ВЕНЫ ВОРСИНОК ХОРИОНА ПРИ ГИПОПЛАЗИИ ПЛАЦЕНТЫ Текст научной статьи по специальности «Фундаментальная медицина»

JOURNAL OF NEW MEDICAL TECHNOLOGIES - 2024 - Vol. 31, № 4 - P. 34-37

УДК: 611.013.085-091 DOI: 10.24412/1609-2163-2024-4-34-37 EDN UZFVXR

ВЕНЫ ВОРСИНОК ХОРИОНА ПРИ ГИПОПЛАЗИИ ПЛАЦЕНТЫ А.Н. ГАНСБУРГСКИЙ, А.В. ЯЛЬЦЕВ

ФГБОУ ВО Ярославский государственный медицинский университет Министерства здравоохранения РФ,

ул. Революционная, д. 5, г. Ярославль, 150000, Россия

Аннотация. В доступной литературе материалы о микроскопической организации вен хориальной пластины плаценты человека разрозненны и противоречивы, отсутствуют сведения о пролиферации клеточных популяций венозной стенки в условиях гипоплазии плаценты. Цель исследования - анализ гистологического строения и пролиферативной активности популяций клеток вен ворсинок хориона в недоразвитой плаценте человека. Материалы и методы исследования. Проведено гистологическое, гистохимическое и морфометрическое изучение плодной оболочки плаценты 36 последов массой 280-300 г. при беременности 39-40 недель, группу сравнения составили 15 плацент того же срока гестации массой 450-500 г. Иммуногистохимиче-ское исследование выполнено непрямым иммунопероксидазным методом маркером пролиферации Ki-67 (Ventana, USA). Определение индекса пролиферации выполняли на иммуногистостейнере Roche Benchmark XT Ventana (USA). При этом подсчитывали по 1000 ядер эндотелиоцитов и гладких миоцитов в капиллярах, венулах и венах стволовых, промежуточных и терминальных ворсинок. Винтовым окуляр-микрометром МОВ-1-15х измеряли наружный и внутренний диаметр вен ворсинок хориальной пластинки. Количественные данные обрабатывали методом вариационной статистики. Проведенные исследования позволили установить, что стволовые ворсинки обеспечены отдельной веной и артерией, а также капиллярной сетью микроциркулятор-ного русла. У основания промежуточных ворсинок встречаются вены безмышечного типа, венулы микроциркуляторного звена определяются в поверхностных участках. В терминальных ворсинках венозные сосуды отсутствуют, выделяется лишь капиллярная сеть. В условиях гипоплазии плаценты в венозном русле хориальной пластинки стволовых и промежуточных ворсинок наблюдаются изменения небольших участков сосудов в виде сфинктероподобных и клапаноподобных структур. Сфинктерные кольца выпячиваются в просвет вены, располагаются под эндотелием, включают циркулярно расположенные гладкие миоциты. Интимальные подушки являются запирательными образования в виде продольных слоев гладких миоцитов. Отмечается расширение участков вен между сфинктерами. Клапаноподобные элементы встречаются в мелких венах, содержат пучки миоцитов и коллагеновых волокон. Эти образования относятся к регуляторно-приспособительным и способствуют оптимальному распределению потоков крови на территории недоразвитой плаценты, обеспечивая максимально возможное снижение состояния трофического и кислородного голодания плода в условиях фетоплацентарной недостаточности. Гипоплазия детского места сопровождается венодилятацией в промежуточных ворсинках с одновременным увеличением наружного и внутреннего диаметров сосудов. Выявлено повышение пролиферации эндотелия и гладких миоцитов в венах хориона. Обсуждается морфогенез сфинк-тероподобных структур в венах и роль фенотипической модуляции васкулярных гладких миоцитов в этом процессе.

Ключевые слова: плод 39-40 недель, ворсинки хориона, вены, эндотелий и гладкие миоциты кровеносных сосудов, маркер пролиферации Ki-67.

CHORIONIC VILLI WITH PLACENTAL HYPOPLASIA

A.N. GANSBURGSKY, A.V. YALTSEV

Federal State Budgetary Educational Institution of Higher Education "Yaroslavl State Medical University" of the Ministry of Health of the Russian Federation, 5 Revolutionary str, Yaroslavl, 150000, Russia

Abstract. In the available literature, materials on the microscopic organization of the veins of the chorionic plate of the human placenta are scattered and contradictory; there is no information on the proliferation of cell populations of the venous wall under conditions of placental hypoplasia. The purpose of the study is to analyze the histological structure and proliferative activity of chorionic villi vein cell populations in the underdeveloped human placenta. Materials and methods. A histological, histochemical and morpho-metric study of the fetal membrane of the placenta of 36 placentas weighing 280-300 g during a pregnancy of 39-40 weeks was carried out; the comparison group consisted of 15 placentas of the same gestational age weighing 450-500 g. An immunohistochemical study was performed using the indirect immunoperoxidase method with the Ki- 67 (Ventana, USA) proliferation marker. The proliferation index was determined using a Roche Benchmark XT Ventana immunohistainer (USA). At the same time, 1000 nuclei of endothelial cells and smooth myocytes were counted in the capillaries, venules and veins of the stem, intermediate and terminal villi. The outer and inner diameters of the veins of the villi of the chorionic plate were measured using a MOV-1- 15x screw eyepiece micrometer. Quantitative data were processed using the method of variation statistics. The studies carried out made it possible to establish that the stem villi are provided with a separate vein and artery, as well as the capillary network of the microvasculature. At the base of the intermediate villi there are veins of a non-muscular type, microcirculatory venules are identified in the superficial areas. In the terminal villi there are no venous vessels, only a capillary network is distinguished. Under conditions of placental hypoplasia, changes in small areas of vessels in the form of sphincter-like and valve-like structures are observed in the venous bed of the chorionic plate of the stem and intermediate villi. Sphincter rings protrude into the lumen of the vein, are located under the endothelium, and include circularly arranged smooth myocytes. Intimal cushions are obturator formations in the form of longitudinal layers of smooth myocytes. There is an expansion of the veins between the sphincters. Valve-like elements are found in small veins and contain bundles of myocytes and collagen fibers. These formations are regulatory-adaptive and contribute to the optimal distribution of blood flows in the territory of the underdeveloped

JOURNAL OF NEW MEDICAL TECHNOLOGIES - 2024 - Vol. 31, № 4 - P. 34-37

placenta, ensuring the maximum possible reduction in the state of trophic and oxygen starvation of the fetus in conditions of fetoplacental insufficiency. Hypoplasia of the child's place is accompanied by venodilation in the intermediate villi with a simultaneous increase in the outer and inner diameters of the vessels. An increase in the proliferation of endothelium and smooth myocytes in the chorionic veins was revealed. The morphogenesis of sphincter-like structures in veins and the role of phenotypic modulation of vascular smooth myocytes in this process are discussed.

Key words: fetus 39-40 weeks, chorionic villi, veins, endothelium and smooth myocytes of blood vessels, proliferation marker Ki-67.

Введение. Плацента (П) человека является критической структурой, выполняющей во время беременности питание и поддержку плода, иммунологическую, эндокринную и барьерную функции, удаляя отходы обмена и ксенобиотики [11, 15]. П и магистральные вены ее плодной поверхности участвуют в доставке крови, обогащенной кислородом, энергетическим и пластическим субстратом, из интервиллез-ного пространства к плоду [7]. Выявляемые при морфологическом исследовании изменения П способствуют выяснению причин развития осложнений, а также определению прогноза развития новорожденного и течения будущих беременностей [8]. Дисфункциональное развитие П лежит в основе многих осложнений беременности [16], включая задержку роста плода. Недоразвитие или гипоплазия П нередко приводит к фетоплацентарной недостаточности и негативно сказывается на развитии плода и его сосудистой системы [10, 17].

Единичные работы посвящены анатомическим и патоморфологическим изменениям вен стволовых ворсинок плода при гестозах [2], инфекциях у беременных [4, 6], сфинктероподобным структурам вензной стенки [14]. В доступной литературе материалы об особенностях микроскопической организации вен ворсинок хориона человека разрозненны и противоречивы, отсутствуют сведения о пролиферации клеточных популяций венозной стенки в условиях гипоплазии П (проведен поиск по электронным ресурсам Российской национальной библиотеки и РиЬ-Med NCBI за период с 1990 по 2023 г.г.).

Цель исследования - изучение структурной организации вен стволовых, промежуточных, терминальных ворсинок хориальной пластинки и пролифе-ративной активности их клеточных популяций в недоразвитой плаценте человека.

Материал и методы исследования. Изучены 36 плацент (П) массой 280-300 грамм (г) и беременности 39-40 недель, что соответствует гипоплазии П. Группу сравнения составили 15 П того же срока геста-ции массой 450-500 г. Возраст беременных с направлением на гистологическое исследование последа -26-32 года; у 35 % из них отмечалось повышение температуры тела до 37,5 оС и артериального давления на 10-20 мм. рт. ст., что явилось одним из причинных факторов развития гипоплазии П. Во всех изученных случаях родоразрешение протекало через естественные родовые пути. Материал получен из родильных домов г. Ярославля, патоморфологическое исследование выполнено в МУЗ КБ им. Н.В. Соловьева и одобрено этическим комитетом Ярославского государственного медицинского университета (ЯГМУ)

(протокол №11 от 13 октября 2023 г.).

Фрагменты плодной и материнской части П в па-рацентральных и краевых областях фиксировали в 10 % нейтральном формалине, жидкости Карнуа, заключали в парафин. Серийные срезы 4-5 мкм окрашивали гематоксилином с эозином, по Массону и Харту. Иммуногистохимическое исследование выполняли на депарафинированных срезах непрямым иммунопе-роксидазным методом маркером пролиферации Ki-67 (Ventana, USA) с последующим докрашиванием гематоксилином Майера. Количество иммунопозитив-ных ядер и определение индекса пролиферации выполняли на иммуногистостейнере Roche Benchmark XT Ventana (USA). При этом подсчитывали по 1000 ядер эндотелиоцитов и гладких миоцитов (ГМ) в капиллярах, венулах и венах стволовых (СВ), промежуточных (ПВ) и терминальных ворсинок (ТВ). Винтовым окуляр-микрометром МОВ-1-15х измеряли наружный и внутренний диаметр вен СВ, ПВ и ТВ хориальной пластинки. Количественные данные обрабатывали методом вариационной статистики. О значимости различий судили по величине t критерия Стьюдента.

Результаты и их обсуждение. Проведенные исследования позволили установить, что СВ обеспечены отдельной веной, артерией, и капиллярной сетью микроциркуляторного русла (рис. 1*).

У основания ПВ встречаются отдельные вены безмышечного типа, венулы микроциркуляторного звена определяются в поверхностных участках (рис. 2). В ТВ венозные сосуды отсутствуют, выделяется лишь капиллярная сеть.

В условиях гипоплазии П в венозном русле хориальной пластинки наблюдаются изменения небольших участков сосудов в виде сфинктероподобным (СПС) и клапаноподобнъ1х структур (КС). СПС встречаются в стволовых и промежуточных ворсинках. Представляется возможным выделить два варианта СПС: сфинктерные кольца и интимальные подушки. Сфинктерные кольца в некоторых случаях принадлежат интиме, располагаются под эндотелием, включают циркулярно расположенные ГМ, выпячиваются в просвет вены (рис. 3).

Интимальные подушки - запирательные образования в виде скопления ГМ, расположенных продольно непосредственно под эндотелием и выпячивающихся в просвет вены. Параллельно с этим отмечается расширение участков вен, расположенных между сфинктерами (рис. 4).

КС располагаются в мелких венах (рис. 5), покрыты эндотелием, содержат пучки ГМ и коллагено-вых волокон.

Морфометрический анализ вен СВ и ПВ хориона

* Рисунки данной статьи представлены на обложке 3

JOURNAL OF NEW MEDICAL TECHNOLOGIES - 2024 - Vol. 31, № 4 - P. 34-37

(табл. 1) показал, что при гипоплазии П выявлено достоверное увеличение наружного и внутреннего диаметра вен СВ и ПВ.

Таблица 1

Наружный и внутренний диаметр вен ворсинок хориона человека при беременности 39-40 нед, % ( х ±sx )

Примечание: различия значимы *- при Р < 0,01; н - нормальное течение беременности, г - гипоплазия плаценты

Таблица 2

Индекс Ш67 иммунопозитивных ядер в клеточных популяциях сосудистой стенки ворсинок хориона человека при беременности 39-40 нед, % (х ±sx )

В ворсинках хориона выявлена пролифератив-ная активность Ш-67 позитивных ядер в клеточных популяциях сосудистой стенки (табл. 2).

Индекс Ш67 иммунопозитивных ядер в клеточных популяциях венозных сосудов и капиллярах выше в ПВ хориона. Эта закономерность отмечается и при гипоплазии П. Максимальное количество Ш-67 имму-ноположительных ядер выявлено в эндотелии капилляров ПВ, минимальное - в венах СВ. Гипоплазия П сопровождается достоверным повышением пролиферации эндотелия капилляров ПВ и ТВ. Уровень пролиферации ГМ в венах ПВ превосходит в 2,1 раза значения показателя в СВ. В условиях гипоплазии П пролиферация ГМ усиливается в 1.2 в ПВ и 1.3 раза в ТВ.

Проведенные исследования показали, что при гипоплазии П наблюдается расширение наружного и внутреннего диаметра вен СВ и ПВ. Венодилатация в ПВ с одновременным увеличением наружного и внутреннего диаметров отмечена при отеках, нефропати-иях, сочетанных гестозах [2]. Подчеркивается, что указанные морфометрические изменения венозных сосудов П отражают этапы сложного динамического процесса, направленного на сохранение равновесия единой биологической системы «мать - плацента - плод».

В венозном русле гипоплазированной П к 2829 неделе гестации формируется комплекс

регуляторных образований, в виде СПС и КС. СПС встречаются в венах СВ и ПВ в виде сфинктерных колец и интимальных подушек. Сфинктерные кольца в некоторых случаях принадлежат интиме, располагаются под эндотелием и выпячиваются в просвет. КС располагаются в мелких венах СВ и ПВ, их сократительная способность ограничена. КС создают механическое препятствие току крови, степень которого обусловлена их размером [5]. Детальное описание гистологических особенностей и функциональная оценка адаптационных структур венозной стенки представлены в ранее изданных монографиях [1, 5]. Необходимо отметить, что эти данные не утратили актуальности и в наши дни.

Ранее [3] показано, что в артериальном бассейне плода и П при гипоплазии в условиях уменьшения ТВ и просвета их капилляров стимулируется развитие комплекса ГМ структур внутренней оболочки сосудов. Регуляторные приспособительные элементы, участвующие в изменении просвета артерий, разделяются на полиповидные подушки, сфинктеры и ГМ tunica intima, способствуют рациональному распределению потоков крови в органах и П, снижая трофическое и кислородное голодание плода. Следует указать, что в артериях хориона П клапаноподобные структуры не выявлялись [3]. Сведения о сфинктеро-подобных структурах венозной стенки в современной литературе не многочисленны [11]. Авторы связывают эти образования с обеспечением местной регуляции внутриорганной циркуляции.

Проведенные исследования показали, что гипоплазия П сопровождается повышением пролиферации ГМ в венах ПВ и ТВ. Механизм развития СПС и КС в стенке вен связан с возможностью фенотипической модификации ГМ tunica media и их миграцией во внутреннюю оболочку, что, как полагают, реализуется посредством иммуноопосредованной реакции [13]. ГМ в условиях варикозного расширения вен и тромбофлебита также демонстрируют повышенную пролиферативную и синтетическую способность [9] и типичные изменения, предполагающие переход от сократительного к пролиферативному и синтетическому фенотипу [12].

Сфинктерные кольца являются приспособлениями для перекрытия тока крови. Основное их значение - задержка крови в органах и регуляция локального кровотока. Интимальные подушки представляют скопление ГМ, расположенных продольно непосредственно под эндотелием и выпячивающихся в просвет сосуда. При сокращении ГМ подушки утолщаются и перекрывают просвет вен, регулируя кровенаполнение и скорость кровотока в органе или стенке сосуда [1]. Наличие запирательных механизмов в виде мышечных утолщений обеспечивает возможность активного депонирования крови в определенных участках периферического венозного русла [1, 5]. Это регулирует кровоток, способствуя перераспределению крови в связи с запросами органа в каждый конкретный момент. Наиболее активно перераспределение крови совершается в сфере периферического кровообращения.

Группа наблюдений Наружный диаметр вен, мкм Внутренний диаметр вен, мкм

Стволовые ворсины н 188,2 ± 1,6 147,7 ± 2,1

г 207,7 ± 2,1* 179,8 ± 2,4

Промежуточные ворсины н 43,7 ± 0,9 37,5 ± 0,8

г 56,1 ± 1,5* 56,7 ± 1,3*

Группа наблюдений Эндотелиоциты Гладкие миоциты

капилляры венулы вены венулы вены

Стволовые ворсины н 2,3 ± 0,3 3,2 ± 0,5 1,5 ± 0,3 0,8 ± 0,2 1,8 ± 0,3

г 2,9 ± 0,4 3,7 ± 0,4 2,4 ± 0,3* 1,5 ± 0,2* 1,9 ± 0,3

Промежуточные ворсины н 5,3 ± 0,7 4,3 ± 0,4 2,6 ± 0,4 2,3 ± 0,3 3,8 ± 0,4

г 6,9 ± 1,1* 5,4 ± 0,5* 3,5 ± 0,3* 3,1 ± 0,4* 4,7 ± 0,5*

Терминальные ворсины н 2,8 ± 0,3 - - - -

г 3,7 ± 0,4* - - - -

Примечание: различия значимы * - при Р < 0,01; н - нормальное течение беременности, г - гипоплазия плаценты

JOURNAL OF NEW MEDICAL TECHNOLOGIES - 2024 - Vol. 31, № 4 - P. 34-37

Учитывая большую емкость венозного русла, значительно превышающего объем циркулирующей крови, следует думать, что СПС имеют значение в перераспределении крови. Закрываясь в одних местах, они задерживают кровь в отдельных областях; открываясь в других участках, они обеспечивают продвижение ее в другом направлении [1, 7].

Заключение. Анализ исследуемого материала показал, что в венозном русле плаценты в условиях гипоплазии регистрируется венодилатация сосудов стволовых и промежуточных ворсинок с одновременным увеличением их наружного и внутреннего диаметров. Формируется комплекс регуляторных глад-комышечных структур венозной стенки. Механизм их развития связан с фенотипической модуляцией васкулярных гладких миоцитов. Эти образования способствуют оптимальному распределению потоков крови на территории недоразвитой плаценты, обеспечивая максимально возможное снижение состояния трофического и кислородного голодания плода в условиях фетоплацентарной недостаточности.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Литература / References

1. Ванков В.Н. Строение вен. М.: Медицина, 1971. 194 с. / Vankov VN. Stroyeniye ven [The structure of veins]. Moscow: Medicine; 1971. Russian.

2. Воронова О.В., Дерижанова О.В. Морфометрический анализ состояния сосудов ворсин хориона при гестозах // Вестник новых медицинских технологий. 2009. № 3. C. 46-47 / Voronova OV, Derizhanova IS. Mor-fometricheskiy analiz sostoyaniya sosudov vorsin khoriona pri gestozakh [Morphometric analysis of the state of chorionic villi vessels during gestosis]. Journal of New Medical Technologies. 2009;3:46-7. Russian.

3. Гансбургский А.Н., Яльцев А.В. Особенности морфогенеза кровеносных сосудов плода при плацентарной недостаточности беременных // Российский вестник перинатологии и педиатрии. 2015. Т. 60, № 3. С. 45-49 / Gansburgsky AN, Yaltsev AV. Osobennosti mor-fogeneza krovenosnykh sosudov ploda pri platsentarnoy nedostato-chnosti beremennykh [The. Features of the morphogenesis of the blood vessels of the fetus in placental insufficiency of pregnant women]. Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics. 2015;60(3):45-9. Russian.

4. Гориков И.Н. Андриевская И.А., Ишутина Н.А., Довжи-кова И.В. Архитектоника вен плодной части плаценты при цитоме-галовирусной инфекции во II триместре беременности // Архив патологии. 2019. Т. 81, № 4. С. 43-47 / Gorikov IN, Andriyevskaya IA, Ishutina NA, Dovzhikova IV. Arkhitektonika ven plodnoy chasti platsenty pri tsitomegalovirusnoy infektsii vo II trimestre beremennosti [Architectonics of the veins of the fetal part of the placenta during cytomegalovirus infection in the second trimester of pregnancy]. Pathology archive. 2019;81(4):43-7. Russian.

5. Есипова И.К., Кауфман О.Я., Крючкова Г.С., Шахламов В.А., Яровая И.М. Очерки по гемодинамической перестройке сосудистой стенки. М.: Медицина, 1971. 321 с. / Yesipova IK, Kaufman OYa, Kryuchkova GS, Shakhlamov VA, Yarovaya IM. Ocherki po gemodinamich-eskoy perestroyke sosudistoy stenki [Essays on hemodynamic restructuring of the vascular wall]. Moscow: Medicine; 1971. Russian.

6. Луценко М.Т., Андриевская И.А. Морфометрические исследования фетоплацентарного барьера ворсинок плаценты при гер-песной и цитомегаловирусной инфекциях // Бюллетень СО РАМН. 2010. Т. 30, № 3. С. 137-140 / Lutsenko MT, Andrievskaya IA. Mor-fometricheskiye issledovaniya fetoplatsentarnogo bar'yera vorsinok platsenty pri gerpesnoy i tsitomegalovirusnoy infektsiyakh.

[Morphometric rescarches fetoplacentar of the barrier of villus of the placenta at herpes and cytomegalovirus infections]. Bulletin of the Siberian Branch of the Russian Academy of Medical Sciences. 2010;30(3):137-40. Russian.

7. Милованов А.П. Савельев С.В. Внутриутробное развитие человека: Руководство для врачей. М.: МДВ, 2006. 384 с. / Milovanov AP, Saveliev CV. Vnutriutrobnoye razvitiye cheloveka: Rukovodstvo dlya vrachey [The Intrauterine Human Development: A Guide for Physicians]. Moscow: MDV; 2006. Russian.

8. Щеголев А.И. Современная морфологическая классификация повреждений плаценты // Акушерство и гинекология. 2016. № 4. С. 16-23 / Shchegolev AI. Sovremennaya morfologicheskaya klassi-fikatsiya povrezhdeniy platsenty [Modern morphological classification of placental injuries. Obstetrics and gynecology]. 2016;4:16-23. Russian.

9. Xiao Y., Huang Z., Yin H., Lin Y., Wang S. In vitro differences between smooth muscle cells derived from varicose veins and normal veins // J. Vasc. Surg. Venous Lymphat. Disord. 2017. № 5. Р. 723-733. DOI: 10.1016/j.jvsv.2017.04.009 / Xiao Y, Huang Z, Yin H, Lin Y, Wang S. In vitro differences between smooth muscle cells derived from varicose veins and normal veins. J. Vasc. Surg. Venous Lymphat. Disord. 2017;5:723-33. DOI: 10.1016/j.jvsv.2017.04.009.

10. Khong T.Y., Mooney E.E., Nikkels P.G.J., Morgan T.K., Gor-din S.J. Pathology of the Placenta: A Practical Guide. Springer Nature Switzerland AG, 2019. 395 р. / Khong TY, Mooney EE, Nikkels PGJ, Morgan TK, Gordin SJ. Pathology of the Placenta: A Practical Guide. Springer Nature Switzerland AG; 2019.

11. Kozlosky D., Barret E., Aleksunes L.M. Regulation of Placental Efflux Transporters during Pregnancy Complications // Drug. Metab. Dispos. 2022. N 10. P. 1364-1375. DOI: 10.1124/dmd.121.000449 / Kozlosky D, Barret E, Aleksunes LM. Regulation of Placental Efflux Transporters during Pregnancy Complications. Drug. Metab. Dispos. 2022;10:1364-75. DOI: 10.1124/dmd.121.000449.

12. Li Y., Yu G., Xu Y., Chu H., Zhong Y., Zhan H. Phenotypic and Functional Transformation in Smooth Muscle Cells Derived from a Superficial Thrombophlebitis-affected Vein Wall // Ann. Vasc. Surg. 2022. Vol. 79. P. 335-347. DOI: 10.1016/j.avsg.2021.09.016 / Li Y, Yu G, Xu Y, Chu H, Zhong Y, Zhan H. Phenotypic and Functional Transformation in Smooth Muscle Cells Derived from a Superficial Thrombophlebitis-affected Vein Wall. Ann. Vasc. Surg. 2022;79:335-47. DOI: 10.1016/j.avsg.2021.09.016.

13. Mitra A.K., Gandahar D.M., Agrawa D.K. Cellular, molecular and immunological mechanisms in the pathophysiology of vein graft in-timal hyperplasia // Immunol. Cell. Biol. 2006. N 2. P. 115-124. DOI: 10.1111/j.1440-1711.2005.01407.x / Mitra AK, Gandahar DM, Agrawa DK. Cellular, molecular and immunological mechanisms in the pathophysiology of vein graft intimal hyperplasia. Immunol. Cell. Biol. 2006;2:115-24. DOI: 10.1111/j.1440-1711.2005.01407.x.

14. Oda M., Yokomori H., Han J. Y. Regulatory mechanisms of hepatic microcirculation // Clin. Hemorheol. Microcirc. 2003. Vol. 29, N 3-4. P. 167-182 / Oda M, Yokomori H, Han JY. Regulatory mechanisms of hepatic microcirculation. Clin. Hemorheol. Microcirc. 2003;29(3-4):167-82.

15. Ortega M.A., Martines O.F., Garsia-Montero C., Paradela A., Sanches-Gil M.A., Rodriguez-Martin S., De Leon-Luis J.A., Pereda-Cerquella C., Bujan J., Guijarro L., Alvarez-Mon M., Garsia-Honduvilla N. Unfolding the role of placental-derived Extracellular Vesicles in Pregnancy: From homeostasis to pathophysiology Front // Cell. Dev. Biol. 2022. Vol. 10. P. 1060850 / Ortega MA, Martines OF, Garsia-Montero C, Paradela A, Sanches-Gil MA, Rodriguez-Martin S, De Leon-Luis JA, Pereda-Cerquella C, Bujan J, Guijarro L, Alvarez-Mon M, Garsia-Hondu-villa N. Unfolding the role of placental-derived Extracellular Vesicles in Pregnancy: From homeostasis to pathophysiology Front. Cell. Dev. Biol. 2022;10:1060850.

16. Sun Ch., Groom K.M., Oyston Ch., Chamley L.W., Clark A.R., Jams J.L. The placenta in fetal growth restriction: What is going wrong? // Placenta. 2020. Vol. 96. P. 10-18. DOI: 10.1016/j.placenta.2020.05.003 / Sun Ch, Groom KM, Oyston Ch, Chamley LW, Clark AR, Jams JL. The placenta in fetal growth restriction: What is going wrong? Placenta. 2020;96:10-8. DOI: 10.1016/j.placenta.2020.05.003.

17. Vogel M., Turowski G. Clinical Pathology of the Placenta. Walter de Gruyter GmbH & Co KG: Berlin/Boston, 2019. 441 p. / Vogel M, Turowski G. Clinical Pathology of the Placenta. Walter de Gruyter GmbH & Co KG: Berlin/Boston; 2019.

Библиографическая ссылка:

Гансбургский А.Н., Яльцев А.В. Вены ворсинок хориона при гипоплазии плаценты // Вестник новых медицинских технологий. 2024. № 4. С. 34-37. БОТ: 10.24412/1609-2163-2024-4-34-37. ББМ ШРУЖ.

Bibliographic reference:

Gansburgsky AN, Yaltsev AV. Veny vorsinok khoriona pri gipoplazii platsenty [Chorionic villi with placental hypoplasia]. Journal of New Medical Technologies. 2024;4:34-37. DOI: 10.24412/1609-2163-2024-4-34-37. EDN UZFVXR. Russian.