Утрата аллельного разнообразия у видов гибридного происхождения Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

© С. Д. Гребельный

Зоологический институт, Санкт-Петербург, Россия

' Переход двуполых организмов к размножению с помощью партеногенеза, гиногенеза, андрогенеза (или иного механизма апомиктического размножения, устраняющего регулярную рекомбинацию, которая у обычных видов сопровождает двуполое размножение) ведет к резкому снижению генетического полиморфизма. Длительное клонирование превращает полиморфную популяцию или весь вид в смесь немногих клонов, состоящих из особей идентичных по набору генов.

В природе клональные популяции обычно обладают высоким уровнем гетеро-зиготности. Это объясняют отбором в пользу гетерозигот или гибридным происхождением. отбор, генотипическое однообразие особей и высокая гетеро-зиготность во многих случаях приносят клональным расам и видам конкурентные преимущества, но неизбежно ведут к утрате большинства аллелей. Гибридизация также играет роль узкого бутылочного горлышка, поскольку изолированные от родительских видов формы возникают в результате скрещивания немногих особей, нарушивших репродуктивный барьер. устоявшееся к настоящему времени убеждение в том, что необходимым условием для успешной эволюции на основе изменения частот генов служит рекомбинация и аллельное разнообразие, входит в конфликт с накопившимися данными о полиплоидном и, по-видимому, гибридном происхождении многих групп цветковых растений и всех позвоночных животных.

' ключевые слова: клонирование; партеногенез; андрогенез; генетический полиморфизм; двуполые и однополые виды; расы; сетчатое видообразование; остановка рекомбинации; полиплоидия.

Поступила в редакцию 24.02.2009 Принята к публикации 25.05.2009

УДК 577.95

УТРАТА АЛЛЕЛЬНОГО РАЗНООБРАЗИЯ У ВИДОВ ГИБРИДНОГО ПРОИСХОЖДЕНИЯ

Большинство видов гибридного происхождения поддерживают свою численность в природных сообществах путем клонирования. Клонированием мы называем размножение без регулярной генетической рекомбинации, которая у обычных видов сопровождает двуполое размножение. Клонирование довольно широко распространено в природе и осуществляется с помощью партеногенеза, гиногенеза, андрогенеза и других механизмов размножения, ограничивающих или прекращающих создание новых сочетаний генов. Оно ведет к резкому изменению генотипического состава клональных популяций и видов в сравнении с обычными, двуполыми (Suomalainen., 1969; Мэйнард-Смит, 1981; Боркин и Даревский, 1980).

«Половое размножение», наблюдающееся у большинства высших животных, помимо собственно размножения включает половой процесс. Будучи основным механизмом генетической рекомбинации, у птиц и млекопитающих он осуществляется в каждом поколении и поддерживает разнообразие генотипов. В других группах (Daphniidae, Daphniiformes, Crustacea; Aphididae, Homoptera) он лишь периодически восстанавливает генетическое разнообразие, неизбежно утрачиваемое популяцией во время партеногенетического размножения. Поэтому апомиктические, размножающиеся без рекомбинации популяции постепенно превращаются в смесь ограниченного числа клонов, каждый из которых состоит из одинаковых по набору генов особей-близнецов.

Переход к длительному размножению путем партеногенеза ведет к появлению генетически изолированных линий, обычно состоящих только из самок (all-female races). Хорошим примером такого явления могут служить жуки-долгоносики (Otiorhynchus, Curculionidae), бабочки (Solenobia, Psychidae), кузнечики (Saga, Tettigoniidae и Warramaba, Eumastacidae), равноногие раки мокрицы (Trichoniscus, Trichoniscidae, Isopoda, Crustacea). Многие из них, приобретя некоторые кариологические отличия от своих ближайших двуполых родственников, рассматриваются систематиками как самостоятельные клональные виды (например, партеногенети-ческие ящерицы родов Cnemidophorus, Teiidae; Leiolepis, Uromastycinae; Lacerta, Darevskia, Lacertidae; Heteronotia, Gekkonidae; живородящие ги-ногенетические рыбки Poecilia и Poeciliopsis, Poeciliidae; хвостатые земноводные Ambystoma, Ambystomatidae). Большинство нерекомбинирующих рас и видов характеризуются большой жизнеспособностью, которую можно объяснить гетерозисом, часто сопутствующим гибридизации. Хромосомные наборы гибридных по происхождению форм слагаются из не совсем сходных хромосом их предков, что нередко подтверждается изучением кариотипа.

Изучение мейоза партеногенетических организмов позволило понять причины их конкурентного успеха в природе и несовершенства клонов, полученных от обычных двуполых видов в лаборатории (Васецкий, 1977). Животные, которые в естественных условиях отказались от полноценного полового размножения, передают потомству весь свой набор хромосом в совершенно неизменном состоянии. Успешное клонирование требует остановки рекомбинации. Это позволяет сохранить самые удачные сочетания признаков, которые, возникнув случайно, побеждают в ходе конкуренции клонов. При изучении различных наблюдающихся в природе механизмов остановки половой рекомбинации (партеногенез, гиногенез, андрогенез и др.) были выделены самые общие свойства клонов, а также преимущества и недостатки, которые они показывают в сравнении с двуполыми майровскими «биологическими видами» (Гребельный, 2005).

В тех регионах, где фауна и флора недавно подвергались воздействию значительных климатических колебаний, клональные формы встречаются во многих таксонах. В группах, которые способны к размножению без рекомбинации, быстрое увеличение числа «видов» идет путем появления новых клонов, обычно обладающих высоким уровнем гетерозиготности, которые способны расселяться в свободные места — осваивать незанятые районы или пустующие экологические ниши. Основным источником новых клонов (за исключением некоторого вклада, вносимого мутированием) служат выжившие популяции двуполых видов, которые благодаря рекомбинации способны быстро создать богатый спектр изменчивости на основе новых сочетаний аллелей.

Двуполые виды, обладая богатым генотипическим разнообразием, приспособлены к перемене условий обитания. Они могут выживать несмотря на значительные климатические изменения. Однако, вследствие генетического полиморфизма вида, доля наиболее приспособленных особей в нем всегда довольно мала. Что же касается клонов, порождаемых двуполым видом, то они из-за своего генетического однообразия имеют очень низкие эволюционные возможности. Тем не менее удачный клон целиком состоит из элитных, наиболее приспособленных особей. Именно такие, клональные линии животных и растений, могут процветать на большей части ареала вида. В отличие от клональных, двуполые популяции, когда они бывают вытеснены в небольшие по площади рефугиумы с менее стабильными условиями, способны выживать благодаря их несравненно большему эволюционному потенциалу, обеспечиваемому генетическим полиморфизмом.

Итак, после прекращения регулярной (сопровождающей смену поколений) генетической рекомбинации, полиморфная популяция двуполого вида превращается в ограниченное число клонов (в пределе — в один клон). Именно генотипический состав определяет дальнейшую судьбу локальных популяций, а вслед за ними и вида. Яркие различия между обычными (двуполыми) и клональными видами могут быть представлены следующим образом:

1. Конкуренция между клонами, наряду с генетикоавтоматическими процессами («случайной» утратой редких генотипов), ведет к быстрому сокращению числа клонов (в пределе — до одного клона). Разнообразие аллелей в каждом локусе при этом неизбежно падает.

2. Любая клональная «популяция» состоит из элитных, наиболее приспособленных в узком интервале условий, особей и может вытеснять предковые двуполые популяции на географическую или экологическую периферию видового ареала. В этом смысле успешный клон способен узурпировать некоторые свойства вида.

3. Вид — двуполый, полиморфный, способный к эволюции — порождает клоны; но не наоборот. Клон — явление эфемерное,уязвимое,зависимое.

4. Вид — результат исторического развития; он наследует значительную долю генофонда других, ранее существовавших, предковых для него видов. Для сохранения эволюционных возможностей он обречен в каждом поколении в составе генетического груза (наряду со сбалансированными леталями и пр.) нести запас несовременных, редких, но прежде имевших высокие частоты аллелей, которые могут быть использованы в будущем.

Поскольку единственным хранилищем аллельного разнообразия теперь считается полиморфная популяция, утрата клональными популяциями, расами, видами большей части аллелей, наполняющих полиморфные ло-кусы, делает возврат клональных форм к двуполому размножению почти невозможным. Популяции, прошедшие через хотя бы краткий период клонирования, даже восстановив рекомбинацию, не могли бы развиваться путем изменения частот генов, смены аллелей. Материала для нормального популяционного развития — богатого набора рецессивных аллелей — у них нет.

Сетчатое видообразование (reticulate spéciation; объединение частей разных видовых геномов) чаще всего ведет к расстройству мейоза. Поэтому виды гибридного происхождения обычно размножаются с помощью партеногенеза или иным апомиктическим путем. Лишь в некоторых, немногих случаях, например у африканских шпорцевых лягушек Xenopus (Kobel, 1996) или своеобразных южноамериканских грызунов Octodontidae (Gallardo et al., 2004), хромосомный набор амфигапло-идного гибрида удваивается и становится полиплоидным. Это позволяет восстановить мейоз и сохранить двуполое размножение, которое обычно рассматривается как необходимый атрибут успешной эволюции.

Признано, что отбор в популяциях двуполого вида может идти только при наличии богатого набора аллелей в полиморфных локусах (Dobzhansky, 1937, 1941, 1951; Timoféeff-Ressovsky, 1939; Майр, 1968; Кайда-нов, 1996). В то же время в скрещивании и сетчатом (гибридном) видообразовании может участвовать лишь ограниченное число особей, что создает эффект очень узкого «бутылочного горлышка». В результате новый, нарождающийся вид не имеет запаса редких аллелей, и отбор в его популяциях не может быть эффективен (Гребельный, 2008).

Однако исследование геномов позвоночных животных и многих семейств цветковых растений показывает, что в своем развитии они несомненно прошли через фазу полиплоидизации, а весьма вероятно, и гибридизации (Оно, 1973; Грант, 1984; Spring, 2003; Цвелев, 2005). Следовательно, несмотря на малое исходное число особей, виды гибридного происхождения, подобно многим инвазивным (переселившимся в результате деятельности человека) видам, сохранили способность к популяционным изменениям и успешной эволюции.

Работа поддержана грантом РФФИ 08-04-01670-а.

КОРОТКИЕ СООБЩЕНИЯ

49

Литература

1. Боркин Л. Я. и Даревский И. С., 1980. Сетчатое (гибридогенное) видообразование у позвоночных // Журн. общ. биол. Т. 41, № 4. С. 485-506.

2. Васецкий С. Г., 1977. Мейотические деления // Современные проблемы оогенеза. М.: Наука. С. 145-173.

3. Грант В., 1984. Видообразование у растений. М.: Мир, 528 с. (Англ. изд. — Grant V, 1971. Plant speciation. London, 436 p.; 2nd edition. New York: Columbia Univ. Press, 1981. 536 p.)

4. Гребельный С. Д., 2005. Много ли на свете клональных видов. Часть первая. Отличие клональных форм от обычных двуполых видов // Журн. зоологии беспозвоночных. Т. 2, № 1. С. 79-102.

5. Гребельный С. Д., 2008. Клонирование в природе. Роль остановки генетической рекомбинации в формировании фауны и флоры. Санкт-Петербург, 287 с.

6. Кайданов Л. З., 1996. Генетика популяций. М.: Высшая школа, 320 с.

7. Майр Э., 1968. Зоологический вид и эволюция. М.: Мир, 597 с. (Англ. изд. — Mayr E., 1963. Animal Speciation and Evolution. Cambridge (Mass.): Belknap Press of Harvard University Press.)

8. Мэйнард-СмитДж., 1981. Эволюция полового размножения. М.: Мир, 271 с. (Англ. изд. — Maynard-Smith J., 1978. The evolution of sex. Cambridge: Cambridge Univ. Press.)

9. Оно С., 1973. Генетические механизмы прогрессивной эволюции. М.: Мир, 227 с. (Англ. изд. — Ohno S. , 1970. Evolution by gene duplication. Berlin-Heidelberg-New York: Springer-Verlag.)

10. Цвелев Н. Н., 2005. Проблемы теоретической морфологии и эволюции высших растений. М. — СПб: Товарищество научных изданий «КМК», 407 с.

11. Dobzhansky Th, 1937 (1st. ed.), 1941 (2nd. ed.), 1951 (3rd. ed.) Genetics and the origin of species. New York: Columbia University Press., 1st. ed. 364 p., 2nd ed. 446 p., 3rd. ed. 364 p.

12. Gallardo M. H., Kausel G., Jiménez A., Bacquet C.et al., 2004. Whole-genome duplications in South American desert rodents (Octodontidae) // Biol. J. Linn. Soc. Vol. 82. P 443-451.

13. Kobel H. R., 1996. Allopolyploid speciation // Eds. Tinsley R. C. and Kobel H. R. The biology of Xenopus.

Symposia of the Zoological Society of London. N 68. P. 391-401.

14. Spring J., 2003. Major transitions in evolution by genome fusions: from prokaryotes to eukaryotes, metazoans, bilaterians and vertebrates // J. of Structural and Functional Genomics. Vol. 3. P. 19-25.

15. Suomalainen E., 1969. Evolution in parthenogenetic Curculionidae // Eds. Dobzhansky Th., Hecht M. and Steere W Evolutionary Biology. Vol. 3. P. 261-296.

16. Timoféeff-Ressovsky N. W., 1939. Genetik und Evolution (Bericht eines Zoologen) // Zeitschrift für induktive Abstammungs- und Vererbungslehre. Bd. 76.

S. 158-218.

Loss of allelic diversity in species of hybrid origin

S. D. Grebelnyi

' SuMMARY: Species of hybrid origin support their population as a rule by cloning. Switching over of any bisexual organism to propagation by means of parthenogenesis, gynogenesis, androgenesis (or other kind of apomictic reproduction without regular recombination, which usually accompanies change of generations in bisexual species) leads to rapid decrease of genetic polymorphism. Long-term cloning transforms the polymorphic population or entire species into a mixture of only a few clones, composed of genetically identical individuals. owing to selection in favour of heterozygotes or due to hybrid origin, natural clonal populations commonly are of high heterozygosity. Selection, genotypic uniformity and high heterozygosity often give to clonal race or species selective advantages, but at the same time they inevitably result in loss of most of alleles. Inasmuch as new forms, reproductively isolated from parental species, are products of hybridization of only a small number of individuals, which succeed in overcome the interspecies barrier, the hybridization itself also plays role of a very narrow bottle neck. The well established opinion that recombination and allelic diversity are necessary conditions for successful evolution on the basis of gene frequency changes, comes now into contradiction with the available data concerning the polyploid and, probably, hybrid origin of many groups of flowering plants and vertebrate animals.

' Key woRDS: cloning; parthenogenesis; androgenesis; nonrecombinating races; reticulate speciation; bisexual and unisexual (allfemale) species; polyploidy; genetic polymorphism.

' Информация об авторах

Гребельный Сергей Дмитриевич — с. н. с. Зоологический институт РАН.

Университетская наб., д. 1, Санкт-Петербург, 199034. E-mail: actinia@zin.ru.

Grebelnyi Sergey Dmitrievich — senior researcher.

Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences. Universitetskaya emb., 1, Saint-Petersburg, 199034, Russia. E-mail: actinia@zin.ru.