CC BY
37УДК 579.22
1 2
Ольга Алексеевна Кокшарова '
1 Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, Москва, Россия,
2 НИИ ФХБ имени А.Н. Белозерского, Москва, Россия
ВТОРИЧНЫЕ МЕТАБОЛИТЫ И ФОТОСИНТЕЗ ЦИАНОБАКТЕРИЙ
Аннотация. Вторичные метаболиты микроорганизмов - это регуляторные молекулы, которые действуют как «информационные химические сигналы», контролирующие клеточные метаболические процессы. Эти молекулы служат для коммуникации бактерий в микробных сообществах. Экологическая роль микроводорослей в биосфере как основных производителей органического вещества ставит их на центральное место в различных экосистемах. Фотосинтез является центральным процессом в клетках микроводорослей и подвергается воздействию различных биотических и абиотических факторов. Различные вторичные метаболиты бактерий оказывают заметное регуляторное влияние на фотосинтез в клетках микроводорослей. В обзоре будут представлены экспериментальные результаты, демонстрирующие влияние нескольких типов широко распространенных метаболитов (летучих органических соединений и небелковых аминокислот) на фотосинтетическую активность в клетках микроводорослей (цианобактерий и зеленых водорослей). Использование этих молекул в качестве гербицидов может иметь большое значение как для их практического применения, так и для фундаментальных исследований молекулярных механизмов фотосинтеза и его регуляции.
Ключевые слова: аллелопатия, вторичные метаболиты, BMAA, ЛОС, хлорофилл, фотосистемы, фитотоксичность, протеомика
1 2
Dr. Olga Koksharova '
1LomonosovMoscow State University, Moscow, Russia, [email protected]
2A.N. Belozersky Institute of Physico-Chemical Biology, Moscow, Russia
SECONDARY METABOLITES AND CYANOBACTERIA PHOTOSYNTHESIS
Abstract. Secondary metabolites of microorganisms are regulatory molecules that act as "informational chemical signals" that control cellular metabolic processes. These molecules serve for the communication of bacteria in microbial communities. The ecological role of microalgae in the biosphere as the main producers of organic matter puts them in a central place in various ecosystems. Photosynthesis is a central process in microalgae cells and is exposed to various biotic and abiotic factors. Various secondary metabolites of bacteria have a noticeable regulatory effect on photosynthesis in microalgae cells. The review will present experimental results demonstrating the effect of two types of widespread metabolites (volatile organic compounds and non-protein amino acids) on photosynthetic activity in cyanobacteria and eukaryotic green algae. The potential use of these molecules as herbicides may be of great importance both for their practical application and for fundamental studies of the molecular mechanisms of photosynthesis and its regulation.
Keywords: allelopathy, secondary metabolites, BMAA, VOCs, chlorophyll, photosystems, phytotoxicity, proteomics
For citation: Koksharova O.A. Secondary metabolites and cyanobacteria photosynthesis. 2022. Vestnik BSPU, #..., p....
1. Введение
Концепция «первичных» и «вторичных» метаболитов была введена немецким биохимиком Альбрехтом Косселем в начале 20 века [1]. К первичным метаболитам он
© Кокшарова О. А., 2022
относил нуклеиновые кислоты, белки, липиды, и углеводы. К вторичным метаболитам относятся маленькие молекулы, которые не являются необходимыми для выживания организма. Современные аналитические и биоинформационные методы исследований позволили идентифицировать более ста тысяч вторичных метаболитов бактерий. Эти молекулы относятся к различным группам химических соединений. Среди них антибиотики, алкалоиды, изопреноиды, фенольные соединения, пептиды, небелковые аминокислоты, летучие органические соединения (ЛОС) и многие другие. Появились первые базы данных, собравшие информацию о разных группах вторичных метаболитов. База данных, представляющая ЛОС, продуцируемые микроорганизмами, доступна на сайте (http://bioinformatics.charite.de/mvoc) [2]. Создана и пополняется новой информацией база данных, содержащая информацию о 3300 различных пептидах с антимикробным действием (https://aps.unmc.edu). Многие пептиды цианобактерий, такие как микроцистины и нодулярин, токсичны для человека и животных и поэтому называются цианотоксинами [3,4]. Другая группа широко распространенных и экологически значимых метаболитах включает в себя небелковые аминокислоты. Эти молекулы не кодируются геномами живых организмов и не принимают участия в синтезе белков. Многие из них являются аналогами белковых аминокислот и некоторые существуют как вторичные метаболиты в клетках различных организмов [5]. Синтез всех этих метаболитов требует затрат клеточной энергии и, вероятно, нужен продуцирующим их организмам
Коммуникация между микроорганизмами и микроорганизмами и макроорганизмами с помощью химических сигналов рассматривается как одна из центральных тем для исследований в области экологической микробиологии. Микробная коммуникация лежит в основе адаптивного поведения бактерий. Это можно видеть как на примере отдельных клеток, так и клеточных популяций. Тип коммуникации, получивший название « чувство кворума» (QS), ведет к изменениям в физиологии и поведении клеток, затрагивает формирование колоний, биопленок, вирулентность и многие другие свойства бактерий. В настоящее время вторичные метаболиты рассматриваются как «информационные молекулы» ("info-chemicals"), необходимые для общения микроорганизмов в различных экосистемах. Эти маленькие молекулы используются как средства аллелопатии в конкурентной борьбе микроорганизмов друг с другом и поэтому экологически очень важны. Учитывая роль фотоавтотрофных микроорганизмов в биосфере, особое внимание уделяется изучению метаболитов, как образуемых самими фотоавтотрофами, так и метаболитов, синтезируемых другими организмами и действующими на процесс фотосинтеза. Типичными представителями таких молекул, ингибирующих клетки микроводорослей, являются полифенолы и их производные; жирные кислоты; терпеноиды и их производные, а также азотсодержащие соединения (алкалоиды, анилины, аминокислоты и их производные).
Вторичные метаболиты заметно действуют на фотосинтез в клетках микроводорослей несколькими путями , среди них уменьшение содержания фотосинтетических пигментов, уменьшение скорости выделения кислорода, изменение кинетики первичных реакций фотосинтеза в ходе поглощения и распределения энергии, нарушение процесса переноса электронов между фотосистемами и внутри фотосистем. В этом обзоре будут рассмотрены экспериментальные результаты, демонстрирующие эффекты нескольких широко распространенных метаболитов (ЛОС, небелковых аминокислот) на процесс фотосинтеза в клетках микроводорослей.
2. Действие ЛОС на фотосинтез
ЛОС представляют наиболее распространенную и экологически значимую группу метаболитов. Растения, грибы и бактерии продуцируют разнообразные летучие органические соединения, обладающие различными биологическими функциями. Эти органические молекулы участвуют во взаимодействиях между организмам как сигнальные молекулы, которые затрагивают физиологию и развитие организмов, на которые воздействуют.
2.1. Фитотоксичный эффект цианобактериальных ЛОС на микроводоросли
Синтез и выделение ЛОС цианобактериями связан с энергетическим статусом клеток, который зависит как от фотосинтеза внутри клеток, так и от факторов окружающей среды, которые влияют на эти процессы. Среди этих факторов свет, температура, наличие питательных веществ (наличие фосфора, железа и азота), соленость, аэрация (перемешивание или статичные условия роста), фаговая инфекция, плотность популяции цианобактерий, возраст культуры (старение или апоптоз), присутствие фитофагов. ЛОС выступают в роли аллелопатических молекул при конкуренции водорослей в водных экосистемах. Типы синтезируемых ЛОС зависят от вида цианобактерии или водоросли. Некоторые летучие молекулы продуцируются обеими группами водорослей. Но часто спектр образуемых цианобактериями летучих органических соединений отличается от спектра ЛОС, образуемых водорослями. Цианобактерии образуют 2-MIB, geosmin, ß-cyclocitral, ß-ionone, monoterpene alcohols, aliphatic alcohols, aliphatic fatty acids, aldehydes и многие другие молекулы , которые действуют против водорослей В виду того, что эукариотические микроводоросли и цианобактерии обитают в одних и тех же природных нишах, эти отличия могут принести цианобактериям селективное преимущество. Клетки цианобактерии Microcystis sp. Продуцируют ß-cyclocitral и eucalyptol, которые помогают этим цианобактериям ингибировать клетки Chlorophyta, например, Chlamydomonas reinhardtii и начать доминировать над зелеными водорослями в водных экосистемах [6].
Цианобактерия M. flos-aquae образует eucalyptol и limonene, которые ингибируют деление эукариотической зеленой водоросли Chlorella vulgaris. Было обнаружено, что в безазотистой среде содержание хлорофиллов Chla и Chlb заметно снижается в присутствии этих ЛОС. При действии этих терпеноидов снижается концентрация реакционных центров фотосистемы 2 (ФС2) и происходит ингибирование электронного транспорта в ФС2 в зеленой водоросли Chlorella vulgaris. Limonene и eucalyptol ускоряют рассеивание абсорбированной энергии в виде тепла. Эти терпеноиды вызывают деградацию фотосинтетических пигментов и нарушают процесс фотосинтеза в клетках эукариотических водорослей, что показывает их эффективность как инструментов аллелопатии у цианобактерий. В условиях нехватки питательных веществ (в отсутствие азота или фосфора) в среде роста цианобактерии способны увеличить продукцию разных ЛОС, и некоторые из них оказываются токсичными для конкурентов, что дает преимущество цианобактериям в конкурентной борьбе [6].
2.2. Бактериальные ЛОС ингибируют фотосинтез в клетках цианобактерии
Помимо водорослей и цианобактерий, многие другие бактерии также синтезируют многочисленные ЛОС. Так, нами было показано, что широко распространенные бактериальные штаммы Pseudomonas и Serratia синтезируют ЛОС, которые ингибируют развитие различных микроорганизмов, в том числе рост одноклеточных цианобактерий Synechocystis sp. PCC 6803, Synechococcus sp. PCC 7942, и нитчатой цианобактерии Anabaena sp. PCC 7120 [7]. Было высказано предположение о том, что мишенью действия бактериальных ЛОС в клетках цианобактерий может быть процесс фотосинтеза. Мы экспериментально проверили эту гипотезу. В качестве индивидуальных ЛОС были использованы кетоны, которые преобладали в смеси летучих соединений, выделяемых клетками Pseudomonas и Serratia. Было экспериментально показано in vivo что бактериальные кетоны ингибируют процессы фотосинтеза в клетках цианобактерий [8]. Анализируя кинетику флуоресценции хлорофилла, кинетику релаксации переменной флуоресценции, спектроскопию поглощения в видимой области спектра, спектроскопию эмиссионной флуоресценции и кинетику фотоиндукции реакционного центра ФС1, было обнаружено, что кетоны 2-нонанон и 2-ундеканон ингибируют перенос электронов через ФС2 в клетках Synechococcus sp. PCC 7942. Обработка клеток кетонами снижает квантовый выход первичных фотореакций ФС2 и изменяет кривые индукции флуоресценции хлорофилла ФС2. Было продемонстрировано, что кетоны ингибируют перенос электронов от QA к QB и перенос электронов на донорную сторону фотосистемы ФС2. Эти ЛОС модифицируют процесс передачи энергии от антенного комплекса к реакционному центру ФС2 и тем самым
увеличивают как квантовый выход флуоресценции хлорофилла, так и время жизни возбужденного состояния хлорофилла. Было высказано предположение, что эти кетоны могут действовать как аллелопатические инструменты для регулирования численности микробных популяций в их конкуренции за ограниченное питание экосистемах [8].
Остается еще много нерешенных вопросов, в том числе: (1) Каким образом «организовано» в клетке распределение и хранение связанных с клетками и растворенных летучих органических соединений? (2) Как происходит регуляция синтеза и восприятия ЛОС клетками цианобактерий? Существуют ли специфические рецепторы? (3) Каковы механизмы, лежащие в основе устойчивости самих цианобактерий к высоким концентрациям выделяемых ими ЛОС? (4) Каковы молекулярные регуляторные сигналы, которые индуцируют синтез ЛОС в клетках при определенных условиях? Применение методов мутагенеза и клонирования генов, биофизических методов, а также методов "омики" позволит глубже проникнуть в механизмы биологической активности многих бактериальных ЛОС.
3. Действие небелковых аминокислот на фотосинтез цианобактерий
Небелковые аминокислоты могут быть биологически активными молекулами. Они синтезируются микроорганизмами и растениями [9]. Небелковые аминокислоты - это природные аминокислоты, которые, как правило, не входят в состав белков. Известно около 400 небелковых аминокислот. Они рассматриваются как модифицированные белковые аминокислоты, полученные в результате удлинения или сокращения углеродной цепи (добавления или удаления СН2- или СН-фрагментов); гидрирования и дегидрирования; гидроксилирования; аминирования. Небелковые аминокислоты участвуют в образовании белковых аминокислот, служат запасной формой азота и серы. Они являются транспортной формой азота и могут выполнять различные защитные функции (связывать аммиак, который накапливается при расщеплении белков), они служат резервным пулом органического азота в экосистемах [10]. Небелковые аминокислоты играют важную роль в адаптации организмов к окружающей среде. Так, некоторые из этих молекул являются фитосидерофорами [11]. Они могут хелатировать Zn или Fe и увеличивать их поглощение микроорганизмами. Небелковые аминокислоты в микроорганизмах служат строительными блоками для синтеза небольших биоактивных пептидов [12, 13].
В случае нескольких небелковых аминокислот (например, т-тирозина, у-аминомасляной кислоты (ГАМК), Р-Ы-метиламин-Ь-аланина (ВМАА)) было показано сильное аллелохимическое воздействие на ранний рост и развитие растений [14-19]. ВМАА влияет на рост цианобактерий [20,21], а также на пигменты и компоненты фотосинтетической цепи переноса электронов в клетках цианобактерий [20, 22-24].
Небелковая аминокислота Р-Ы-метиламин-Ь-аланин (ВМАА) синтезируется микроводорослями (цианобактериями и диатомовыми водорослями) и накапливается в пищевых цепях, что может привести к развитию нейродегенеративных заболеваний у людей [25-27]. Однако функциональное значение этой аминокислоты в метаболизме самих микроводорослей остается до конца не изученным.
Используя методы протеомики, нам удалось показать, что экзогенный ВМАА в микромолярных количествах изменяет экспрессию многих белков, участвующих в различных метаболических процессах в нитчатой азотфиксирующей цианобактерии Nostoc sp. РСС 7120, выращенной в трех различных физиологических условиях [22-24]. Эти условия различались по количеству азота в питательной минеральной среде: (1) диазотрофные условия, когда в среде роста нет источников азота и клетки цианобактерии должны самостоятельно фиксировать атмосферный азот; (2) условия избытка азота (нитрат натрия) в питательной среде; (3) переходные условия, когда клетки отмывают от среды, богатой азотом, и переносят в среду без азота (условия азотного голодания).
3.1. Действие BMAA на фотосинтез в клетках цианобактерий, растущих в диазотрофных условиях
В диазотрофных условиях в присутствии микромолярных количеств BMAA изменилась экспрессия 19 белков, участвующих в фотосинтезе, и 6 белков, участвующих в окислительном фосфорилировании в клетках Nostoc sp. PCC 7120 [24]. Резко снижается количество 18 белков, вовлеченных в процесс фотосинтеза. Среди них идентифицированы белки, входящие в состав комплексов обеих фотосистем (ФС1 и ФС2), комплекса цитохрома b6f, антенных пигментных комплексов. Добавление BMAA к клеткам цианобактерий приводит к понижающей регуляции двух белков реакционного центра ФС1 (субъединиц IV и XI). Кроме того, BMAA подавляет четыре белка ФС2 (D1, D2, CP47, PsbO) и пять белков, которые являются компонентами фикобилисомных светособирающих антенн ФС2. Кроме того, снижена представленность четырех ферментов, участвующих в метаболизме порфирина и хлорофилла. Среди белков с пониженной экспрессией были идентифицированы ферредоксин-НАДФ(+) редуктаза (petH) и две субъединицы комплекса цитохрома b6-f (petB и petC). Также снижена экспрессия Н-субъединицы NAD(P)Н-хиноноксидоредуктазы и пяти субъединиц АТФ-комплекса [24]. Экспрессия только одного белка была повышена в присутствии ВМАА - цитохрома c6 (alr4251). Цитохром (Cyt) c6 переносит электроны между комплексом Cytb6-f и ФС1 в просвете тилакоидов цианобактерий и зеленых водорослей [28]. Этот белок является основным дыхательным и фотосинтетическим донором электронов в гетероцистах Anabaena sp. PCC 7120 [29]. Повышенную экспрессию Cyt c6 в присутствии BMAA можно рассматривать как своего рода компенсаторное событие в дыхательном и фотосинтетическом транспорте электронов, в то время как экспрессия многих других фотосинтетических белков была понижена.
3.2. Действие ВМАА на фотосинтез цианобактерий в условиях азотного голодания
Экспрессия несколько белков, участвующих в фотосинтезе, была изменена (понижена
или повышена) в присутствии BMAA в условиях голодания клеток по азоту, когда клетки переносили из среды, богатой азотом, в безазотистую среду. Среди белков с пониженной регуляцией были основные белки фотосистемы I, некоторые белки пигментных комплексов и пластоцианин (petE). Экспрессия белка PsaA реакционного центра ФС1 (P700 хлорофилл апопротеин A1) была понижена почти в три раза, а экспрессия белка PsaB (P700 хлорофилл апопротеин A2) была снижена почти в четыре раза. Эти два белка кодируются двумя генами, alr5154 и alr5155, которые совместно экспрессируются в геноме цианобактерии (http://alcodb.jp/cyano/PCC7120/alr5154/list ). В то же время экспрессия одного белка ФС2 (белок 13 кДа, psbW) и белка petC (субъединица комплекса цитохрома b6-f) была повышена [22]. В случае Arabidopsis было показано, что без белка PsbW не могут быть сформированы упорядоченные ряды полукристаллических макродоменов суперкомплексов фотосистемы 2 и светособирающих комплексов (PSII-LHCII). Это, в свою очередь, приводит к снижению эффективности передачи энергии между компонентами ФС2 и к замедлению реакции реагирования ФС2 на легкие стрессы [30].
Добавление экзогенного BMAA также влияет на метаболизм хлорофилла в клетках цианобактерий. Три идентифицированных в работе фермента, дегидратаза дельта-аминолевулиновой кислоты (ЕС: 4.2.1.24), глутамил-тРНК-синтетаза (ЕС: 6.1.1.17) и геранилгеранилгидрогеназа (ЕС: 1.3.1.111), участвуют в метаболизме хлорофилла. Их экспрессия сильно подавляется в присутствии BMAA [22]. Таким образом, можно отметить, что экзогенный BMAA в микромолярных количествах подавляет экспрессию белков, которые участвуют в фиксации азота, усвоении углерода и фотосинтезе, что приводит к сильному голоданию клеток цианобактерий по азоту, углероду и энергии.
3.3. ВМАА только слегка затрагивает экспрессию фотосинтетических белков в условиях избытка азота в среде роста
В условиях избытка азота в среде роста регуляция экспрессии фотосинтетических белков была затронута незначительно в присутствии BMAA по сравнению с его очень сильным эффектом на регуляцию экспрессии белков фотосистем ФС1 и ФС2 в клетках цианобактерий, испытывающих недостаток азота. В клетках, выращенных в среде с избытком азота, экспрессия пяти белков, участвующих в фотосинтезе, была понижена и
экспрессия двух белков была слегка повышена в присутствии BMAA [23]. Среди белков с пониженной регуляцией мы обнаружили цитохром c-550 (PsbV, all0259), субъединицу IV PS1 (psaE, asr4319), белок фотосистемы 2 CP47 (psbB, all0138), компонент ядра фикобилисомы apcF (all2327) и бета-субъединицу АТФ-синтазы F0F1 (all5039). Экспрессия двух белков (cpcB и cpcG4) была слегка повышена. Был сделан вывод, что после 48 ч обработки BMAA клетки Nostoc, растущие в среде, богатой азотом, начали "чувствовать голод". Однако это физиологическое состояние клеток цианобактерий нельзя охарактеризовать как хлороз по сравнению с сильным хлорозом, от которого они страдают при обработке BMAA в условиях азотного голодания [22,24]. Была выдвинута гипотеза о том, что ВМАА может быть использована представителями фитопланктона в различных экосистемах в качестве возможного аллелопатического инструмента для контроля популяции клеток цианобактерий в период интенсивной конкуренции за азот и другие ресурсы [24].
4. Заключение и перспективы
Цианобактерии продуцируют большое количество различных вторичных метаболитов. Многие из них синтезируются в различных стрессовых условиях. Некоторые метаболиты образуются при дефиците питательных веществ в среде роста, и эти соединения подавляют конкурентов в борьбе за ограниченные ресурсы. Вторичные метаболиты цианобактерий могут воздействовать на регуляцию процессаа фотосинтеза в клетках микроводорослей. Метаболиты помогают цианобактериям контролировать рост и плотность популяций водорослей.
Это новая область исследований, и мы делаем только первые шаги. Есть еще многочисленные интригующие вопросы, на которые необходимо ответить. Исследователи стремятся понять: (1) механизмы, лежащие в основе регуляции синтеза и восприятия метаболитов клетками; (2) процессы, лежащие в основе устойчивости самих бактерий к высоким концентрациям метаболитов; (3) молекулярные сигналы, которые индуцируют синтез метаболитов в клетках при определенных условиях; (4) молекулярные механизмы, которые запускают и регулируют их внеклеточное высвобождение; (5) подробные молекулярные механизмы воздействия метаболитов на различные фотосинтетические белки, (6) регуляцию взаимодействий между организмами в симбиозах с помощью метаболитов, и многие другие вопросы. Использование различных методов биофизики, геномики и биоинформатики, мутагенеза и клонирования генов, транскриптомики, протеомики и метаболомики обеспечит глубокое понимание механизмов регуляции фотосинтеза вторичными метаболитами в клетках микроводорослей.
СПИСОК ИСТОЧНИКОВ
1. Hartmann T. The Lost Origin of Chemical Ecology in the Late 19th Century / T. Hartmann // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. -2008. - Vol. 105 4541-4546. https://doi.org/10.1073/pnas.0709231105
2. Lemfack M.C. mVOC 2.0: a Database of Microbial Volatiles / M.C. Lemfack M.C., T. Hartmann, B.O. Gohlke, S.M.T. Toguem, S. Preissner, B. Piechulla, R. Preissner R. // Nucleic Acids Res - 2018. - 46(D1):D1261-D1265. doi: 10.1093/nar/gkx1016
3. Merel S. State of knowledge and concerns on cyanobacterial blooms and cyanotoxins / S. Merel, D.Walker, R. Chicana, S. Snyder, E. Baurès, O. Thomas // Environment International -2013. - 59 - P. 303-327, doi:http://dx.doi.org/10.1016/j.envint.2013.06.013
4. Svircev Z. Global Geographical and Historical Overview of Cyanotoxin Distribution and Cyanobacterial Poisonings / Z. Svircev, D. Lalic, G. Bojadzija Savic, N. Tokodi et al. // Archives of Toxicology - 2019. - doi:10.1007/s00204-019-02524-4
5. Fichtner M. The Tip and Hidden Part of the Iceberg: Proteinogenic and Non-proteinogenic Aliphatic Amino Acids / M. Fichtner, K. Voigt, S. Schuster // Biochim Biophys Acta Gen Subj - 2017. - Vol. 1861, (1 Pt A). - P. 3258-3269.
6. Koksharova O.A. Cyanobacterial VOCs as Allelopathic Tools / Ryu CM, Weisskopf L, Piechulla B (eds) Bacterial Volatile Compounds as Mediators of Airborne Interactions Springer Singapore; Springer, 2020. - P. 257-280.
7. Popova A.A. Inhibitory and Toxic Effects of Volatiles Emitted by Strains of Pseudomonas and Serratia on Growth and Survival of Selected Microorganisms, Caenorhabditis elegans, and Drosophila melanogaster / Popova AA, Koksharova OA, Lipasova VA, Zaitseva JV, Katkova-Zhukotskaya OA, Eremina S I, ... Khmel IA. // BioMed Research International -2014. -2014,1-11. doi:10.1155/2014/125704
8. Voronova E.N. Inhibition of Cyanobacterial Photosynthetic Activity by Natural Ketones / E.N. Voronova, I.V. Konyukhov, O.A. Koksharova, A.A. Popova, S.I. Pogosyan, I.A. Khmel, A.B. Rubin // Journal of Phycology - 2019. - doi:10.1111/jpy.12861
9. Vranova V. Non-Protein Amino Acids: Plant, Soil and Ecosystem Interactions / V. Vranova, K. Rejsek, K.R. Skene, P. Formanek // Plant Soil - 2011. - Vol. 342. - P. 31-48.
10. Casagrande D.J., Given P.H. Geochemistry of Amino Acids in some Florida Peat Accumulation-II. Amino Acid Distributions / D.J. Casagrande, P.H. Given // Geochim. Cosmochim. Acta - 1980. - Vol. 44. - P. 1493-1507.
11. Shenker M. Phytosiderophores Influence on Cadmium Mobilization and Uptake by Wheat and Barley Plants / M. Shenker, T.W.M. Fan, D.E. Crowley // J Environ Qual - 2001. -Vol. 30. - P. 2091-2098.
12. Walsh C.T. Nonproteinogenic Amino Acid Building Blocks for Nonribosomal Peptide and Hybrid Polyketide Scaffolds / C.T. Walsh, R.V. O'Brien, C. Khosla // Angewandte Chemie International Edition - 2013. - Vol. 52. - P. 7098-7124. doi:10.1002/anie.201208344
13. Nunn P.B. Environmental Distribution of the Neurotoxin l-BMAA in Paenibacillus species / P.B. Nunn, G.A. Codd // Toxicology Research - 2019. - doi:10.1039/c9tx00203k
14. Brenner E.D. Arabidopsis Mutants Resistant to S(+)-beta-methyl-alpha, beta-Diaminopropionic Acid, a Cycad-derived Glutamate Receptor Agonist / E.D. Brenner, N. Martinez-Barboza, A.P. Clark, Q.S. Liang, D.W. Stevenson, G.M. Coruzzi // Plant Physiol. - 2000. - Vol. 124 - P. 1615-1624. doi: 10.1104/pp.124.4.1615
15. Brenner E.D. A mutation in the Proteosomal Regulatory Particle AAA-ATPase-3 in Arabidopsis impairs the light-specific hypocotyl elongation response elicited by a glutamate receptor agonist, BMAA / E.D. Brenner, P. Feinberg, S. Runko et al // Plant Mol Biol - 2009. -Vol. 70 - P.523-533. https://doi.org/10.1007/s11103-009-9489-7
16. Zer H. The Phytotoxicity of Meta-Tyrosine Is Associated With Altered Phenylalanine Metabolism and Misincorporation of This Non-Proteinogenic Phe-Analog to the Plant's Proteome / H. Zer, H. Mizrahi, N. Malchenko, T. Avin-Wittenberg, L. Klipcan, O. Ostersetzer-Biran // Front Plant Sci - 2020. - Vol.11 - P.140. doi: 10.3389/fpls.2020.00140
17. Jander G. Editorial: Physiological Aspects of Non-proteinogenic Amino Acids in Plants / G. Jander, U. Kolukisaoglu, M. Stahl and G.M. Yoon // Front. Plant Sci. - 2020. - Vol. 11-P. 519464. https://doi.org/ 10.3389/fpls.2020.519464
18. Li L. The Versatile GABA in Plants / L. Li, N. Dou, H. Zhang, C. Wu // Plant Signal Behav - 2021- Vol.16 - P. 1862565. doi: 10.1080/15592324.2020.1862565
19. Balfagón D. y-Aminobutyric Acid Plays a Key Role in Plant Acclimation to a Combination of High Light and Heat Stress / D. Balfagón, A. Gómez-Cadenas, J.L. Rambla, A. Granell, C. de Ollas, D C. Bassham, R. Mittler, S.I. Zandalinas // Plant Physiol. - 2022-https://doi.org/10.1093/plphys/kiac010
20. Downing T.G. A Potential Physiological Role for Cyanotoxins in Cyanobacteria of Arid Environments / T.G. Downing, R.R. Phelan, S. Downing // Journal of Arid Environments. 2015 - Vol. 112 - P.147-151 https://doi:10.1016/j.jaridenv.2014.02.005
21. Downing S. The metabolism of the non proteinogenic amino acid ß-N-methylamino-L-alanine (BMAA) in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803 / S. Downing, T.G. Downing // Toxicon - 2016 - Vol. 115 - P. 41-48. https://doi:10.1016/j.toxicon.2016.03.005.
22. Koksharova O.A. The first proteomic study of Nostoc sp. PCC 7120 exposed to cyanotoxin BMAA under nitrogen starvation / O.A. Koksharova, I.O. Butenko, O.V. Pobeguts, N.A, Safronova, V.M. Govorun // Toxins - 2020- Vol.12, 310, doi: 10.3390/toxins12050310.
23. Koksharova O.A. Proteomic Insights into Starvation of Nitrogen-Replete Cells of Nostoc sp. PCC7120 under BMAA Treatment / O.A. Koksharova, I.O. Butenko, O.V. Pobeguts, N.A, Safronova, V.M. Govorun // Toxins - 2020- Vol.12, 372, https://doi .org/10.3390/toxins12060372
24. Koksharova O.A. ß-N-Methylamino-L-Alanine (BMAA) Causes Severe Stress in Nostoc sp. PCC 7120 Cells under Diazotrophic Conditions: A Proteomic Study/ O.A. Koksharova, I.O. Butenko, O.V. Pobeguts, N.A. Safronova, V.M. Govorun // Toxins - 2021 - Vol. 13, 325. https://doi.org/10.3390/toxins13050325
25. Lobner D. ß-N-Methylamino-l-Alanine Enhances Neurotoxicity through Multiple Mechanisms / D. Lobner, P.M.T. Piana, A.K. Salous, R.W. Peoples // Neurobiology of Disease -2007 - Vol.25 - P.360-366. https://doi:10.1016/j.nbd.2006.10.002
26. Popova A.A. Neurotoxic Non-Proteinogenic Amino Acid ß-N-Methylamino-L-Alanine and its Role in Biological Systems/ A.A. Popova, O.A. Koksharova // Biochemistry -2016- Vol. 81 - P. 794-805, doi:10.1134/S0006297916080022
27. Nunn P.B. 50 years of Research on a-Amino-ß-Methylaminopropionic Acid (ß-Methylaminoalanine) / P.B. Nunn // Phytochemistry - 2017 - Vol. 144. - P. 271-281. doi: 10.1016/j.phytochem.2017.10.002
28. Reyes-Sosa F.M. Cytochrome c 6-like Protein as a Putative Donor of Electrons to Photosystem I in the Cyanobacterium Nostoc sp. PCC 7119 / F.M. Reyes-Sosa, J. Gil-Martinez, F.P. Molina-Heredia // Photosynth Res - 2011 - Vol. 110 - P.61-72.
29. Torrado A. Cytochrome c6 is the Main Respiratory and Photosynthetic Soluble Electron Donor in Heterocysts of the Cyanobacterium Anabaena sp. PCC 7120 / A. Torrado, C. Ramirez-Moncayo, J.A. Navarro, V. Mariscal, F.P. Molina-Heredia // Biochim Biophys Acta BBA Bioenergy - 2019 - Vol. 1860 - P. 60-68.
30. Garcia-Cerdan J.G. The PsbW Protein Stabilizes the Supramolecular Organization of PS II in Higher Plants / J.G. Garcia-Cerdan, L. Kovacs, T. Toth et al. // The Plant Journal - 2010 -Vol. 65 - P. 368-381. https://doi:10.1111/j.1365-313x.2010.04429.x
Информация об авторе
О.А. Кокшарова - доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник.
Information about the author
O.A. Koksharova - grand PhD (Biology), Leading Researcher.
