CC BY
53
О.Н. Жигилева, Т.Б. Болотова
ВАРИАБЕЛЬНОСТЬ РЯДА МОРФОЛОГИЧЕСКИХ И БИОХИМИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ ЦЕСТОДЫ AROSTRILEPISHORRIDA (CYCLOPHYLLIDEA: HYMENOLEPIDIDAE) -ПАРАЗИТА ЛЕСНЫХ ПОЛЁВОК ЗАПАДНОЙ СИБИРИ
Работа выполнена в рамках ФЦП «Научные и научно-педагогические кадры инновационной России» (госконтракт № П712).
Представлены данные о пространственно-временной и экологической изменчивости пяти морфологических признаков и вариабельности белковых локусов цестоды Arostrilepis (Hymenolepis) horrida - облигатного паразита полевок рода Myodes Pallas,
1811 Западной Сибири. Показана значительная вариабельность морфологических и биохимических признаков цестод в зависимости от некоторых факторов среды первого и второго порядка, ряд морфологических параметров выходит за пределы видовых значений признаков. Это указывает на генетическую неоднородность и требует уточнения таксономического статуса западно-сибирских цестод.
Ключевые слова: изменчивость; цестоды; Myodes; Западная Сибирь.
В Западной Сибири цестода Arostrilepis (Hymenole-pis) horrida (Linstow, 1901) Mas-Coma et Tenora, 1997 является облигатным специфичным паразитом полевок рода Myodes, причем этот характер взаимоотношений сохраняется в различных состояниях численности популяции хозяина в биоценозе [1, 2]. A. horrida служит одним из регулирующих факторов численности полевок [3]. Численность паразита коррелирует с ходом численности хозяина [4, 5]. Промежуточными хозяевами цестоды являются коллемболы Onychiurus octopunc-tatus (Tullberg, 1876), O. flavorufulus (Martynova, 1976), Supraphorura furcifera (Borner, 1901) (Collembola: Onychiuridae) [6, 7].
Как зоологический вид A. horrida характеризуется тем, что имеет обширный ареал. Обширная площадь ареала наряду с приуроченностью как к зональной тайге (подзоны средней и южной тайги, мелколиственных лесов), так и к различным типам лесостепи (подзона средней лесостепи) создают предпосылки для внутривидовой изменчивости. Естественно, что широкий диапазон биотопических связей и весьма неоднозначная история их становления в разных частях ареала, в том числе разный возраст и разные темпы формирования разных частей ареала, должны повлечь сложный характер географической изменчивости. Цестоды, встречающиеся в гельминтологических сборах из разных районов Тюменской области, довольно сильно различаются, что затрудняет их видовую идентификацию. Вполне вероятно, что вид A. horrida является сборным. В связи с этим нами поставлена цель - изучить вариабельность ряда морфологических и биохимических признаков A. horrida в зависимости от некоторых факторов среды первого и второго порядка.
Материал и методы
Материалом для работы послужили цестоды от красной Myodes rutilus Pallas, 1771 и рыжей полевок Myodes glareolus Schreber, 1780. Сбор материала произ-воден О.А. Хританько, П.В. Тимошенко в 20012005 гг. в 9 географических точках на территории Тюменской области: в Советском (Кондинские озера), Октябрьском (г. Нягань), Тобольском (д. Надцы), Ниж-не-Тавдинском (окрестности озера Кучак), Тюменском (окрестности г. Тюмени), Викуловском, Бердюжском, Ишимском (Синицынский бор), Исетском (заказник «Рафайловский») районах Тюменской области (рис. 1).
Советский и Октябрьский районы расположены в подзоне средней тайги, Тобольский - южной тайги, Ниж-не-Тавдинский, Тюменский и Викуловский - в подзоне мелколиственных лесов лесной зоны, Бердюжский, Ишимский и Исетский - в лесостепной зоне. Грызуны отловлены стандартными методами канавок и лову-школиний. Всего отловлено 218 особей полевок р. Myodes, в том числе 172 - M. rutilus и 46 - M. glareo-lus. Гельминтологические вскрытия полёвок проводили стандартными методами [8]. Экстенсивность заражения цестодой A. horrida природных популяций лесных полевок на территории Тюменской области составляет 2-88%, интенсивность - 1-19 паразитов на особь. Изучение морфологии цестод производили на постоянных препаратах. Цестод окрашивали гематоксилином Эрлиха и заливали в канадский бальзам. Чтобы избежать влияния онтогенетической изменчивости использовались только половозрелые особи цестод и их членики, находящиеся на одной и той же стадии развития. Всего изучено 186 экземпляров цестод, в том числе 144 - из красных и 42 - из рыжих полёвок. Изучено пять морфологических признаков: длина, максимальная ширина стробилы, ширина сколекса, диаметр присосок, ширина шейки. Измерение проводили при помощи штангенциркуля, в миллиметрах, и окуляр-микрометра. Материал обработан с помощью общепринятых методов вариационной статистики [9].
Для изучения генетической изменчивости паразитов и хозяев использовали стандартный метод электрофореза белков в 7,5%-ном полиакриламидном геле с использованием трис-ЭДТА-боратной буферной системы (рН = 8,0) и гелевой трис-ЭДТА-боратной системы (рН = 8,6) [10]. Для анализа брали скелетные мышцы грызунов и фрагменты стробил цестод длинной 2 см. Исследовано таким образом 12 экземпляров A. horrida, собранных от красной и рыжей полевок, отловленных в окрестностях оз. Кучак.
Экстракты белков позвоночных и беспозвоночных животных готовили путем гомогенизирования навески ткани в трис-НО буфере, замораживания-размораживания и центрифугирования в течение 30 мин при 3 000 об./мин. Супернатант смешивали в соотношении 1:1 с 40%-ным раствором сахарозы, подкрашенным бромфеноловым синим. Электрофорез проводили в камерах для вертикального электрофореза Трувелера-Нефедова и «Helicon» при регулировании температуры электродного буфера в пределах 8-12°С - напряжение
100-120 В в течение 10-20 мин, затем 200-300 В в те- 1.1.1.40), аспартатаминотрансферазы (ААТ 2.6.1.1),
чение 2,5-4,5 ч при силе тока около 100 мА. Гистохи- неспецифических эстераз (Б8Т 3.1.1.1, 3.1.1.2) и обще-
мическое выявление малатдегидрогеназы (МОИ го белка проводили по методике [11].
Рис. 1. Места отлова грызунов: 1 - окрестности г. Тюмени; 2 - биостанция «Оз. Кучак»; 3 - Викулово; 4 - д. Синицыно, 5 - Бердюжский район; 6 - Исетский район; 7 - Тобольский район; 8 - окрестности г. Нягани; 9 - Кондинские озера
Результаты и обсуждение
Ведущая роль хозяина в формировании морфологических признаков паразитов в настоящее время общепризнанна. Изучение вопроса о зависимости размеров паразитов от среды первого порядка показало, что размеры гельминтов определяются не объемом пространства, которое
окружает их в органе, а характером и условиями взаимоотношений между гельминтами и хозяином [12]. Данные по гостальной изменчивости A. horrida свидетельствуют, что цестоды из рыжих полевок имеют большую длину, ширину сколекса и диаметр присосок, чем цестоды из красных полёвок. Вариабельность морфологических параметров больше у цестод из красных полёвок (табл. 1).
Т а б л и ц а 1
Морфологические показатели А. Ноттійа из разных хозяев (Кучак, 2001—2003 гг.)
Признак Из красных полёвок (п = 87) Из рыжих полёвок (п = 42)
Х±8х, мм СУ, % Х±8х, мм СУ, %
Длина стробилы 108,2 ± 2,3 20,6* 124,6 ± 3,0* 15,4
Максимальная ширина стробилы 1,8 ± 0,07 35,0 2,0 ± 0,1 33,0
Ширина сколекса 0,39 ± 0,01 19,0 0,43 ± 0,01* 17,4
Диаметр присоски 0,17 ± 0,004 22,9* 0,19 ± 0,005* 16,3
Ширина шейки 0,23 ± 0,005 18,7 0,24 ± 0,007 20,0
* Здесь и далее достоверно больше (р<0,05).
При стабильных экологических условиях красная и рыжая полевки обитают совместно, и случаев конкурентного исключения не наблюдается. При антропогенном воздействии преимущество получает рыжая полевка, предпочитающая антропогенные местообитания [13]. По-видимому, в изучаемом районе красная полевка находится в положении большей энергетической напряженности. Угнетенное состояние популяции хозяина обуславливает уменьшение размеров гельминтов и более высокую вариабельность признаков [14,
15]. Степень облигатности хозяина также оказывает определенное влияние на характер изменчивости морфологических признаков цестод. Паразиты имеют большие размеры и отличаются повышенной плодовитостью при обитании в облигатных хозяевах, к которым они лучше приспособлены, чем при обитании в факультативных [16]. В высоко коадаптированной системе паразит-хозяин более благоприятные условия трофики паразита при наименьших отрицательных воздействий со стороны его иммунной системы. Ана-
лиз полученных данных позволяет предположить, что более предпочитаемым хозяином для A. horrida является рыжая полёвка.
Отношения между паразитом и хозяином не просто экологические, но и генетические. Геном хозяина содержит гены, контролирующие функционирование системы паразит-хозяин. В частности, они регламентируют восприимчивость и устойчивость хозяина по отношению к паразитам [17]. Для анализа изменчивости A. horrida в зависимости от генотипа хозяина использован локус аспартатаминотрансферазы, как правило, полиморфный в популяциях полевок. Он содержит два аллеля, А и В, которые легко идентифицируются методом стандартного электрофореза. У полевок с генотипом АА цестоды имели в среднем длину 133,3±8,50 и ширину 1,6±0,07 мм, с генотипом ВВ - 125,8±2,86 и 2,0±0,09 мм, а у хозяев - носителей гетерозиготных генотипов АВ - 114,3±3,86 и 1,4±0,09 мм соответственно. При статистическом сравнении морфологических показателей цестод от полевок с разными генотипами выявлено, что цесто-ды от хозяев с гомозиготными генотипами имеют достоверно большую длину стробилы (р<0,05). Это согласуется с теорией о большей жизнеспособности и экологической пластичности гетерозигот. В данном случае, инвазия A. horrida может служить механизмом естественного отбора в пользу гетерозигот и способствовать поддержанию сбалансированного
Для сравнительного изучения географической изменчивости использованы цестоды A. horrida от красной полевки (табл. 4). Цестоды из Исетского района отличаются наименьшими значениями всех морфологических параметров. «Северные» цестоды (Октябрьский район) имеют наибольшую длину при меньших значениях диаметра сколекса и ширины шейки. Самые широкие цестоды - из Викуловского района. Диаметр семенников фиксировали только у цестод из Исетского и Октябрьского районов, где наблюдались достоверные различия между выборками. Уменьшение размеров цестод из Исетского района по сравнению с Октябрьским, может объясняться тем, что на юге Тюменской
полиморфизма по этому локусу, благоприятного как для хозяина, так и для паразита.
Условия среды второго порядка оказывают на паразитов прямое влияние и косвенное, через изменение состояния хозяина, в первую очередь, его иммунореактивность [18]. Цестоды полёвок, пойманных в липняке, более крупные, чем цестоды полёвок из смешанного леса, и отличаются более высокой вариабельностью морфологических параметров (табл. 2). Полученные ранее данные по экологии полевок [19] свидетельствуют о лучшей кормовой базе для них в липняке, что обуславливает лучшие условия и для паразитов.
Результаты межгодовых сравнений морфологических признаков A. horrida показали, что цестоды полёвок 2002 г. отличаются более крупными размерами, а 2001 г. - большей вариабельностью (табл. 3). По-видимому, это связано с динамикой численности популяций хозяев, поскольку демографическая ситуация последних и сопряженная с ней иммунореактивность являются определяющими факторами состояния популяций гельминтов [20, 21]. Красная и рыжая полевки имеют одинаковый ход численности [22]. На пике численности в 2001 г. высокая иммунореактивность хозяев является неблагоприятным фактором для паразитов и способствует расширению диапазона их изменчивости. В 2002 г. на спаде численности полевок сниженная иммунореактивность благоприятствует развитию цес-тод, их морфологические показатели максимальны.
области на одно зараженное животное приходится 5,6 особей гельминтов, в то время как на севере всего 3,6. Таким образом, при продвижении с юга на север увеличение размеров паразитов происходит за счет уменьшения интенсивности инвазии. Ряд морфометрических показателей цестод (в таблице - подчеркнуто) выходит за пределы значений, указанных в определителе [23].
Влияние внутри- и межвидовых взаимоотношений на морфологические показатели цестод является одним из хорошо изученных вопросов [24, 25]. При изучении корреляционной зависимости морфометрических показателей цестод A. horrida от их численности в одной
Т а б л и ц а 2
Вариабельность морфологических показателей А. НогНйа от полёвок из разных биотопов
(Кучак, 2001-2003 гг.)
Признак Липняк (п = 62) Смешанный лес (п = 24)
X ± 8х, мм СУ, % X ± 8х, мм СУ, %
Длина стробилы 125,7 ± 2,8* 17,5* 111,0 ± 3,04 11,7
Максимальная ширина стробилы 1,8 ± 0,08* 34,2* 1,5 ± 0,07 23,7
Ширина сколекса 0,44 ± 0,01 15,9 0,41 ± 0,01 20,8
Диаметр присоски 0,19 ± 0,004 15,8 0,18 ± 0,007 19,8
Ширина шейки 0,25 ± 0,004* 14,8 0,23 ± 0,007 16,5
Т а б л и ц а 3
Морфологические показатели А. НогНйа от лесных полевок, отловленных в разные годы
Признак 2001 г. (п = 40) 2002 г. (п = 33) 2003 г. (п = 7)
Х±8х, мм СУ, % Х±8х, мм СУ, % Х±8х, мм СУ, %
Длина цестоды 116,0 ± 3,5 19,22 132,0 ± 2,91 12,4 115,0 ± 5,2 12,0
Максимальная ширина стробилы 1,4 ± 0,05 22,8 2,1 ± 0,111 30,0 1,5 ± 0,36 26,0
Ширина сколекса 0,46 ± 0,01 15,7 0,43 ± 0,012 18,1 0,34 ± 0,02 13,8
Диаметр присоски 0,18 ± 0,01 21,12 0,19 ± 0,01 15,2 0,17 ± 0,01 15,8
Ширина шейки 0,24 ± 0,012 13,3 0,25 ± 0,01 17,2 0,21 ± 0,01 16,2
1 Достоверно больше по сравнению с 2001 г. 2 По сравнению с 2003 (р<0,05).
особи хозяина установлена достоверная положительная средней силы связь для признака «длина цестоды» (г = 0,41) и отрицательная - для признака «максимальная ширина стробилы» (г = 0,26). Другими словами, с увеличением плотности агрегации цестоды становятся тоньше и длиннее. Уменьшение ширины стробилы служит проявлением эффектов скучивания, а увеличение длины может быть компенсаторной реакцией.
Наиболее часто встречающимся видом-конку-рентом цестод A. horrida является нематода Heligmo-
somum mixtum Schulz, 1952. Они занимают один и тот же гостальный биотоп - тонкий кишечник. Совместная инвазия полевок этими двумя видами гельминтов встречается значительно реже, чем раздельная, что указывает на наличие конкурентных отношений между ними. При сравнении морфометрических показателей цестод в присутствии и в отсутствие конкурента выявлено достоверное уменьшение диаметра присосок и увеличение ширины стробилы цестод при наличии нематод (табл. 5).
Т а б л и ц а 4
Морфологические показатели A. horrida от красных полевок из разных районов Тюменской области
Признак (X ± 8х, мм) Бердюжский (n=8) Исетский (n=28) Викуловский (n=22) Октябрьский (n=29)
Длина цестоды 95,8±4,62 64,8±9,713 95,7±7,92 121,8±18,5123
Максимальная ширина стробилы 1,7±0,1023 0,9±0,0613 2,4±0,212 1,5±0,4523
Ширина сколекса 0,37±0,012 0,24±0,0113 0,34±0,012 0,32±0,0112
Диаметр присоски 0,17±0,012 0,13±0,00213 0,15±0,012 0,16±0,0032
Ширина шейки 0,21±0,012 0,12±0,0113 0,2±0,012 0,16±0,01132
Диаметр семенника - 0,12±0,002 - 0,13±0,0022
1 Достоверные различия с Бердюжским. 2 С Исетским. 3 С Викуловским районами.
Т а б л и ц а 5
Вариабельность морфологических признаков A. horrida в зависимости от наличия в хозяине нематод Heligmosomum mixtum
Признак Без паразитов д ругого вида (n=81) С паразитами другого вида (n=15)
X ± Sx, мм CV, % X ± Sx, мм CV, %
Длина цестоды 107,8±2,31 19,3 101,4±4,91 18,7
Максимальная ширина стробилы 1,6±0,06 33,9 2,2±0,18* 33,0
Ширина сколекса 0,39±0,008 18,9 0,36±0,01 13,7
Диаметр присоски 0,18±0,005* 24,6 0,15±0,008 19,5
Ширина шейки 0,23±0,005 18,7 0,21±0,01 25,3
При электрофоретическом исследовании тканей цестод A. horrida идентифицировано 7 локусов: один локус аспартатаминотрансферазы (Ла1), 4 - неспецифических эстераз (ЕбЫ, Еб1-2, Еб1-3, Б81-4), один локус малатдегидрогеназы (МЛ) и один - общего белка (ОБ). По локусам Ла1 и ЕбЫ установлено наличие трех аллелей в каждом, по локусам Еб1-2 и МЛ - двух (рис. 2).
Рис. 2. Электрофореграмма неспецифических эстераз цестод Л. Ног^а
Остальные локусы были полностью инвариантны. Из семи изученных локусов четыре оказались полиморфны по 95%-ному критерию. Доля полиморфных локусов Р95 составила 0,571, средняя гетерозиготность фактическая (теоретическая) - 0,152 (0,194), число эффективных аллелей - 1,2. Полученные данные указывают на высокий уровень генетической неоднородности гемипопуляции цестод, который может быть связан
с особенностями их биологии, полигостальностью и сложной структурой жизненного цикла [26].
Цестоды Л. horrida проявляют высокую степень вариабельности морфометрических параметров. В среднем, они крупнее при обитании в рыжей полевке по сравнению с красной, при заражении хозяев-носителей гомозиготных генотипов, в годы спада численности полевок, в биотопах с лучшими кормовыми условиями для хозяина, при обитании в северных, таежных районах по сравнению с более южными, лесостепными. Увеличение плотности агрегации цестод в кишечнике хозяина ведет к увеличению их длины при уменьшении максимальной ширины стробилы, а присутствие конкурента (нематоды Heligmosomum mixtum) - к уменьшению диаметра присосок и увеличению ширины стробилы.
Глубокие морфологические перестройки, проявляющиеся в модификационной, трофической и биоце-нотической изменчивости гельминтов, не имеют аналогов среди свободноживущих животных [27]. Особенно высоким уровнем изменчивости обладают полигос-тальные гельминты [28].
Цестоды Л. horrida, собранные от нескольких особей хозяев двух видов из одного местообитания, проявляют высокую степень генетической неоднородности, которая составляет основу их морфологической и экологической пластичности. Высокий уровень морфологической и генетической изменчивости цестоды Л. horrida от сибирских полевок затрудняет ее видовую идентификацию и может служить основанием для пересмотра ее таксономического статуса.
ЛИТЕРАТУРА
1. Чечулин А.И. Гостальная специализация цестод р. Hymenolepis Weinland, 1858 от грызунов Палеарктики // Экологический мониторинг пара-
зитов. Паразитарные системы в изменяющейся среде: прогнозирование последствий глобального потепления климата и растущего антропогенного пресса // Тезисы докладов II Съезда Паразитологического общества. СПб., 1997. С. 174-176.
2. Чечулин А.И., Карпенко С.В. Полигостальность как одна из форм поддержания численности гельминтов // Тезисы докладов Сибирской зоо-
логической конференции. Новосибирск, 2004. С. 414.
3. Добротворский А.К., Чечулин А.И., Панов В.В., Мак В.В. Эндо- и эктопаразиты как фактор изменчивости реакций гуморального иммунитета
красной полевки Myodes rutilus в природной популяции // Паразитология. 1998. Вып. 32, № 4. С. 289-299.
4. Krivopalov A., Chechulin A., Abramov A. Dynamics of Arostrilepis horrida in the voles of g. Myodes in south of West Siberia // Тезисы докладов
Сибирской зоологической конференции. Новосибирск, 2004. С. 386.
5. Кривопалов А.В., Чечулин А.И., Панов В.В. Анализ зараженности красной полевки Myodes rutilus цестодой Arostrilepis horrida в зависимости
от способов отлова // Проблемы современной паразитологии: Материалы конф. СПб., 2003. С. 220-222.
6. Смирнова Л.В. Жизненный цикл и постэмбриональное развитие цестоды Hymenolepis horrida (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) // Паразито-
логия. 1980. Т. 14, № 6. С. 467-471.
7. Чечулин А.И., Кривопалов А.В., Гуляев В.Д., Березина О.Г. Коллемболы Supraphorura furcifera (Borner, 1901) (Collembola: Onychiuridae) -
новые промежуточные хозяева цестоды Arostrilepis horrida (Linstow, 1901) Mas-Coma et Tenora, 1997 (Cestoda: Hymenolepididae) // Основные достижения и перспективы развития паразитологии: Материалы междунар. конф. М., 2004. С. 344-345.
8. Ивашкин В.Н., Контримавичус В.Л., Назарова Н.С. Методы сбора и изучения гельминтов наземных млекопитающих. М.: Наука, 1971. 124 с.
9. Лакин Г.Ф. Биометрия. М.: Высш. шк., 1980. 293 с.
10. Маурер Г. Диск-электрофорез. Теория и практика электрофореза в ПААГ. М.: Мир, 1971. 243 с.
11. Корочкин Л.И., Серов О.А., Пудовкин А.И. и др. Генетика изоферментов. М.: Наука, 1977. 278 с.
12. Жарикова Т.И. О соотношении мелких и крупных видов жаберных эктопаразитов рыб в водоемах разной степени загрязненности // Зооло-
гический журнал. 2001. Т. 80, № 1. С. 515-519.
13. Садыков О.Ф., Лукьянов О.А. Экология и морфологическая изменчивость красной и рыжей полевок на Южном Урале // Экология Уральских гор. Екатеринбург: Наука, 1992. С. 90-99.
14. Иешко Е.П., Аникеева Л.В. Полиморфизм Proteocephalus exiguous (Cestoidea: Proteocephalidae) - массового паразита сиговых рыб // Парази-
тология. 1980. Т. 14, № 5. С. 422-427.
15. Шигин А.А., Судариков В.Е., Фрезе В.И. Гостальная изменчивость марит Diplostomum commutatum (Diesing, 1850) Dubois, 1937 (Trematoda: Diplostomidae) // Актуальные проблемы общей паразитологии. М.: Наука, 2000. С. 324-344.
16. Филимонова Л.В. Некоторые аспекты изучения морфологической изменчивости марит Metorchis bilis (Braun, 1790) (Trematoda: Opisthorchi-dae) // Фауна, морфология, систематика паразитов и иммунитет при паразитозах: Труды Института паразитологии РАН. М., 1995. С. 95104.
17. Астафьев Б.А., Петров О.Е. Эволюционно-генетическая теория паразитизма // Успехи современной биологии. 1992. Т. 112, № 2. С. 163-
175.
18. Завьялов Е.Л., Чечулин А.И., Герлинская Л.А. Зараженность цестодами водяной полевки в локальной популяции при изменении условий ресурсного обеспечения // Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке: Материалы конф. Новосибирск, 2005. С. 7172.
19. Хританько О.А., Жигилева О.Н. Эколого-фаунитическая характеристика сообществ грызунов и их гельминто-гостальных сообществ на юге
Тюменской области // Вестник ТюмГУ. 2003. № 2. С. 22-19.
20. Чечулин А.И., Мак В.В., Панов В.В. Зараженность гельминтами и ее связь с иммунореактивностью полевых мышей различных демографических групп на разных фазах численности // Взаимоотношения паразита и хозяина: Тез. докл. М., 1998. С. 73.
21. Бугмырин С.В., Коросов А.В., Иешко Е.П., Аниканова В.С. и др. Анализ пространственного распределения гельминтов рыжей полевки Cl. glareolus // Фауна, биология, морфология и систематика паразитов: Тез. докл. М., 2006. С. 49-51.
22. Чечулин А.И., Панов В.В. Динамика гельминтофаунистических комплексов сообщества грызунов в Северной Барабе // Экология гельминтов позвоночных Сибири. Новосибирск: Наука, 1989. С. 124-145.
23. Определитель гельминтов грызунов фауны СССР: цестоды и трематоды / Рыжиков К.Н., Гвоздев Е.В., Токобаев М.Н. и др. М.: Наука, 1978. 232 с.
24. Ромашова Н.Б., Васильев А.В., Харитонов С.Б. Взаимоотношения в двухвидовом кишечном сообществе гельминтов рыжей полевки // Основные достижения и перспективы развития паразитологии: Материалы Междунар. конф. 2004. С. 267-269.
25. Кривопалов А.В., Гуляев В.Д. Индивидуальная внутри- и межвидовая конкуренция в сообществе цестод грызунов // Паразитологические
исследования в Сибири и на Дальнем Востоке: Материалы II межрегион. конф. Новосибирск, 2005. С. 102-103.
26. Zhigileva O.N. The levels of genetic variability of parasites with different life cycle structure // Acta zoologica Lituanica. 2007. V. 17, № 2. P. 129-
138.
27. Аникеева Л.В. Изучение популяционной морфологии паразитов на основе традиционных методов // Эволюция паразитов. Материалы I Всесоюзного симпозиума. Тольятти, 1991. С. 132-135.
28. Hinaidy H.K., Jahn J. Morphometrische beobachtungen uber Dipylidium caninum bei Hunden und Katzeinin Osterreich // Wien. Tierarztl. Monatsschr. 1998. V. 85, № 12. P. 424-428.
Статья представлена научной редакцией «Биология» 15 ноября 2009 г.
