n=20) and forest (n=20) plots. The mean values and standard deviation are presented. The significance of differences (p): ns - not significant, *** p <0.001.
Функциональные параметры листьев. Анализ световых и углекислотных зависимостей газообмена листьев растений показал отсутствие различий по биохимическим и кинетическим показателям фотосинтеза между особями, произрастающими в условиях леса и степи (табл. 2).
Произрастание в условиях леса не влияло не только на максимальный уровень фотосинтеза и транспирации, но и на сам ход кривых. В листьях караганы в условиях степи и леса не различались и такие ключевые показатели как квантовый выход фотосинтеза, световой и углекислотный компенсационные пункты. Карбоксилирующая способность фермента РБФк/о в расчете на единицу площади листа также не изменялась в лесу по сравнению со степными условиями (табл. 2).
Значимые различия между лесными и степными растениями были обнаружены в содержании фотосинтетических пигментов в единице площади и массы листа. У степных растений было ниже содержание хлорофилла а и каротиноидов в расчете на единицу площади листа. При расчете на единицу массы содержание хлорофилла b и суммарное количество хлорофиллов a+b было выше у лесных кустов. Отношение хлорофиллы/каротиноиды у лесных особей было выше за счет снижения количества каротиноидов. Отношение хлорофиллов a/b не изменялось.
Изменение мезоструктуры листа. Существенные различия между лесными и степными особями обнаружены в структурных и функциональных показателях мезофилла листа (табл. 3).
Листья лесных растений отличались меньшими размерами фотосинтезирующих клеток и
меньшим их количеством в единице площади листа. Количество хлоропластов в клетке у лесных растений также было ниже. В результате изменений клеточных параметров в условиях леса произошло существенное снижение интегральных показателей мезофилла - число хлоропластов в единице площади листа снизилось на 30% по сравнению со степными, а отношение общей поверхности клеток мезофилла к поверхности листа (Ames/A) уменьшилось в 1.5 раза. При этом в лесу отмечено увеличение размеров хлоропластов, что компенсировало снижение их концентрации в единице площади листа, в результате чего отношение общей площади поверхности хлоропластов к поверхности листа (Ach/A) не изменилось по сравнению с данным показателем на степном участке. Условия произрастания не влияли на содержание хлорофилла в одном хлоропласте, но в лесу возрастала фотосинтетическая активность единичного хлоропласта, что так же компенсировало общее снижение количества хлоропластов в единице площади листа. Увеличение фотосинтетической активности хлоропласта сопровождалось также увеличением карбоксилазной активности фермента РБФк/о, содержащегося в одном хлоропласте (табл. 3).
Таблица 2. Параметры газообмена и кинетические показатели фотосинтеза в листьях Caragana bungei в степи и и лесу. Table 2. Parameters of gas exchange and kinetic parameters of photosynthesis in the leaves of Caragana bungei in steppe and in forest.
Параметр Степь Лес p
Фотосинтез Amax, мкмоль СО2/ м2*с 35.0±2.6 35.7±8.7 нд
Фотосинтез Amax, мкмоль СО2/ г*с 0.44±0.16 0.64±0.14 нд
Транспирация Emax, ммоль Н2О/ м2*с 11.1±2.2 12.3±1.4 нд
Транспирация Emax, мкмоль Н2О/ г*с 0.14±0.07 0.22±0.03 нд
Эффективность использования воды, мкмоль СО2/ ммоль Н2О 3.2±0.4 2.9±1.3 нд
Темновое дыхание Rd, мкмоль СО2/ м2*с -2.13±0.7 -4.27±3.1 нд
Квантовый выход фотосинтеза, моль СО2/моль фотонов 0.125±0.033 0.116±0.026 нд
Световой компенсационный пункт, мкмоль фотонов/ м2*с 14.0±6.7 31.0±17.2 нд
Углекислотный компенсационный пункт, мкмоль / моль 81±5 85±27 нд
Максимальная карбоксилазная активность РБФк/о на единицу площади листа, мкмоль СО2/ м2*с 67.5±5.1 73.0±16.2 нд
Примечание к таблице 2: достоверность различий (p): нд - не достоверно. Note to table 2: the significance of differences (p): ns - not significant.
Таблица 3. Мезоструктура фотосинтетического аппарата степных и лесных растений Caragana bungei. Table 3. Mesostructure of the photosynthetic apparatus in steppe and forest plants of
Caragana bungei.
Параметр Степь Лес p
Объем клетки, тыс. мкм3 7.4±0.6 4.6±0.2 **
Число хлоропластов в клетке 24±1 21±1 **
Число клеток в единице площади листа, тыс/см2 1082±81 877±82 *
Объем хлоропласта, мкм3 29±1 42±2 *
Число хлоропластов в единице площади листа, млн/см2 25±2 18±2 **
Объем клетки, приходящийся на один хлоропласт, мкм3 303±30 214±11 *
Парциальный объем хлоропластов в клетке, % 10±1 20±3 *
Общая поверхность клеток в единице площади листа 23±1 14±1 *
Общая поверхность хлоропластов в единице площади листа 12±1 11±1 нд
Содержание хлорофилла в одном хлоропласте, 10-9 мг 2.3±0.2 2.6±0.3 нд
Фотосинтетическая активность хлоропласта, 10-10 мкмоль/с 1.5±0.2 2.2±0.4 *
Максимальная карбоксилазная активность РБФк/о одного
хлоропласта, 10-10 мкмоль/с 2.7±0.6 4.1±0.9 *
Примечание к таблице 3: достоверность различий (p): нд - не достоверно, * p <0.05, ** p <0.01. Note to table 3: the significance of differences (p): ns - not significant, * p <0.05, ** p <0.01.
Обсуждение
Нами изучены параметры фотосинтетического аппарата кустарника Caragana bungei в пределах одного горного склона в контрастных условиях обитания - в степи и в лиственничном лесу. Изученные местообитания различались по целому ряду микроклиматических условий: уровню освещения, гидрологическому и термическому режимам, которые являются ведущими факторами для жизнедеятельности растений. Однако наибольшие различия между степным и лесным участками склона были в доступности светового ресурса. Согласно нашим данным, интенсивность освещения в период максимальной вегетации на уровне подлеска без попадания прямых солнечных лучей была в 10-20 раз ниже, чем на открытом степном склоне. При таком соотношении уровень инсоляции, безусловно, является главным лимитирующим фактором, влияющим на фотосинтетическую деятельность караганы в условиях леса.
Свет - незаменимый ресурс для фотосинтеза, и поэтому каждый вид растения эволюционно адаптирован к определенному диапазону освещения. Реакция растений на световые условия зависит не только от текущей величины падающего света, но и от уровня освещения, действовавшего на лист во время всего периода роста и развития (Nobel et al., 1975; Terashima et al., 2001). Структура фотосинтетических тканей формируется во время роста листа, а после завершения ростовых процессов количественные изменения клеток и тканей, как правило, невозможны. Карагана Бунге является типичным пустынно-степным видом (Гунин и др., 2015), и поэтому эволюционно приспособлена к высокому уровню освещения. Известно, что у светолюбивых видов при формировании в условиях затенения существенно изменяются физиологические показатели листьев. Обычно листья одного и того же вида, сформировавшиеся при разном уровне освещения, различаются в первую очередь по максимальному уровню фотосинтеза (Amax; Reich et al., 2003; Terashima et al., 2006; Lambers et al., 2008; Pons, Poorter, 2014). Теневые растения, как правило, имеют в 2-3 раза более низкий уровень Amax (Niinemets, Tenhunen, 1997; Evans, Poorter, 2001; Pons, Poorter, 2014). Кроме того, у теневых листьев отмечается большая кривизна перехода линейного участка световой кривой на плато, боле низкий СКП и более высокая скорость поглощения СО2 при низких интенсивностях света (Terashima et al., 2006; Lambers et al., 2008). Угол наклона начального (линейного) отрезка световой кривой у теневых и световых растений одного вида обычно не различается, так как величина квантового выхода не так важна в случае акклимации вида к затенению (Lambers et al., 2008). В наших исследованиях, несмотря на изменившийся световой режим месообитания, лесные особи караганы не имели значимых отличий от степных особей ни по одному из перечисленных параметров (табл. 2). Такое кажущееся несоответствие физиологических параметров листьев караганы условиям произрастания связано с особенностями развития листвы кустарникового яруса в условиях лиственничного леса.
При произрастании в редкостойном лиственничном лесу кусты караганы подвержены изменению условий освещения в течение вегетационного сезона. Весной в период появления и развития листьев караганы листовой полог лиственничника как у любого листопадного типа леса еще отсутствует или мало развит. Известно, что в безлистном состоянии листопадный лес с высокой полнотой пропускает 50-60% радиации (Цельникер, 1978), а в случае редкостойного лиственничного леса количество пропускаемого света будет еще выше. В связи с этим листья лесных кустов караганы начинают развиваться при почти такой же высокой интенсивности света, как кусты на степных участках. Затем по мере развития хвойного полога средняя интенсивность освещения, доходящая до кустарникового яруса, снижается. Таким образом, только на поздних стадиях роста и развития листья лесных кустов попадают в условия более сильного затенения. В результате изначально у караганы в лиственничном лесу формируются листья, по структуре и функциям соответствующие световым листьям, и лишь на позднем этапе дифференциации листовых тканей происходят изменения. Действительно, отсутствие различий в максимальном уровне газообмена между лесными и степными особями (табл. 2) говорит о сохранении высокой фотосинтетической способности листа у караганы в условиях леса. Сходные значения углекислотного и светового компенсационных пунктов и квантового выхода свидетельствует о неизменности биохимических и кинетических параметров фотосинтеза. Об этом же говорит и стабильность отношения хлорофиллов a/b. Обычно у теневых листьев выше доля хлорофилла b, входящего в состав антенных комплексов, участвующих в улавливании света (Lambers et al., 2008; Kono, Terashima, 2014). В наших исследованиях не было достоверных отличий и по этому показателю. При этом суммарное содержание хлорофиллов a+b в расчете на единицу
площади листа не изменялось. В то же время, в лесу значимо снижалось содержание каротиноидов, имеющих функцию защиты пигментных комплексов от фотодеструкции при избыточной инсоляции.
Содержание хлорофиллов обычно коррелирует с Amax (Lambers et al., 2008). Лесные растения имели столь же высокий, как и в условиях степи, уровень Amax на единицу площади листа. На наш взгляд, это является важной характеристикой фотосинтетического аппарата караганы в условиях леса, поскольку имеет значение для акклимации фотосинтетического аппарата к сильным солнечным бликам в лесу, на порядок превышающих интенсивность средней освещенности в месте произрастания. Солнечные пятна имеют большое значение для растений подлеска, связанное с эффективностью пост-иллюминационной ассимиляции СО2 (Kono, Terashima, 2014). Солнечные блики могут существенно улучшать углеродный баланс и рост растений в нижних ярусах лесного сообщества. Если бы листья караганы формировались при низком освещении, то попадание солнечных бликов на листья с теневой организацией могло привести к фотоингибированию фотосинтетического аппарата. Ранее также было показано, что лесные и опушечные кусты караганы при высоком освещении могут достигать практически такого же уровня фотосинтеза, как и в условиях степного склона (Гунин и др., 2015). Таким образом, в разреженном лиственничном лесу карагана Бунге имеет преадаптацию на уровне структуры и функции листа к сильному свету продолжительных солнечных пятен.
На количественные изменения в листовых тканях при воздействии затенения на поздних стадиях дифференцировки листа указывают и другие показатели. Так, содержание хлорофиллов на единицу массы листа у караганы в лесу было выше, как это обычно отмечается у теневых листьев (Terashima et al., 2006; Lambers et al., 2008). Увеличение этого показателя у теневых листьев обычно происходит за счет уменьшения толщины и плотности листовой пластинки (Gutschick, 1999; Evans, Poorter, 2001; Terashima et al., 2006). Действительно, в наших исследованиях у караганы в условиях пониженного освещения в лесу формируются листья меньшей толщины и поверхностной плотности (рис. 1). Известно, что уменьшение толщины листа при недостатке света происходит за счет уменьшения размеров и/или количества клеток мезофилла (Nobel et al., 1975; Niinemes, Tenhunen, 1997; Terashima et al., 2001; Иванова, Пьянков, 2002). При недостатке света клетки мезофилла светолюбивых видов растягиваются меньше (Цельникер, 1978; Иванова, Пьянков, 2002) и в них формируется меньше хлоропластов, поскольку известна прямая корреляция между объемом клетки и числом хлоропластов в ней (Мокроносов, 1981). Кроме того, в условиях затенения необходимо развитие большей доли межклеточного воздушного пространства для снижения сопротивления диффузии СО2 внутри листа, что приводит к снижению концентрации клеток (Иванова и др., 2006). Действительно, в наших исследованиях клетки мезофилла в листьях лесных особей были меньше, чем у степных, и количество их в расчете на единицу площади листа было значимо ниже (табл. 3). Другим признаком акклимации листьев к затенению является увеличение доли губчатой ткани в мезофилле листа (Gutschick, 1999; Иванова, Пьянков, 2002), так как нерегулярная форма клеток губчатой ткани увеличивает длину пути фотонов света и соответственно увеличивает абсорбцию света из-за большего внутреннего рассеяния светового потока (Vogelmann et al., 1996; Terashima et al. 2001). У исследованных нами лесных особей караганы доля губчатой ткани в суммарном объеме и поверхности мезофилла листа увеличилась по сравнению со степными кустами с 20 до 40%. Указанные анатомические особенности подтверждают наше предположение, что акклимация к затенению в условиях лиственничного леса у караганы идет на последних стадиях формирования листа, когда основные изменения происходят на уровне тканево-клеточной организации - происходит дифференциация мезофилла на палисадную и губчатую ткань, формируется система воздушных межклетников и происходит регуляция концентрации клеток в единице площади листа. В других исследованиях также показано, что именно структурные и количественные изменения фотосинтезирующих элементов лежат в основе внутривидовых приспособлений к меняющимся условиям. Так, акклимация к высокому уровню освещения у Acer sachharum происходила, в основном, за счет перестройки анатомии, а не биохимии листа (Niinemets, Tenhunen, 1997). Акклимация листьев к температурному режиму также осуществлялась на уровне структуры листа за счет изменения количества и размеров клеток и хлоропластов (Пьянков, Васьковский, 1994; Rasulov et al., 2014).
Поддержание высокого уровня Amax при снижении количества клеток и хлоропластов у караганы становится возможным благодаря одновременному увеличению фотосинтетической способности отдельных клеток мезофилла. Об этом свидетельствует увеличение уровня фотосинтеза при насыщающем свете в расчете на единицу массы листа. Об увеличении фотосинтетической
способности клеток в листьях караганы в лесу говорит также постоянство максимальной карбоксилазной активности РБФ на единицу площади листа, но увеличение этого показателя при расчете на единицу массы. Увеличение фотосинтетической способности отдельной клетки мезофилла происходило за счет усиления максимальной фотосинтетической способности единичного хлоропласта, несмотря на снижение числа хлоропластов в клетке (табл. 3). Фотосинтетическая способность хлоропласта возрастала в 1.5 раза, а число хлоропластов в клетке уменьшалось всего на 10% (в лесу в клетке мезофилла, в среднем, было на 3 хлоропласта меньше, чем в степи). Если рассчитать фотосинтетическую активность одной клетки через число хлоропластов в клетке и их активность, то в лесу она будет на 20% выше, чем в степи. Известно, что в отличие от анатомической структуры листа, изменяющейся лишь в процессе роста листа, хлоропласты являются более пластичными и могут существенно изменять свои свойства для адаптации к текущим световым условиям (Terashima et al., 2006). Так, при помещении теневых листьев Chenopodium album в условия сильного света, акклимация фотосинтетического аппарата происходила за счет увеличения общей площади поверхности хлоропластов без изменения параметров клеток мезофилла (Oguchi et al., 2003). В наших исследованиях в листьях C. bungei также происходила акклимация хлоропластов -увеличение их размеров и фотосинтетической активности, компенсирующей снижение числа хлоропластов в единице площади листа. Увеличение функциональной активности отдельных клеток и хлоропластов, возможно, также было обусловлено благоприятным влиянием других экологических факторов лесного экотопа - отсутствием избыточной инсоляции и снижением температуры листового полога. Известно, что в аридных условиях сильная инсоляция и перегрев существенно ограничивают фотосинтез и рост растений вследствие фотоингибирования, увеличения устьичного сопротивления, теплового повреждения фотосинтетических мембран, снижения скорости потока электронов и других причин (Lambers et al., 2008). Исключение этих факторов в условиях леса может положительно влиять на функциональную активность фотосинтетических тканей. Так, снижение содержание каротиноидов в листьях лесных растений караганы свидетельствует о снижении риска повреждения фотосинтетического аппарата от избытка света или повышенной температуры.
Несмотря на то, что максимальная интенсивность фотосинтеза листьев караганы не различается в зависимости от условий произрастания, в лесу достаточно большое количество времени кусты находятся в затенении при интенсивности радиации ~100-200 мкмоль/м2с, в то время как в степных условиях уровень освещения в солнечные часы достигает 1500-2000 мкмоль/м2с. Это означает, что реальный уровень поглощения СО2 у лесных растений большую часть времени составляет не более половины от максимального (рис. 2).
Рис. 2. Зависимость фотосинтеза Caragana bungei от освещения на степном и лесном участках. Fig. 2. Light response curve of photosynthesis of Caragana bungei in steppe and forest.
В то же время, реальные значения СО2-ассимиляции напрямую определяют рост растений. Согласно представлениям о росте растений (Evans, 1972), относительная скорость роста (RGR) определяется уровнем нетто-ассимиляции СО2 на единицу площади листа (NAR) и относительной
площадью листьев в расчете на единицу массы растения (LAR), которая, в свою очередь, зависит от доли листьев в массе растения (LMR) и обратно пропорциональна удельной поверхностной плотности листа (LMA):
RGR = NAR х LAR = NAR х LMR х—— (1)
LMA
Скорость нетто-ассимиляции NAR зависит от реального уровня фотосинтеза в течение дня за вычетом затрат на дыхание. В наших исследованиях при произрастании караганы в лесу и в степи уровень дыхания значимо не изменялся (табл. 2), следовательно, значения NAR определялись, в основном, реальным уровнем фотосинтеза, и в лесу NAR была примерно вдвое ниже, чем в степи. В то же время, у лесных особей обнаружено увеличение LAR в 2.5 раза за счет увеличения почти в два раза LMR и снижения LMA. Известно, что подобное увеличение параметров листового полога LAR и LMR характерно для тенеустойчивых видов растений по сравнению со светолюбивыми (Reich et al., 2003). Таким образом, путем изменения листовых параметров в условиях леса кусты караганы успешно компенсируют пониженный уровень реального фотосинтеза с единицы площади листа. Кроме того, при попадании солнечных бликов лесные особи могут быстро достигать максимального уровня фотосинтеза. Известно, что в условиях флуктуирующего освещения при наличии солнечных бликов фотосинтетический аппарат растений способен приспосабливаться с помощью быстрого (в течение нескольких минут-секунд) изменения скорости потока электронов и диссипации энергии (Kono, Terashima, 2014). В разреженном лесу, где солнечные пятна могут давать высокий свет в течение длительных промежутков времени, мощный фотосинтетический аппарат листьев караганы способен обеспечить стабильный положительный углеродный баланс и устойчивый рост (Гунин и др., 2015). Благодаря адаптации структуры и функции фотосинтетического аппарата растения караганы способны поддерживать свойственный данному виду уровень ростовых процессов. Действительно, нами не обнаружены различия в ростовых параметрах кустов - лесные особи не отличались от степных ни по объему надземной части, ни по высоте кустов. При этом на важную роль листовых параметров в регуляции ростовых процессов в условиях лиственничного леса указывает отрицательный характер связи между высотой кустов и плотностью листьев у лесных особей (рис. 3).
Рис. 3. Связь между удельной поверхностной плотностью листа (LMA) и высотой куста, а также зависимость LMA от толщины и объемной плотности листа (D) у Caragana bungei на степном и лесном участках. Fig. 3. The relationship between the leaf mass area (LMA) and shrub height, and dependence of LMA on the leaf thickness and density (D) of Caragana bungei in steppe and forest.
Эта связь становится понятной, если учесть, что такой важный компонент скорости роста, как
LMA (в соответствии с уравнением 1) зависит от толщины (T) и объемной плотности листа (D; Poorter et al., 2009):
LMA = T x D (2)
Снижение LMA, способствующее увеличению скорости роста, может происходить за счет уменьшения толщины листа и/или плотности тканей (Niinemets, 1999). В условиях степи при высокой инсоляции и водном дефиците значимую роль в формировании LMA играют оба параметра -толщина листа и его объемная плотность (рис. 3). Увеличение толщины и плотности листа в хорошо освещенных местообитаниях связано с увеличением размеров клеток мезофилла и содержания в них воды (Иванова и др., 2012). В условиях леса лимитирующим фактором является недостаток света, и значительное увеличение толщины листа невозможно, так как свет не будет проникать до более глубоких слоев мезофилла (Vogelmann et al., 1993; Terashima et al., 2001, 2006). Поэтому в условиях леса растения регулируют LMA путем изменения плотности сложения листовых тканей (рис. 3).
Другим фактором морфо-физиологической адаптации караганы к недостатку света на уровне целого куста является изменение его формы (Гунин и др., 2015). Под пологом леса карагана формирует более вытянутые и менее ветвистые кусты (табл. 1). Изменение формы куста, индекса ветвления и уменьшение толщины стеблей связано с конкуренцией за световой ресурс. При этом преимущественным направлением роста у лесных особей является рост в высоту, тогда как у степных растений идет как в вертикальном, так и в горизонтальных направлениях. На более жесткие требования к формированию параметров формы и архитектуры кустов указывает также и низкий уровень варьирования по этим показателям у лесных кустов в отличие от степных (табл. 1). Таким образом, в лесу увеличение высоты куста отражает общий уровень роста растения, в то время как на степном участке высота куста не связана с приростом биомассы, в целом. В связи с этим, у лесных кустов существует обратная корреляция высоты куста с LMA, как отражение отрицательной связи между относительной скоростью роста и LMA, как это следует из уравнения (1).
Таким образом, выявленные морфо-физиологические особенности караганы Бунге позволяют ей в результате аридизации климата и антропогенных воздействий (вырубка леса, пожары) занимать все более важное положение в лесостепной зоне Хангая и проникать в лесные сообщества. В разреженных лиственничниках на горных склонах (полнота 0.2-0.5), карагана Бунге формирует более 30% от общего покрытия кустарниково-травяного яруса (Гунин и др., 2015). При этом другие кустарники, более характерные для лесных сообществ (Cotoneaster melanocarpa и Spiraea media), имеют меньшее распространение или даже встречаются здесь единично (Гунин и др., 2015).
Заключение
Проведенные исследования показали, что карагана Бунге в условиях разреженного лиственничного леса имеет преимущество перед нативными лесными кустарниками за счет структурных и функциональных особенностей фотосинтетического аппарата на разных уровнях его организации. Листья этого пустынно-степного вида, эволюционно приспособленного к высокому уровню инсоляции, за время весеннего безлистного периода лиственничника успевают сформировать мощный фотосинтетический аппарат. Высокая фотосинтетическая способность листьев караганы Бунге может характеризоваться как преадаптация к условиям деградации лиственничного леса, поскольку позволяет использовать сильный свет длительных солнечных бликов для поддержания положительного углеродного баланса. При этом пониженная интенсивность фотосинтеза в остальное время затенения пологом леса компенсируется высокой относительной площадью и массой листьев в надземной массе куста. Однако при более сильном затенении карагана Бунге может испытывать серьезный недостаток света, к которому ее мощный фотосинтетический аппарат эволюционно не приспособлен. В связи с этим, в древостоях с большей сомкнутостью крон обилие караганы может существенно снижаться.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Гунин П.Д., Бажа С.Н., Данжалова Е.В., Дмитриев И.А., Дробышев Ю.И., Казанцева Т.И., Микляева И.М., Огуреева Г.Н., Слемнев Н.Н., Титова С.В., Ариунболд Э., Батцэрэн Ц., Жаргалсайхан Л.2012. Распространение Ephedra sinica Stapf. в экосистемах сухих степей Восточной и Центральной Монголии // Аридные экосистемы. Т. 18. №1. С. 26-46.
Гунин П.Д., Бажа С.Н., Данжалова Е.В., Дробышев Ю.И., Иванов Л.А., Иванова Л.А., Казанцева Т.И., Мигалина С.В., Микляева И.М., Ронжина Д.А., Ариунболд Э., Хадбаатар С., Цоож Ш., Цэрэнханд Г.
2015. Региональные особенности процессов опустынивания экосистем на границе бассейна Байкала и Центральноазиатского бессточного бассейна // Аридные экосистемы. Т. 21. № 3 (64). С. 5-22.
Иванов Л.А., Иванова Л.А., Ронжина Д.А., Чечулин М.Л., Церенханд Г., Гунин П.Д., Пьянков В.И. 2004. Структурно-функциональные основы экспансии Ephedra sinica в степных экосистемах Монголии // Физиология растений. Т. 51. № 4. С. 521-528.
Иванов Л.А., Иванова Л.А., Ронжина Д.А., ЦиглерХ., Дайгеле К., Гунин П.Д., Пьянков В.И. 2007. Влияние межвидовой конкуренции на функциональные свойства растений в горно-степных сообществах Гоби // Экология. T. 38. № 3. С. 155-160.
Иванова Л.А., Иванов Л.А., Ронжина Д.А., Церенханд Г., Цоож Ш., Бажа С.Н., Гунин П.Д. 2012. Листовые параметры и биомасса кустарников лесостепи Монголии в связи с их экологическими свойствами // Аридные экосистемы. Т. 18. № 1. С. 60-71.
Иванова Л.А., Пьянков В.И. 2002. Структурная адаптация мезофилла листа к затенению // Физиология растений. Т. 49. С. 467-480.
Иванова Л.А., Петров М.С., Кадушников Р.М. 2006. Определение диффузионного сопротивления мезофилла Chamaerion angustifolium методом трехмерной реконструкции клеточной упаковки листа // Физиология растений. Т. 53. № 2. С. 354-363.
Микляева И.М., Гунин П.Д., Бажа С.Н. 2010. Инвазии можжевельника ложноказацкого (Juniperus pseudosabina Fisch. et Mey.) в разреженных сообществах псаммофитов в Центральной Монголии // Аридные экосистемы. Т. 16. № 42. С. 87-91.
Мокроносов А.Т. 1981. Онтогенетический аспект фотосинтеза. Москва: Наука. 196 с.
Пьянков В.И., Васьковский М.Д. 1994. Температурная адаптация фотосинтетического аппарата растений арктической тундры о. Врангеля Oxyria digyna и Alopecurus alpinus // Физиология растений. Т. 41. С. 517-525.
Слемнев Н.Н., Камелин Р.В., Гунин П.Д., Бажа С.Н. 2005. Кустарниковые сообщества и их роль в сукцессионных процессах в лесостепной зоне Монголии // Ботанический журнал. Т. 90. № 4. С. 481-508.
Цельникер Ю.Л. 1978. Физиологические основы теневыносливости древесных растений. М.: Наука. 214 с.
Archer S., Schimel D.S., HollandE.A. 1995. Mechanisms of shrubland expansion: land use, climate or CO2? // Climatic Change. Vol. 29. P. 91-99.
BrantleyS.T., YoungD.R. 2008. Shifts in litter fall and dominant nitrogen sources after expansion of shrub thickets // Oecologia. Vol. 155. P. 337-345.
Briggs J.M., Knapp A.K., Blair J.M., Heisler J.L., Hoch G.A., Lett M.S., McCarron J.K. 2005. An ecosystem in transition: causes and consequences of the conversion of mesic grassland to shrubland // Bioscience. Vol. 55. P. 243-254.
Bjorkman O. 1981. Responses to different quantum flux densities / Encyclopedia of plant physiology: physiological plant ecology I / Eds O.L. Lange, P.S. Nobel, C.B. Osmond, H. Ziegler. New York: Springer-Verlag. P. 57-107.
Caldeira M.C., LecomteX., David T.S., Pinto J.G., Bugalho M.N., Werner C. 2015. Synergy of extreme drought and shrub invasion reduce ecosystem functioning and resilience in water-limited climates // Scientific Reports 5 Article number: 15110.
Eldridge D.J., Bowker M.A., Maestre F.T., Roger E., Reynolds J.F., Whitford W.G. 2011. Impacts of shrub encroachment on ecosystem structure and functioning: towards a global synthesis // Ecology Letters. Vol. 14. № 7. P. 709-722.
Evans G.C. 1972. The quantitative analysis of plant growth. Blackwell Scientific Publications. Oxford. 734 р.
Evans J.R., Poorter H. 2001. Photosynthetic acclimation of plants to growth irradiance: the relative importance of specific leaf area and nitrogen partitioning in maximizing carbon gain // Plant, Cell and Environment. Vol. 24. P. 755-767.
Gutschick V.P. 1999. Biotic and abiotic consequences of differences in leaf structure // New Phytologist. Vol. 143. P. 3-18.
Jackson R.B., Banner J.L., Jobbagy E.G., Pockman W.T., WallD.H. 2002. Ecosystem carbon loss with woody plant invasion of grasslands // Nature. Vol. 418. № 6898. P. 623-626.
Knapp A.K., Briggs J.M., Archer S.R., Bret-Harte S., Collins S.L., Ewers B.E., Peters D.P., Young D.R., Shaver G.R., Pendall E., Bayless M.K. 2008. Shrub encroachment in North American grasslands: shifts in growth form dominance rapidly alters control of ecosystem carbon inputs // Global Change Biology. Vol. 14. P. 615-623.
Karamysheva Z.V., Khramtsov V.N. 1995. The steppes of Mongolia // Braun-Blanquetia. Vol. 17. 79 p.
Kono M., Terashima I. 2014. Long-term and short-term responses of the photosynthetic electron transport to fluctuating light // Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology. Vol. 137. P. 89-99.
Koyama A., Sasaki T., Jamsran U., Okuro T. 2015. Shrub cover regulates population dynamics of herbaceous plants at individual shrub scale on the Mongolian steppe // Journal of vegetation science. Vol. 26. № 3. P. 441-451.
Lambers H., Chapin F.S.I., Pons T.L. 2008. Plant physiological ecology. New York: Springer-Verlag. 540 p.
LichtenthalerH.K., WellburnA.R. 1983. Determination of total carotenoids and chlorophylls a and b of leaf extracts in
different solvents // Biochemical Society Transactions. Vol. 603. P. 591-592. Niinemets U. 1999. Components of leaf dry mass per area - thickness and density - alter leaf photosynthetic capacity in
reverse directions in woody plants // New Phytology. Vol. 144. P. 35-47. Niinemets U., Tenhunen J.D. 1997. A model separating leaf structural and physiological effects on carbon gain along light gradients for the shade-tolerant species Acer saccharum // Plant, Cell and Environment. Vol. 20. P. 845-866.
Nobel P.S., Zaragoza L.J., Smith W.K. 1975. Relation between mesophyll surface area, photosynthetic rate and illumination level during development for leaves of Plectranthus parviflorus Henkel. // Plant Physiology. Vol. 55. P. 1067-1070.
Oguchi R., Hikosaka K., Hirose T. 2003. Does the photosynthetic light-acclimation need change in leaf anatomy? //
Plant, Cell and Environment. Vol. 26. P. 505-512. Pons T.L., Poorter H. 2014. The effect of irradiance on the carbon balance and tissue characteristics of five herbaceous
species differing in shade-tolerance // Frontiers in Plant Science. Vol. 5(12). P. 1-14. Poorter H., Niinemets U., Poorter L., WrightI.J., Villar R. 2009. Causes and consequences of variation in leaf mass per
area (LMA): a meta-analysis // New Phytologist. Vol. 182. № 3. P. 565-588. Rasulov B., Bichele I., Huve K., Vislap V., Niinemets U. 2015. Acclimation of isoprene emission and photosynthesis to growth temperature in hybrid aspen: resolving structural and physiological controls // Plant, Cell and Environment. Vol. 38. № 4. P. 751-766. Reich P.B., WrightI.J., Cavender-Bares J., Craine J.M., Oleksyn J., Westoby M., WaltersM.B. 2003. The evolution of plant functional variation: traits, spectra, and strategies // International Journal of Plant Science. Vol. 164. P. 143-164.
TerashimaI., Hanba Y.T., Tazoe Y., VyasP., Yano S. 2006. Irradiance and phenotype: comparative eco-development of sun and shade leaves in relation to photosynthetic CO2 diffusion // Journal of Experimental Botany. Vol. 57. P. 343-354.
Terashima I., Miyazawa S.-I., Hanba Y.T. 2001. Why are sun leaves thicker than shade leaves? Consideration based on
analyses of CO2 diffusion in the leaf // Journal of Plant Research. Vol. 114. P. 93-105. Van Auken O.W. 2000. Shrub ivasions of North American semiarid grasslands // Annual Review of Ecology and
Systematics. Vol. 31. P. 197-215. Von Caemmerer S., Farquhar G.D. 1981. Some relationships between the biochemistry of photosynthesis and the gas
exchange of leaves // Planta. Vol. 153. P. 376-387. Vogelmann T. 1993. Plant tissue optics / Annual Reviem of Plant Physiology. Plant Molecular Biology. Vol. 44. P. 231-251.
PHOTOSYNTHESIS ADAPTATION OF THE DESERT-STEPPE SHRUB CARAGANA BUNGEILEDEB. TO LARCH FOREST CONDITIONS AT MOUNTAINOUS
SLOPES IN MONGOLIAN KHANGAI
© 2016. L.A. Ivanov*, L.A. Ivanova*, S.V. Migalina*, P.K. Yudina*, Yu.I. Drobyshev**, G. Tserenkhand ***, S. Tsooj***, P.D. Gunin**
*Botanical Garden of the Ural Division RAS Russia, 620144, Yekaterinburg, 8Marta str., 202a. E-mail: Leonid.Ivanov@botgard.uran.ru **A.N. Severtsov's Institute of Ecology and Evolution RAS Russia, 119071, Moscow, Leninsky prospect, 33. E-mail: monexp@mail.ru ***Institute of General and Experimental Biology MAS Mongolia, 210351, Ulaanbaatar, Peace avenue, 54b.
Leaf traits, gas change parameters, photosynthetic pigments content, mesophyll structure and sizes of shrubs were studied for Caragana bungei Ledeb. in contrast habitats of mountain slope - herb-grass-shrub steppe and larch forest. It is shown that the adaptation of photosynthetic apparatus of C. bungei to forest conditions does not lie in biochemical and primary photosynthetic processes but consists in quantitative changes of tissue-cellular structure of a leaf. As result there were no differences in shrub sizes between steppe and forest individuals of Caragana. We concluded that photosynthesis adaptation in leaf mesophyll and in share of photosynthetic organs allows this species to maintain the growth and to have advantage in an open larch forest.
Keywords: Mongolia, shrub invasion, Caragana bungei, forest steppe, shading, LMA, photosynthesis, leafs mesophyll, chlorophyll.
