CC BY
9Палеоботаника, 2021, Т. 12, С. 56-87 Palaeobotany, 2021, Vol. 12, P. 56-87
СТРОЕНИЕ ЭПИДЕРМЫ ЛИСТЬЕВ СОВРЕМЕННЫХ ГНЕТОВЫХ (GNETUM L.) И СРЕДНЕЮРСКИХ БЕННЕТТИТОВЫХ (NILSSONIOPTERIS NATHORST И PTILOPHYLLUM MORRIS)
Я. О. Богданова, Л. А. Карцева
Ботанический институт им. В. Л. Комарова РАН, Санкт-Петербург, Россия,
LEAF EPIDERMAL STRUCTURE OF EXTANT GNETALES (GNETUM L.) AND THE MIDDLE JURASSIC BENNETTITALES (NILSSONIOPTERIS NATHORST
AND PTILOPHYLLUM MORRIS)
I. O. Bogdanova, L. A. Kartseva
Komarov Botanical Institute RAS, St. Petersburg, Russia, [email protected]
Резюме. Изучена эпидерма листьев четырех видов рода Gnetum L. и четырех видов юрских бен-неттитовых из родов Nilssoniopteris Nathorst и Pti-lophyllum Morris. Кроме описания качественных признаков с помощью статистических методов проведен анализ различных количественных признаков. Коэффициенты вариации количественных признаков строения эпидермы у гнетума колеблются от 6.4 до 24.0%, у Ptilophyllum от 15.7 до 63.5%, у Nilssoniopteris от 18.0 до 39.9%. У обеих групп растений стабильными признаками являются извилистость тангентальных стенок основных клеток в верхней и нижней эпидерме (Cv < 18.0%). У родов Ptilophyllum и Gnetum низкий уровень изменчивости демонстрирует длина устьиц (Cv < 16.8%). Значительный разброс значений коэффициентов вариации и у гнетума, и у изученных родов беннеттитовых характерен для числа основных клеток на 1 мм2 верхней и нижней эпидермы (17.5% < Cv < 31.9%), площади основных клеток верхней и нижней эпидермы (21.2% < Cv < 63.5%) и числа устьиц на единицу площади эпидермы (29.3% < Cv < 39.9%). Сходство в корреляционной структуре признаков строения эпидермы проявляется в корреляции между извилистостью танген-тальных клеток эпидермы, числом устьиц на единицу площади и ее мелко- и крупноклеточностью, а также между длиной устьиц и числом основных клеток эпидермы и еще между устьичным индексом и числом основных клеток эпидермы. У Gnetum соотношение числа дифференцированных устьиц коррелирует с числом абортированных на единице площади эпидермы. У N. angustifolia
Abstract. The leaf epidermis of four species of Gnetum L. and four species of the Jurassic Bennettitales (Nilssoniopteris Nathorst and Ptilophyllum Morris) were studied. In addition to the description of qualitative characters, the analysis of various quantitative characters was carried out using statistical methods. Coefficients of variation for quantitative characters of the epidermal structure in Gnetum range from 6.4 to 24.0%, in Ptilophyllum from 15.7 to 63.5%, in Nilssoniopteris from 18.0 to 39.9%. The sinuosity of tangential cell walls of the epidermal cells in the upper and lower epidermis is the stable character in both groups of plants (Cv < 18.0%). In Ptilophyllum and Gnetum, the length of stomata demonstrates a low level of common variability (Cv < 16.8%). A significant range in the coefficients of variation in both Gnetum and the studied genera of Bennettitales is typical for the number of epidermal cells per 1 mm2 of the upper and lower epidermis (17.5% < Cv < 31.9%), the area of the epidermal cells of the upper and lower epidermis (21.2% < Cv < 63.5%), and the number of stomata per 1 mm2 of the epidermis (29.3% < Cv < 39.9%). The similarity in the correlation structure of epidermal characters is manifested in the correlation between sinuosity of tangential cell walls of epidermal cells, the number of stomata per 1 mm2 of the epidermis, and size of epidermal cells, as well as between the length of the stomata and the number of epidermal cells and also between the stomatal index and the number of cells in epidermis. In Gnetum, the ratio of the number of differentiated stomata correlates with the number of aborted stomata per 1 mm2
https://doi.org/10.31111/palaeobotany/2021.12.56 Received 17.06.2021; accepted for publication 20.11.2021
и P. caucasicum число устьиц коррелирует с числом папилл на единице площади.
Ключевые слова: беннеттитовые, гнетовые, лист, эпидерма.
of epidermis. In N. angustifolia and P. caucasicum, the number of stomata correlates with the number of papillae per 1 mm2.
Keywords: Bennettittales, Gnetales, leaf, epidermis.
ВВЕДЕНИЕ
Гнетовые (Gnetales) и беннеттитовые (Bennettitales) - две группы голосеменных растений, эволюция которых, как показывают многие исследования, проходила параллельно (Crane, 1996; Do-noghue, Doyle, 2000; Friis et al., 2007). Представители обоих таксонов появились примерно в одно и то же время, в начале мезозойской эры: гнетовые - на границе перми и триаса (Wang, 2004), беннеттитовые - начиная с позднего триаса (Krassilov, Bugdaeva, 1988); и развивались в сходных экологических условиях (Crane, 1996).
У обоих таксонов выявлены некоторые общие черты строения, по которым в различных классификациях их часто сближают (Crane, 1996; Donoghue, Doyle, 2000; Friis et al., 2007). Во-первых, это наличие обоеполых стробилов (Carmichael, Friedman, 1996; Friedman, 1998; Kiritchkova, Nosova, 2012). Мужские стробилы современных гнетовых несут нефункциональные семязачатки, которые рассматриваются некоторыми авторами как следы прошлой обоеполости у предковых растений (Haycraft, Carmichael, 2001). Во-вторых, сходство в строении эпидермы, в частности, устьиц. Эпидерма бен-неттитовых впервые была описана Х. Х. Томасом и Н. Банкрофтом (Thomas, Bancroft, 1913), которые определили, что устьичные аппараты исследованных ископаемых растений относятся к пара-цитному типу. Этот тип не встречается у цикадовых, к которым изначально отнесли беннеттитовые, а среди других голосеменных известен только у гнетовых (Nautiyal et al., 1976) и недавно описан у Podozamites Braun (Shi et al., 2017; Nosova et al., 2017). Кроме того, парацитные устьица часто встречаются у цветковых растений (Donoghue, Doyle, 2000).
Несмотря на внешнее сходство устьичных аппаратов, их развитие у гнетовых и беннеттитовых происходит по-разному. Р. Флорин (Florin, 1931, 1933) описал способ развития устьиц беннетти-товых как синдетохейльный. При этом материнская клетка устьица в протодерме два раза делится неравномерно, приводя к образованию побочных клеток, а в результате финального равномерного деления образуются замыкающие клетки. Таким образом, происхождение побочных и замыкающих клеток единое, из одного меристемоида. К этому же типу развития Флорин отнес и устьичные аппараты двух родов гнетовых (Gnetum L. и Welwitschia Hook. f.).
Однако индийские исследователи (Nautiyal et al., 1976), детально изучившие гистогенез эпидермы гнетума, выяснили, что парацитные устьичные аппараты этого рода имеют двойственное происхождение: замыкающие клетки и латеральные побочные клетки образуются из одного материнского меристе-моида, а соседние клетки на полюсах возникают из других клеток протодермы (Pant, 1965).
У цветковых же присутствует весь спектр способов развития парацитных устьиц в зависимости от того, происходят ли клетки, окружающие устьице, из той же самой материнской клетки, что и замыкающие, или из других клеток протодермы, или также имеют двойственное происхождение (Pant, 1965).
Целью данного исследования является оценка общей изменчивости и корреляций между признаками строения эпидермы представителей вымерших беннеттитовых (Nilssoniopteris Nathorst и Pti-lophyllum Morris) и современных видов рода Gnetum, а также выявление общих черт и различий в корреляционной структуре признаков у этих групп.
Эпидерма листьев беннеттитовых хорошо изучена (Florin, 1931, 1933; Doludenko, Svanidze, 1969; Kiritchkova, Nosova, 2012), однако попыток оценить корреляционные связи между признаками строения листа, в частности, эпидермы, с применением методов многомерной статистики, до настоящего времени не проводилось. Нами сделала попытка адаптировать этот метод для листьев ископаемых растений, что могло бы пригодиться в классических исследованиях по систематике и филогении и стать альтернативой молекулярной систематике. Метод главных компонент делает возможным сравнение большого объема данных по количественным признакам как для вымерших, так и для ныне живущих растений.
Листья беннеттитовых характеризуются значительным разнообразием. Их длина варьирует от нескольких сантиметров до метра и более. Листья преимущественно перистые, но иногда встречаются цельные. Эпидермальные признаки, наряду с морфологическими, имеют большое значение
для различения видов (Taylor et al., 2009). В качестве объектов исследования выбраны два рода юрских беннеттитовых: Nilssoniopteris с цельной листовой пластинкой и Ptilophyllum с листовой пластинкой, рассеченной на сегменты.
Ископаемые остатки гнетовых встречаются не редко (Krassilov, Bugdaeva, 1988; Rydin, Friis, 2010; Friis et al., 2019), однако видов, описанных по эпидерме листьев, пока что нет (Crane, 1996). Описана только эпидерма некоторых репродуктивных структур и побегов (Rydin, Friis, 2010). По данным молекулярного анализа род Gnetum возник примерно в эоцене-середине миоцена. Из всех ныне живущих гнетовых лишь этот род не представлен в палеонтологической летописи (Won, Renner, 2006), возможно, из-за того, что листья гнетумов сходны с листьями цветковых растений, и в ископаемом состоянии их сложно отличить (Crane, 1996). Известен лишь среднеюрский род Protognetum, комбинирующий вегетативные черты строения эфедры с репродуктивными чертами гнетума (Yang et al., 2017). П. П. Гамбарян и А. Н. Кузнецов (2021), строя модель гипотетического предка цветковых растений, предполагают, что гипотетическое гнетовое юрского периода могло напоминать по своему габитусу современный вид Gnetum gnemon L.
В отличие от других гнетовых, представители рода Gnetum имеют простые, цельные листья, которые являются удобными модельными объектами. У рода Ephedra L. листья редуцированы, а у Welwitschia всего два листа, и они растут постоянно за счет интеркалярной меристемы.
При внешнем разнообразии размеров листьев в пределах одного вида, корреляционная структура, то есть связи между отдельными признаками, остается жесткой (Паутов, 2009; Arbicheva et al., 2021), что дает возможность сравнивать именно эти связи у листьев разных таксонов семенных растений, несмотря на существенные различия в строении эпидермы, и обнаруживать в системе этих связей направления эволюции листьев (Паутов, 2009; Arbicheva et al., 2021).
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Листья беннеттитовых, изученные в настоящей работе, были собраны Г. В. Делле из средней юры (келловей) Грузии, на р. Барула, в окрестностях села Цеси в 1980 г. Они хранятся в лаборатории палеоботаники Ботанического института им. В. Л. Комарова РАН (БИН РАН), коллекция БИН 1073. Наиболее подробное описание флоры с р. Барула в целом, и изученных видов в частности, приведено в работе М. П. Долуденко и Ц. И. Сванидзе (Doludenko, Svanidze, 1969).
Фрагменты эпидермы отобраны с 73 листьев. Их распределение по родам и видам показано ниже.
Nilssoniopteris angustifolia Doludenko - 9 экземпляров под номерами 1497, 1498, 1521, 1536, 1538, 1540, 1541, 1560, 1564.
N. longifolia Doludenko - 16 экземпляров под номерами 1509, 1510, 1519, 1520, 1525, 1526, 1527, 1528, 1530, 1532, 1537, 1550, 1556, 1557, 1562, 1563.
Ptilophyllum caucasicum Doludenko et Svanidze - 20 экземпляров под номерами 1573, 1586, 1593, 1595, 1597, 1598, 1599, 1608, 1613, 1619, 1620, 1621, 1623, 1639, 1642, 1649, 1650, 1651, 1656, 1683;
Ptilophyllum sp. - 28 экземпляров под номерами 1568, 1572, 1581, 1584, 1589, 1592, 1600, 1601, 1602, 1604, 1606, 1607, 1615, 1617, 1622, 1631, 1632, 1635, 1637, 1638, 1646, 1647, 1648, 1657, 1658, 1672, 1679, 1680.
Для рода Gnetum эпидерма была изучена у 76 сформированных листьев, принадлежащих к 4 видам.
Для вида G. gnemon L. 21 лист был собран в оранжереях Ботанического сада БИН РАН в 2017 г., а 3 листа взяты из гербария БИН РАН (LE). Последние были собраны из естественных условий произрастания на о. Цейлон и о. Новая Гвинея;
У G. gracilipes C. Y. Cheng было изучено 16 листьев с экземпляров, произрастающих в естественных условиях в провинции Юннань, Китай (21°37'48.0»N 101°26'24.0»E). Материал был собран С. С. Поповой в 2018 г.
Для вида G. latifolium Blume изучено 11 листьев. Материал происходит из гербария БИН РАН и был собран в естественных условиях произрастания (провинция Юннань, о. Хайнань, Китай; Гонконг; Вьетнам; о. Суматра, Индонезия; о. Лантао, Филиппины);
Для вида G. montanum Markgr. 21 лист собран в оранжереях Ботанического сада БИН РАН в 2017 г. и четыре листа происходят из гербария БИН РАН, собранных из естественных условий произрастания (провинция Юннань, Китай; Вьетнам).
Для изучения эпидермы гнетума использовались фрагменты из средней части листовой пластинки, расположенные между главной жилкой и краем. Живой и гербарный материал фиксировали
в 70° спирте. Далее гербарный материал помещался в смесь глицерина, дистиллированной воды и спирта (70°) в соотношении 1:1:1 в термостат на 50° на сутки (Barykina et al., 2000), а после отмывался в дистиллированной воде и использовался для дальнейших исследований.
У ископаемых беннеттитовых фрагменты фитолейм по возможности брались из средней части цельной листовой пластинки (Nilssoniopteris), либо из средней части листового сегмента или целый сегмент (Ptilophyllum). Отобранные фрагменты выдерживались в плавиковой кислоте.
Для мацерации фрагменты листьев гнетумов и листьев беннеттитовых помещались в смесь Шульца (Nautiyal et al., 1976), затем промывались дистиллированной водой и помещались в водный раствор гидроокиси калия (KOH). После этого фрагменты вновь промывались дистиллированной водой.
Для изучения на световом микроскопе фрагменты эпидермы заливались глицерин-желатиновой смесью. Эпидерма гнетума окрашивались сафранином (Barykina et al., 2000). Изучение и фотографирование препаратов было проведено с помощью бинокуляра Leica EZ4, микроскопов Leica DM500, Leica DM1000 и цифровой фотокамеры Leica EC3. Фотографирование листьев беннеттитовых проводилось с помощью фотоаппарата Canon EOS 770.
Для изучения на сканирующем электронном микроскопе фрагменты листьев гнетума обезвоживали в серии спиртов возрастающих концентраций: 20°, 50°, 70°, 80°, 90°, 96°, 100°. Затем они проводились через смесь ацетона со спиртом, ацетона с изоамилацетатом и чистый изоамилацетат. Обезвоженные образцы листьев гнетума, а также мацерированные фрагменты кутикул листьев бен-неттитовых высушивались при критической точке жидкой углекислоты. Сухие объекты наклеивались на столики и напылялись ионами золота. Далее объекты изучались на сканирующем электронном микроскопе JSM-6390LA (Япония) в Ботаническом институте РАН.
Форма, очертания и проекции основных клеток описывались по классификации С. Ф. Заха-ревича (Zakharevich, 1954), типы устьиц - по классификации М. А. Барановой (Baranova, 1992). Для качественной оценки количественных признаков использовалась классификация, приведенная в работах Б. Р. Васильева (Vasiliev, 1988) и А. А. Паутова (Pautov, 2009). Измерение и подсчет количественных признаков были проведены по микрофотографиям в пакете программ ImageJ.
Извилистость тангентальных стенок основных клеток верхней эпидермы рассчитывалась по формуле Б. Р. Васильева (Vasiliev, 1988):
где ивэ - извилистость основных клеток верхней эпидермы; пвэ - периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм; покв - средняя площадь основных клеток верхней эпидермы, мкм2. Извилистость клеток нижней эпидермы рассчитывается аналогично.
Устьичный индекс рассчитывался по следующей формуле (Vasiliev, 1988):
чду
уин =- X 100%
2 X чду + кнэ
где уин - устьичный индекс, %; чду - число дифференцированных устьиц на 1 мм2 эпидермы; кнэ - число основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы.
Для дополнительной характеристики видов было отобрано 13 количественных признаков, описывающих строение эпидермы (табл. 1, 2). Для определения общей изменчивости рассчитан коэффициент вариации (Cv). Оценка уровня общей изменчивости признаков проводилась в соответствии с классификацией С. А. Мамаева (Mamaev, 1972).
Определение связей между признаками проводилось с использованием компонентного анализа (Kendall, Stewart, 1976) в пакете программ STATISTICA 8.0. Данный математический метод широко применяется для работы с большими объемами исходных данных, поскольку в таком случае корреляционные связи между признаками неочевидны. В его основе лежит предположение, что если изменчивость группы признаков согласована, то это определяется их общей зависимостью от какого-то одного для всей группы фактора, а сами признаки, входящие в фактор, объединятся в плеяду. Таким фактором может быть один из изучаемых признаков или показатель, не включенный в анализ (иногда и не поддающийся непосредственному измерению), то есть, некоторая скрытая переменная,
природа которой может быть выявлена в дальнейшем. Анализ позволяет разделить всю систему корреляций на фрагменты, соответствующие влиянию отдельных, независимых друг от друга факторов (Vasiliev, 1988; Pautov, 2009). Для интерпретации выделенных факторов используются как формальные приемы (выделение признаков с наибольшим вкладом в фактор), так и представления исследователя об особенностях согласованной изменчивости изучаемых признаков. При интерпретации и описании плеяд в первую очередь обращают внимание на признаки с максимальными дисперсиями (|г| > 0.5), затем - на более близкие к ним (Kendall, Stewart, 1976).
ЭПИДЕРМА ГНЕТОВЫХ Род GNETUM L., 1767 Gnetum gnemon L.
Табл. I, фиг. 1-4
Верхняя эпидерма (табл. I, фиг. 2) очень мелкоклеточная (2100-2500 клеток на 1 мм2) или мелкоклеточная (2500-3400 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 250-410 мкм2, их периметр 80-125 мкм. Очертания клеток извилистые, волнистые или крупно-волнистые. Проекция вытянутая, распластанная. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангентальных стенок составляет от 1.1 до 1.7.
Нижняя эпидерма (табл. I, фиг. 3, 4) сложена клетками средних размеров (1600-2400 клеток на 1 мм2), либо мелкоклеточная (2400-3000 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 370-810 мкм2, их периметр 90-153 мкм. Очертания клеток извилистые или крупно-волнистые. Проекция вытянутая или распластанная. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангенталь-ных стенок колеблется от 1.1 до 1.6.
Устьиц на единицу площади мало (120-160 на 1 мм2), среднее число (160-250 на 1 мм2) или много (250-290 на 1 мм2). Листья гипостоматные. Устьица расположены между жилками без видимого порядка (табл. I, фиг. 4). Над крупными жилками также встречаются единичные устьица. Длина устьиц 23-30 мкм. Устьичный индекс малый (4.9-6%) или очень малый (6-11.8%). Типы устьиц: парацит-ный, латероцитный, аномоцитный, переходный к энциклоцитному. Преобладает парацитный тип (табл. I, фиг. 3). Присутствуют абортированные и парные устьица (табл. I, фиг. 3). На наружной поверхности эпидермы обнаружены коровые бородавки (Pagoda et al., 2015).
Статистические характеристики признаков строения эпидермы G. gnemon приведены в таблице 1.
Таблица 1
Статистические характеристики признаков строения эпидермы рода Gnetum
Table 1
Statistical values of the epidermis characters for the genus Gnetum
Признаки G. gnemon G. gracilipes
M с m X X M с m X X
число основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of upper epidermis) 2875 361 587 2166 3425 1537 375 384 1120 2567
средняя площадь основных клеток, мкм2 (area of epidermal cells in upper epidermis, ^m2) 319 49 65 249 409 732 163 183 380 961
периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in upper epidermis, ^m) 99 10 20 79 125 144 21 36 92 171
извилистость основных клеток верхней эпидермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.39 0.15 0.28 1.08 1.66 1.34 0.07 0.33 1.19 1.42
число основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of lower epidermis) 2401 370 490 1609 3040 1414 480 475 972 1856
средняя площадь основных клеток нижней эпидермы, мкм2 (area of epidermal cells in the lower epidermis, ^m2) 495 121 101 367 814 873 247 218 432 1273
Признаки G. gnemon G. gracilipes
M с m X X M с m X X
периметр основных клеток нижней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in lower epidermis, ^m) 119 19 24 92 153 160 26 40 103 196
извилистость основных клеток нижней эпи-
дермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.34 0.14 0.27 1.05 1.56 1.37 0.06 0.34 1.25 1.50
число устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of stomata per 1 mm2 of epidermis) 296 84 60 188 543 205 68 51 135 438
число дифференцированных устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of differentiated stomata per 1 mm2 of epidermis) 202 52 41 127 295 182 48 46 122 336
длина устьица, мкм (length of stomata, ^m) 25 2 5 23 30 29 1 7 27 32
устьичный индекс, % (stomatal index, %) 7.12 1.65 1.45 4.88 11.76 7.50 0.41 1.88 6.55 8.00
G. latifolium G. montanum
число основных клеток на 1 мм2 верхней эпи-
дермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of upper epidermis) 1231 335 371 978 2179 906 188 181 424 1312
средняя площадь основных клеток, мкм2 (area of epidermal cells in upper epidermis, ^m2) 819 146 247 465 1061 1112 325 222 718 2393
периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in upper epidermis, ^m) 120 24 36 77 162 176 36 35 117 299
извилистость основных клеток верхней эпи-
дермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.13 0.08 0.34 1.01 1.24 1.32 0.12 0.26 1.06 1.53
число основных клеток на 1 мм2 нижней эпи-
дермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of lower epidermis) 1101 73 332 990 1250 970 145 194 521 1187
средняя площадь основных клеток нижней
эпидермы, мкм2 (area of epidermal cells in the lower epidermis, ^m2) 1061 171 320 714 1293 1240 335 248 809 2457
периметр основных клеток нижней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in lower epidermis, ^m) 146 27 44 90 192 193 30 39 148 285
извилистость основных клеток нижней эпи-
дермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.21 0.09 0.36 1.07 1.33 1.39 0.11 0.28 1.22 1.65
число устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of stomata per 1 mm2 of epidermis) 168 43 51 121 285 162 29 31 98 232
число дифференцированных устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of differentiated stomata per 1 mm2 of epidermis) 151 36 46 118 248 137 27 27 72 213
длина устьица, мкм (length of stomata, ^m) 32 2 10 28 36 30 2 6 27 33
устьичный индекс, % (stomatal index, %) 10.66 1.38 3.21 9.09 14.18 10.08 1.04 2.02 7.88 12.56
М - среднее; mx - ошибка среднего; с - стандартное отклонение; Xmin - наименьшее значение; Xmax - наибольшее значение.
М - mean; m - standard error of the mean; с - standard deviation; X . - minimum; Х - maximum.
' x ' ' mm ' max
Gnetum gracilipes C.Y. Cheng Табл. I, фиг. 5-7
Верхняя эпидерма (табл. I, фиг. 6) сложена клетками средних размеров (1100-1600 клеток на 1 мм2), либо мелкоклеточная (1600-2500 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 380921 мкм2, их периметр 92-170 мкм. Проекция тангентальных стенок основных клеток квадратная,
прямоугольная, вытянутая или распластанная. Очертания извилисто-волнистые. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангентальных стенок составляет от 1.2 до 1.4.
Нижняя эпидерма (табл. I, фиг. 7) крупноклеточная (970-1350 клеток на 1 мм2), либо сложена клетками средних размеров (1350-1800 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 4301270 мкм2, их периметр 100-200 мкм. Проекция тангентальных стенок основных клеток квадратная, прямоугольная, вытянутая или распластанная. Очертания извилисто-волнистые. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангентальных стенок колеблется от 1.3 до 1.5.
На единицу поверхности покровной ткани устьиц насчитывается мало (120-160 на 1 мм2), много (160-250 на 1 мм2), либо среднее число (250-330 на 1 мм2). Листья гипостоматные Устьица расположены между жилками без видимого порядка (табл. I, фиг. 7). Над крупными жилками также встречаются единичные устьица. Длина устьиц 27-32 мкм. Устьичный индекс малый (6.5-8.0%). Преобладающий тип устьиц парацитный. Обнаружены абортированные устьица (табл. I, фиг. 7). На поверхности нижней эпидермы присутствуют коровые бородавки.
Статистические характеристики признаков строения эпидермы С. gracilipes приведены в таблице 1.
Опе^ш 1аи£о1шш Б1ише Табл. II, фиг. 1-3
Верхняя эпидерма (табл. II, фиг. 2) сложена клетками средних размеров (950-1600 клеток на 1 мм2) или мелкоклеточная (1600-2100 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 460-1060 мкм2, их периметр 80-160 мкм. Очертания клеток округлые. Проекция круглая или эллиптическая. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангентальных стенок составляет от 1.1 до 1.2.
Нижняя эпидерма (табл. II, фиг. 3) крупноклеточная (990-1200 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 700-1300 мкм2, их периметр 90-190 мкм. Очертания клеток извилисто-волнистые. Проекция вытянутая. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангентальных стенок колеблется от 1.1 до 1.3.
Устьиц на единицу площади мало (120-160 на 1 мм2), либо среднее число (160-250 на 1 мм2). Листья гипостоматные. Устьица расположены между жилками без видимого порядка (табл. II, фиг. 3). Над крупными жилками также встречаются единичные устьица. Длина устьиц 28-36 мкм. Устьичный индекс малый (9.1-11 %), либо средний (11-14.2 %). Типы устьиц: парацитный, латероцитный, аномоцитный, энциклоцитный, переходные к парацитному и энциклоцитному типам. Преобладает парацитный тип. Присутствуют абортированные устьица (табл. II, фиг. 3). В покровной ткани встречаются коровые бородавки.
Статистические характеристики признаков строения эпидермы С. latifolium приведены в таблице 1.
Опе^ш шоп1апиш Магк^г. Табл. II, фиг. 4-7
Верхняя эпидерма (табл. II, фиг. 5) крупноклеточная (420-900 клеток на 1 мм2), либо сложена клетками средних размеров (900-1300 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 7102400 мкм2, их периметр 120-300 мкм. Очертания клеток извилисто-волнистые или крупно-волнистые. Проекция вытянутая или распластанная. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангентальных стенок составляет от 1.1 до 1.5.
Нижняя эпидерма (табл. II, фиг. 6, 7) очень крупноклеточная (520-600 клеток на 1 мм2) или крупноклеточная (600-1200 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 810-2400 мкм2, их периметр 150-285 мкм. Очертания клеток извилисто-волнистые или крупно-волнистые. Проекция вытянутая или распластанная. Коэффициент извилистости очертаний наружных тангентальных стенок колеблется от 1.2 до 1.6.
Устьиц на единицу площади очень мало (72-100 на 1 мм2), мало (100-160 на 1 мм2) или среднее число (160-210 на 1 мм2). Листья гипостоматные. Устьица расположены между жилками без видимого порядка (табл. II, фиг. 7). В участках над крупными жилками встречаются единичные устьица. Длина устьиц 27-33 мкм. Устьичный индекс малый (7.9-11 %) или средний (1112.6 %). Типы устьиц: парацитный, гемипарацитный, латероцитный, аномоцитный, переходные
к гемирапарацитному, латероцитному и энциклоцитному типам. Преобладает парацитный (табл. II, фиг. 6). Присутствуют абортированные устьица. В покровной ткани встречаются коровые бородавки (Pagoda et al., 2015).
Статистические характеристики признаков строения эпидермы G. montanum приведены в таблице 1.
ЭПИДЕРМА БЕННЕТТИТОВЫХ Род NILSSONIOPTERIS Nathorst, 1909 Nilssoniopteris angustifolia Doludenko Табл. III, фиг. 1-7
Верхняя эпидерма (табл. III, фиг. 2) крупноклеточная (530-900 клеток на 1 мм2), либо сложена клетками средних размеров (900-1200 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 9502200 мкм2, их периметр 155-390 мкм. Клетки собраны в более ли менее четкие продольные ряды. Проекция их площади квадратная или вытянутая. Очертания клеток извилисто-волнистые. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.2 до 2.1.
Нижняя эпидерма (табл. III, фиг. 3-7) крупноклеточная (610-1350 клеток на 1 мм2), либо сложена клетками средних размеров (1350-1450 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 1060-1630 мкм2, их периметр 155-270 мкм. Состоит из чередующихся устьичных и безустьичных полос (табл. III, фиг. 5). Проекция площади основных клеток в устьичных полосах круглая или вытянутая. Очертания клеток извилисто-волнистые или мелкоизвилистые. В безустьичных полосах клетки расположены рядами. Их проекция прямоугольная или квадратная; очертания - извилисто-волнистые, крупноволнистые, мелкоизвилистые. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.2 до 1.7. Большинство основных клеток нижней эпидермы как в устьичных, так и в безустьичных полосах имеют в центре по одной выпуклой папилле (табл. III, фиг. 3, 4, 6). Число папилл варьирует от 300 до 745 на 1 мм2.
На ширину устьичной полосы приходится от одного до трех устьиц (табл. III, фиг. 5, 6). Их апертуры ориентированы под разными углами внутри полосы. Единичные устьицам могут встречаться в безустьичных полосах и над крупными жилками. Длина устьиц 32-43 мкм. Устьица пара-цитные (табл. III, фиг. 6, 7). Листья гипостоматные. На поверхности эпидермы устьиц насчитывается очень мало (~ 70 на 1 мм2), мало (100-160 на 1 мм2), среднее число (160-250 на 1 мм2), много (~ 260 на 1 мм2). Тангентальные стенки побочных клеток ровные, толстые. Устьичный индекс малый (9.5-11 %), средний (11-16 %) или большой (16-17.0 %).
Статистические характеристики признаков строения эпидермы Nilssoniopteris angustifolia приведены в таблице 2.
Таблица 2
Статистические характеристики признаков строения эпидермы родов Nilssoniopteris и Ptilophyllum
Table 2
Statistical values of the epidermis characters for the genera Nilssoniopteris and Ptilophyllum
Признаки N. angustifolia N. longifolia
M с m X X M с m X X
число основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of upper epidermis) 795 251 281 538 1234 797 255 266 444 1263
средняя площадь основных клеток, мкм2 (area of epidermal cells in upper epidermis, ^m2) 1466 421 518 952 2177 1373 524 458 648 2231
периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in upper epidermis, ^m) 244 76 86 156 388 228 75 76 141 338
извилистость основных клеток верхней эпидермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.58 0.30 0.56 1.25 2.08 1.54 0.29 0.51 1.08 1.93
Признаки N. angustifolia N. longifolia
M с m X X M с m X X
число основных клеток на 1 мм2 нижней эпи-
дермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of lower epidermis) 967 272 342 618 1453 759 214 253 516 1136
средняя площадь основных клеток нижней
эпидермы, мкм2 (area of epidermal cells in the lower epidermis, ^m2) 1326 210 469 1065 1632 1639 467 546 1030 2285
периметр основных клеток нижней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in lower epidermis, ^m) 215 40 76 156 271 270 94 90 156 450
извилистость основных клеток нижней эпи-
дермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.47 0.21 0.52 1.16 1.72 1.65 0.38 0.55 1.10 2.45
число папилл на 1 мм2 эпидермы (number of papillae per 1 mm2 of epidermis) 524 133 185 303 744 0 0 0 0 0
число устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of stomata per 1 mm2 of epidermis) 166 70 59 73 261 140 54 40 59 222
длина устьица, мкм (length of stomata, ^m) 37 8 9 32 39 31 10 10 30 48
устьичный индекс, % (stomatal index, %) 12.45 2.95 4.40 9.54 16.96 11.83 2.94 3.94 6.77 15.12
P. caucasicum Ptiliphyllum sp.
число основных клеток на 1 мм2 верхней эпи-
дермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of upper epidermis) 926 268 178 574 1773 803 113 207 535 953
средняя площадь основных клеток, мкм2 (area of epidermal cells in upper epidermis, ^m2) 2023 1234 389 607 4668 2284 1510 590 558 4830
периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in upper epidermis, ^m) 341 140 66 152 646 380 138 98 199 635
извилистость основных клеток верхней эпи-
дермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.94 0.34 0.37 1.19 2.61 2.09 0.29 0.54 1.62 2.69
число основных клеток на 1 мм2 нижней эпи-
дермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of lower epidermis) 1050 232 202 655 1629 938 168 242 561 1254
средняя площадь основных клеток нижней
эпидермы, мкм2 (area of epidermal cells in the lower epidermis, ^m2) 1870 771 360 301 3702 1837 1352 474 482 4392
периметр основных клеток нижней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in lower epidermis, ^m) 301 100 58 114 531 314 147 81 129 613
извилистость основных клеток нижней эпи-
дермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 1.76 0.34 0.34 1.30 2.49 1.90 0.29 0.49 1.34 2.41
число папилл на 1 мм2 эпидермы (number of papillae per 1 mm2 of epidermis) 567 137 146 285 744 0 0 0 0 0
число устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of stomata per 1 mm2 of epidermis) 111 38 21 56 179 156 60 40 59 255
длина устьица, мкм (length of stomata, ^m) 39 7 7 29 48 37 5 9 31 46
устьичный индекс, % (stomatal index, %) 8.86 3.05 1.70 4.35 13.98 12.11 2.79 3.13 7.07 16.88
М - среднее; mx - ошибка среднего; с - стандартное отклонение; Xmin - наименьшее значение; Xmax - наибольшее значение.
М - mean; m - standard error of the mean; с - standard deviation; X . - minimum; Х - maximum.
' y ' ' mm ' may
Nilssoniopteris longifolia Doludenko Табл. IV, фиг. 1-7
Верхняя эпидерма (табл. IV, фиг. 2) крупноклеточная (440-900 клеток на 1 мм2), либо сложена клетками средних размеров (900-1300 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 6502231 мкм2, их периметр 140-340 мкм. Проекция площади основных клеток квадратная, в областях эпидермы над жилками - вытянутая. Очертания клеток извилисто-волнистые или крупноволнистые. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.1 до 1.9.
Нижняя эпидерма (табл. IV, фиг. 3-7) крупноклеточная (510-600 клеток на 1 мм2), очень крупноклеточная (600-1100 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 1030-2285 мкм2, их периметр 155-450 мкм. Эпидерма состоит из чередующихся устьичных и безустьичных полос (табл. IV, фиг. 3). Проекция площади основных клеток в устьичных полосах квадратная или округлая, в безустьичных полосах по краям квадратная, а в центральной части вытянутая. Очертания клеток извилисто-волнистые или крупноволнистые. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.1 до 2.4.
На ширину устьичной полосы приходится три-четыре устьица (табл. IV, фиг. 3). Их апертуры ориентированы под разными углами внутри полосы. Единичные устьица могут встречаться в безустьичных полосах. Длина устьиц 30-48 мкм. Листья гипостоматные. На поверхности эпидермы устьиц насчитывается очень мало (59-100 устьиц на 1 мм2), мало (100-160 устьиц на 1 мм2), либо среднее число (160-250 устьиц на 1 мм2) (табл. IV, фиг. 3). Устьица парацитные (табл. IV, фиг. 4, 6, 7). Устьичный индекс малый (6.8-11%) или средний (11-15.1%). Тангентальные стенки побочных клеток ровные или изогнутые.
Редко в безустьичных полосах присутствуют основания волосков (табл. IV, фиг. 4, 5). Они крупные, правильной круглой формы. Их площадь составляет около 1000-1100 мкм2.
Статистические характеристики признаков строения эпидермы Nilssoniopteris longifolia приведены в таблице 2.
Род PTILOPHYLLUM Morris, 1840 Ptilophyllum caucasicum Doludenko Табл. V, фиг. 1-6
Верхняя эпидерма (табл. V, фиг. 2) крупноклеточная (570-900 клеток на 1 мм2), сложена клетками средних размеров (900-1600 клеток на 1 мм2), либо мелкоклеточная (1600-1770 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 600-4660 мкм2, их периметр 150-645 мкм. Проекция площади основных клеток квадратная или прямоугольная, над крупными жилками прямоугольная. Очертания клеток извилисто-волнистые, крупноволнистые или извилистые. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.2 до 2.6.
Нижняя эпидерма (табл. V, фиг. 3-6) крупноклеточная (655-1350 клеток на 1 мм2), либо сложена клетками средних размеров (1350-1600 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 3003700 мкм2, их периметр 115-530 мкм. Состоит чередующихся устьичных и безустьичных полос (табл. V, фиг. 5). Проекция площади основных клеток в устьичных полосах округлая, квадратная; в безустьичных полосах - квадратная, прямоугольная; очертания клеток извилисто-волнистые, крупноволнистые, извилистые. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.3 до 2.5. Большинство основных клеток нижней эпидермы как в устьичных, так и в безустьичных полосах имеют в центре по одной выпуклой папилле. Их отпечатки хорошо видны в верхней эпидерме в виде выпуклых выростов и с нижней стороны - представляют собой узкие углубления-полости в центральных частях основных клеток (табл. V, фиг. 3, 4, 6). Число папилл варьирует от 285 до 745 на 1 мм2.
Устьица располагаются двух-трехрядными полосами (табл. V, фиг. 5), их апертуры ориентированы поперек жилок. Довольно часто устьица встречаются в безустьичных полосах, реже -над крупными жилками. Длина устьиц 29-48 мкм. Листья гипостоматные. На поверхности эпидермы устьиц насчитывается очень мало (56-100 устьиц на 1 мм2), мало (100-160 устьиц на 1 мм2), либо среднее число (160-180 устьиц на 1 мм2). Тип устьиц - парацитный (табл. V, фиг. 6). Устьичный индекс очень малый (4.4-6%), малый (6-11%) или средний (11-14.0%). Устьица погруженные, побочные клетки нависают над замыкающими, формируя Н-образную полость (табл. V, фиг. 3, 4).
Статистические характеристики признаков строения эпидермы РИ1орНу11ит саиса$1сит приведены в таблице 2.
Ptilophyllum 8р.
Табл. VI, фиг. 1-6
Верхняя эпидерма (табл. VI, фиг. 2) крупноклеточная (535-900 клеток на 1 мм2), либо сложена клетками средних размеров (900-950 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 5604830 мкм2, их периметр 200-635 мкм. Проекция площади основных клеток квадратная или прямоугольная. Очертания клеток извилисто-волнистые, крупноволнистые или извилистые. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.6 до 2.7.
Нижняя эпидерма (табл. VI, фиг. 3-6) очень крупноклеточная (560-600 клеток на 1 мм2), либо крупноклеточная (600-1253 клеток на 1 мм2). Средняя площадь основных клеток 480-4390 мкм2, их периметр 130-610 мкм. Состоит из чередующихся устьичных и безустьичных полос (табл. VI, фиг. 3). Проекция площади основных клеток распластанная, квадратная или прямоугольная, над крупными жилками прямоугольная. Очертания клеток извилисто-волнистые и извилистые в безустьичных полосах, крупноволнистые и извилисто-волнистые в устьичных полосах. Коэффициент извилистости тангентальных стенок колеблется от 1.3 до 2.4.
Устьица располагаются нечеткими двурядными полосами, их апертуры ориентированы поперек жилок (табл. VI, фиг. 3). Устьичные полосы могут сливаться друг с другом. Устьица часто располагаются в безустьичных полосах, реже - над крупными жилками. Длина устьиц 31-46 мкм. Листья ги-постоматные. На поверхности эпидермы устьиц насчитывается очень мало (59-100 устьиц на 1 мм2), мало (100-160 устьиц на 1 мм2), либо среднее число (160-250 устьиц на 1 мм2). Тип устьиц - па-рацитный (табл. VI, фиг. 5, 6). Устьичный индекс малый (7.1-11%), средний (11-16%) или большой (16-16.9%). Устьица погруженные, побочные клетки нависают над замыкающими, формируя Н-образную полость (табл. VI, фиг. 4).
Статистические характеристики признаков строения эпидермы РИ1орНу11ит 8р. приведены в таблице 2.
ОБСУЖДЕНИЕ
Изменчивость признаков строения эпидермы Gnetum, Nilssoniopteris и Ptilophyllum
Коэффициенты вариации изученных признаков для представителей рода ОивЬит колеблются от 6.4 до 24.0% (рис. 1, табл. 3). Большая их часть имеет средний и повышенный уровни общей изменчивости. Очень низкий уровень изменчивости (Су < 7.5%) свойственен длине устьиц; низкий (812%) - извилистости тангентальных стенок основных клеток верхней и нижней эпидермы; средний (13-20%) - устьичному индексу, периметру основных клеток верхней и нижней эпидермы и числу основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы; повышенный (21-30%) - средней площади основных клеток верхней и нижней эпидермы, числу основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы и числу устьиц на 1 мм2 эпидермы.
Коэффициенты вариации признаков строения эпидермы для представителей рода ШкзоторЬвпз колеблются от 18.0 до 39.9% (рис. 1, табл. 3). Большая часть из них демонстрирует повышенный и высокий уровни общей изменчивости. Средний уровень изменчивости свойственен извилистости тангентальных стенок основных клеток в верхней и нижней эпидерме, повышенный - устьичному индексу, средней площади основных клеток нижней эпидермы и их периметру, числу основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы; высокий (31-40%) - длине устьиц, средней площади основных клеток верхней эпидермы и их периметру, числу основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы, числу устьиц на 1 мм2 эпидермы.
Коэффициенты вариации признаков строения эпидермы для видов рода РШоркуИит колеблются от 15.7 до 63.5% (рис. 1, табл. 3). Большинство из них имеет повышенный и высокий уровни общей изменчивости. Средний уровень изменчивости демонстрируют извилистость основных клеток верхней и нижней эпидермы, длина устьиц, число основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы; повышенный - число основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы, устьичный индекс; высокий - число устьиц на 1 мм2 эпидерм, периметр основных клеток верхней и нижней эпидермы; очень высокий (Су > 40%) - средняя площадь основных клеток верхней и нижней эпидермы.
Рис. 1. Общая изменчивость признаков строения листа у Gnetum, Nilssoniopteris и Ptilophyllum. 1 - число основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы; 2 - средняя площадь основных клеток, мкм2; 3 - периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм; 4 - извилистость основных клеток верхней эпидермы; 5 - число основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы; 6 - средняя площадь основных клеток нижней эпидермы, мкм2; 7 - периметр основных клеток нижней эпидермы, мкм; 8 - извилистость основных клеток нижней эпидермы; 9 - число устьиц на 1 мм2 эпидермы; 10 -длина устьица, мкм; 11 - устьичный индекс, %.
Fig. 1. The common variability of the leaf structure characters in Gnetum, Nilssoniopteris and Ptilophyllum. 1 - number of epidermal cells per 1 mm2 of upper epidermis; 2 - area of epidermal cells in upper epidermis, цт2; 3 - perimeter of epidermal cells in upper epidermis, ^m; 4 - sinuosity of epidermal cells in lower epidermis; 5 - number of epidermal cells per 1 mm2 of lower epidermis; 6 - area of epidermal cells in the lower epidermis, ^m2; 7 - perimeter of epidermal cells in lower epidermis, ^m; 8 - sinuosity of epidermal cells in lower epidermis; 9 - number of stomata per 1 mm2 of epidermis; 10 - length of stomata, ^m; 11 -stomatal index, %.
Как показано на диаграмме на рис. 1, значения коэффициентов вариации признаков строения эпидермы изученных родов беннеттитовых в целом выше, чем у гнетума. Общая изменчивость признаков у родов Nilssoniopteris и РЬНорЬуИыш держится на повышенном и высоком уровнях, у СпвЫш -на среднем и повышенном уровнях. Тем не менее, в целом значения коэффициентов вариации признаков эпидермы беннеттитовых и гнетовых сопоставимы и, несмотря на явный разброс в значениях, демонстрируют ряд сходств.
Во-первых, и у гнетовых, и у беннеттитовых извилистость тангентальных стенок основных клеток эпидермы, по сравнению с изменчивостью у других признаков, имеет самый низкий уровень изменчивости (Су < 18.0%), то есть это достаточно стабильный признак, что согласуется с данными систематики. Извилистость тангентальных стенок основных клеток с успехом используется как диагностический признак для выделения отдельных видов беннеттитовых (Doludenko, Svanidze, 1969; ЮгЬсЬк^а, Nosova, 2012).
Во-вторых, к стабильным признакам также относится и длина устьиц. Она относительно малоизменчива у видов рода Рйорку11иш (Су = 16.8%) и малоизменчива у СпвШш (Су = 6.4%). У первых размер устьиц также имеет таксономическую значимость (Doludenko, Svanidze, 1969).
В-третьих, значительный разброс значений коэффициентов вариации характерен для числа основных клеток на 1 мм2 верхней и нижней эпидермы (17.5% < Су < 31.9%), площади тангентальных стенок основных клеток верхней и нижней эпидермы (21.2% < Су < 63.5%) и для числа устьиц на 1 мм2 эпидермы (29.3% < Су < 39.9%).
Интересно, что несмотря на существенные колебания уровня общей изменчивости различных элементов эпидермы у беннеттитовых, соотношение числа устьиц и числа основных клеток, то есть
Значения коэффициентов вариации (Cv, %) признаков строения эпидермы Gnetum, Nilssoniopteris и Ptilophyllum
Table 3
Coefficients of character variation (Cv, %) of epidermal structure for Gnetum, Nilssoniopteris and Ptilophyllum
Признаки Gnetum Nilssoniopteris Ptilophyllum
число основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of upper epidermis) 21.24 31.89 21.51
средняя площадь основных клеток, мкм2 (area of epidermal cells in upper epidermis, ^m2) 21.22 31.44 63.55
периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in upper epidermis, ^m) 16.33 30.43 38.69
извилистость основных клеток верхней эпидермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 8.11 17.96 15.68
число основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of lower epidermis) 17.49 26.32 20.03
средняя площадь основных клеток нижней эпидермы, мкм2 (area of epidermal cells in the lower epidermis, ^m2) 23.95 23.44 57.42
периметр основных клеток нижней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in lower epidermis, ^m) 16.52 25.40 39.98
извилистость основных клеток нижней эпидермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) 7.59 17.97 17.19
число устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of stomata per 1 mm2 of epidermis) 23.88 39.85 36.52
длина устьица, мкм (length of stomata, ^m) 6.39 30.16 16.83
устьичный индекс, % (stomatal index, %) 12.97 22.81 28.76
устьичный индекс, остается более или менее стабильным в пределах не только вида, но и рода (13.0% < СУ < 28.8%).
Корреляция признаков строения эпидермы Gnetum, Nilssoniopteris и Ptilophyllum
По результатам компонентного анализа было выявлено три плеяды признаков строения эпидермы (табл. 4). Их суммарная факторная дисперсия (£РО) составила 78.9 %.
Первая плеяда (|г| > 0.5; ББ = 52.5%) объединила 11 признаков строения эпидермы: средняя площадь основных клеток в верхней и нижней эпидерме, их периметр и извилистость их тангентальных стенок, число основных клеток на 1 мм2 верхней и нижней эпидермы, общее число и число дифференцированных устьиц на 1 мм2 эпидермы, длина устьиц. Признаком-индикатором (признак с максимальным значением дисперсии в факторе) является периметр основных клеток нижней эпидермы (г= -0.896). Чем крупноклеточнее эпидерма, тем больше площадь и периметр ее клеток, ниже извилистость их тангентальных стенок, меньше количество устьиц на 1 мм2 площади, но устьица крупнее и большая их часть дифференцирована. И наоборот, чем мелкоклеточнее эпидерма, тем меньше площадь и периметр основных клеток, выше извилистость их тангентальных стенок, больше устьиц на 1 мм2, меньше их размер, и часть устьиц являются абортированными.
Во вторую плеяду (|г| > 0.5; ББ = 14.3%) вошло три признака: число папилл на 1 мм2 эпидермы, общее число и число дифференцированных устьиц на 1 мм2 эпидермы. Признаком-индикатором является число дифференцированных устьиц на 1 мм2 эпидермы (г = -0.669). Данная плеяда показывает различия в строении эпидермы видов беннеттитовых, несущих папиллы на поверхности основных клеток (М. ащшй/оНа и Р. caucasicum), видов беннеттитовых, у которых папиллы отсутствуют (Ж longifolia и Ш1орку11ит 8р.) и представителей рода Gnвtum. Для видов беннеттитовых, несущих на поверхности эпидермы папиллы, отмечена корреляция между числом устьиц и числом папилл. Чем больше число устьиц на единицу площади, тем больше число папилл, и наоборот, чем меньше число устьиц на единице площади, тем, соответственно, меньше число папилл. В эпидерме гнету-мов общее число устьиц коррелирует с числом дифференцированных устьиц. Чем выше общее число
Факторная структура признаков строения эпидермы Gnetum, Nilssoniopteris и Ptilophyllum
Table 4
Factor structure of epidermal characters in Gnetum, Nilssoniopteris and Ptilophyllum
Признаки Плеяда i Плеяда 2 Плеяда 3
число основных клеток на 1 мм2 верхней эпидермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of upper epidermis) 7S5 -23i 478
средняя площадь основных клеток, мкм2 (area of epidermal cells in upper epidermis, ^m2) -S3Í -256 i5i
периметр основных клеток верхней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in upper epidermis, ^m) -SS9 -27i 232
извилистость основных клеток верхней эпидермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) -733 -269 349
число основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы (number of epidermal cells per 1 mm2 of lower epidermis) 765 -3i7 527
средняя площадь основных клеток нижней эпидермы, мкм2 (area of epidermal cells in the lower epidermis, ^m2) -S4G -089 064
периметр основных клеток нижней эпидермы, мкм (perimeter of epidermal cells in lower epidermis, ^m) -S96 -i69 i84
извилистость основных клеток нижней эпидермы (sinuosity of epidermal cells in lower epidermis) -74G -244 280
число папилл на 1 мм2 эпидермы (number of papillae per 1 mm2 of epidermis) -373 -6Í7 -270
число устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of stomata per 1 mm2 of epidermis) 752 -565 i38
число дифференцированных устьиц на 1 мм2 эпидермы (number of differentiated stomata per 1 mm2 of epidermis) 643 -669 -i67
длина устьица, мкм (length of stomata, ^m) -6GG 22i i33
устьичный индекс, % (stomatal index, %) -277 -444 -7S4
FD, % 52.5 i4.3 i2.i
Плеяда 1-Плеяда 3 - нагрузки признаков по первой. второй и третьей плеядам. FD - факторная дисперсия. %. Ноль и точка перед значениями признаков опущены. Жирным шрифтом выделены признаки с |r| > 0.5. где модуль r - дисперсия.
Pleiad 1, Pleiad 2, Pleiad 3 - factor loadings on all the factors. FD - factor dispersion. %. Zero and the dot in front of the characteristic values are omitted. Characters with |r| > 0.5 are marked by bold. |r| is variance.
устьиц на 1 мм2 эпидермы, тем большая их часть дифференцирована, и наоборот, чем ниже общее число устьиц на 1 мм2 эпидермы, тем меньшая их часть дифференцирована.
В состав третей плеяды (|r| > 0.5; FD = 12.1%) вошли два признака: устьичный индекс и число основных клеток на 1 мм2 нижней эпидермы. Признаком-индикатором является устьичный индекс (r = -0.784). Плеяда описывает соотношение удельной доли устьиц и крупноклеточности. Чем круп-ноклеточнее эпидерма, тем ниже устьичный индекс и наоборот, чем мелкоклеточнее эпидерма, тем выше устьичный индекс.
В факторном пространстве (рис. 2) образцы изученных листьев расходятся по первой плеяде. Виды рода Gnetum формируют достаточно плотный кластер, в котором хорошо выделяются отдельные виды. Беннеттитовые же формируют крупный рассеянный кластер, занимающий значительную часть факторного пространства. Внутри этого кластера выделить отдельные виды или роды не представляется возможным. Тем не менее, по второй плеяде более ли менее выделяются два кластера, включающие виды, несущие папиллы на основных клетках эпидермы (N. angustifolia и P. caucasicum) и виды без папилл (N. longifolia и Ptilophyllum sp.).
Как уже было показано в наших предыдущих статьях (Pautov et al., 2012; Pautov, Pagoda, 2015), эпидерма представителей рода Gnetum довольно однообразна. Различия между видами выявлены по соотношению составных элементов эпидермы, а также по количеству абортированных устьиц
•
♦ « У
• Л % ; о bW о CD °
* • • ♦ ^ □ о О о о .
* • • • ♦ * ♦ □ оо о
• • • • ♦
•
-4
-3
-2
-1 О
Плеяда 1
о G. дпетоп
□ G. gracilipes
о G. latifolium
д G. montanum
♦ N. angustifolia
♦ N. longifolia
• Р. caucasicum
* Ptilophyllum sp
Рис. 2. Распределение образцов листьев Gnetum, Nilssoniopteris и Ptilophyllum в пространстве первой и второй плеяд. Виды рода Gnetum обозначены белыми значками; виды беннеттитовых, основные клетки нижней эпидермы которых несут папиллы, обозначены серыми значками; виды беннеттитовых без папилл - черными значками.
Fig. 2. Distribution of leaf samples of Gnetum, Nilssoniopteris and Ptilophyllum in the scatterplot of Pleiad 1 and Pleiad 2. Gnetums are marked by white icons; Bennettitales with papillae in epidermal cells are marked by gray icons; Bennettitales without papillae in epidermal cells are indicated by black icons.
и их соотношению с числом дифференцированных. Соотношение дифференцированных и абортированных устьиц находит свое отражение в корреляционной структуре признаков строения листьев в роде Gnetum (Pautov et al., 2012). Эта корреляция может быть связана с регуляцией уровня транспирации листьев (табл. 4). Чем крупноклеточнее эпидерма (третья плеяда, число основных клеток на единицу нижней эпидермы = 0.527), тем ниже удельная доля устьиц (третья плеяда, устьичный индекс = - 0.784), и наоборот, чем мелкоклеточнее эпидерма, тем удельная доля устьиц выше. Чем больше устьиц (вторая плеяда, число устьиц на единицу эпидермы = - 0.565) закладывается, тем большая их часть дифференцируется (вторая плеяда, число дифференцированных устьиц на единицу эпидермы = - 0.669), то есть становится функциональной, при этом удельная доля устьиц ниже (вторая плеяда, устьичный индекс = - 0.444); и наоборот, чем меньше закладывается устьиц, тем меньшая их часть дифференцируется, а удельная доля устьиц выше. Абортированные устьица встречаются в эпидерме многих видов гнетума. На примере G. gnemon показано, что их заложение происходит на протяжении второй фазы развития листа в период массового заложения парацитных устьиц. Эти данные подтверждают предположение о том, что наличие абортированных устьиц может являться закономерной мутацией, выработавшейся в процессе эволюции для эффективной регуляции водного режима (Pautov, Pagoda, 2013, 2014).
Эпидерма Nilssoniopteris и Ptilophyllum отличается значительным разнообразием даже в пределах одного вида. Тем не менее, несмотря на сильные различия в строении эпидермы, в системе корреляций между признаками эпидермы Gnetum, Nilssoniopteris и Ptilophyllum выявлен ряд общих черт.
Во-первых, сходство в соотношении слагающих эпидерму элементов (табл. 4, первая плеяда), описываемое такими признаками как число и площадь основных клеток, а также число устьиц на 1 мм2 площади эпидермы. Эти корреляционные связи являются базовыми для признаков строения листьев семенных растений. Изменение какого-то одного признака неуклонно влечет за собой изменение других признаков не только эпидермы, но и всего листа (Pautov, 2009).
Во-вторых, одинаковые соотношения между размерами листа (его крупно- и мелкоклеточно-сти), числом устьиц и степенью извилистости тангентальных стенок основных клеток (табл. 4, первая плеяда). Чем крупноклеточнее эпидерма (число основных клеток на единицу площади верхней эпидермы = 0.785 и нижней эпидермы = 0.765), тем более извилистые тангентальные стенки ее основных клеток (извилистость основных клеток верхней эпидермы = - 0.733 и нижней эпидермы = - 0.740), что указывает на разнообразие их формы, и наоборот, чем мелкоклеточнее эпидерма, тем менее извилистые тангентальные стенки ее основных клеток. Наряду с площадью покровной ткани, форма основных клеток играет существенная роль в морфогенезе листьев семенных растений (Pautov, 2009). Таким образом, извилистость клеточных стенок может, в частности, участвовать в поддержании плоской формы листовой пластинки, а также влиять на плотность размещения устьиц (Pautov, Vasilieva, 2010).
В-третьих, у гнетума и у исследованных родов беннеттитовых выявлена отрицательная корреляция между размером устьиц и крупноклеточностью эпидермы (табл. 4, первая плеяда). Это можно объяснить как повышением эффективности регуляции транспирации и удержания влаги растением (см. выше), так и онтогенетическими особенностями развития листа: чем больше клеток поделилось, тем мелкоклеточнее эпидерма (число основных клеток на единицу площади верхней эпидермы = 0.785 и нижней эпидермы = 0.765), и в ней много мелких устьиц (длина устьица = -0,600), и наоборот, чем меньше клеток поделилось, тем крупноклеточнее эпидерма, и в ней небольшое число крупных устьиц.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
В изменчивости и корреляционной структуре признаков строения эпидермы вымерших родов Nilssoniopteris и Ptilophylluш (Bennettitales), а также представителей современного рода СпвЫш (Ом-tales) обнаружено значительное сходство.
По значениям коэффициента вариации слабо изменчивым признаком является извилистость тангентальных стенок основных клеток эпидермы, то есть это относительно консервативный признак, на который опираются систематики при выделении видов. При этом извилистость коррелирует с размерами листа (числом клеток на единицу поверхности эпидермы и их площадью), что может влиять на форму листа.
Относительно стабильным признаком является длина устьиц, которая коррелирует с числом основных клеток эпидермы, что может являться одним из факторов регуляции транспирации.
Изменчивыми являются такие признаки как: число основных клеток на единицу площади эпидермы, площадь их тангентальных стенок и число устьиц на 1 мм2 эпидермы. Эти же признаки представлены в первой плеяде по результатам анализа главных компонент. Они определяют круп-ноклеточность и мелкоклеточность эпидермы, а, следовательно, и размер листа, который может варьироваться в пределах вида.
У видов рода СпвШш присутствует корреляция между соотношением числа дифференцированных и абортированных устьиц. У N. angustifolia и Р. caucasicuш число устьиц коррелирует с числом папилл на единице площади.
БЛАГОДАРНОСТИ
Исследование выполнено при финансовой поддержке РФФИ в рамках научного проекта № 18-34-00912 и частично проводилось на оборудовании центра коллективного пользования «Клеточные и молекулярные технологии изучения растений и грибов» БИН РАН.
Авторы выражают благодарность сотрудникам кафедры ботаники Санкт-Петербургского государственного университета к.б.н. М. А. Романовой за редактирование статьи и А. Н. Мельниковой за предоставление лабораторного оборудования; сотрудникам лаборатории палеоботаники БИН РАН Д. В. Громыко за помощь в обработке материала, С. С. Поповой за помощь в сборе материала из Китая и Н. В. Носовой за предоставление возможности работы с коллекцией ископаемых растений.
ЛИТЕРАТУРА
[Barykina] Барыкина, Р. П., Веселова, Т. Д., Девятов, А. Г., Джалилова, Х. Х., Ильина, Г. М., Чубато-ва, Н. В. 2000. Основы микротехнических исследований в ботанике. Справочное руководство. М.: Изд-во каф. высш. растений биол. ф-та Моск. гос. ун-та, 127 с. [Doludenko] Долуденко, М. П., Сванидзе, Ц. И. 1969. Позднеюрская флора Грузии. M.: Наука, 116 с. [Kendall] Кендалл, М. Дж., Стьюарт, А. 1976. Многомерный статистический анализ и временные ряды. М.: Наука, 736 с.
[Kiritchkova] Киричкова, А. И., Носова, Н. В. 2012. Континентальная юра Средне-Каспийского бассейна. Часть 2: Фациальные особенности, тафономия, межрегиональная корреляция, флора (Pi-nophyta: Pteridospermae, Cycadales, Bennettitales, Ginkgoales, Czekanowskiales, Coniferales). СПб.: ФГУП «ВНИГРИ», 338 с. [Mamaev] Мамаев, С. А. 1972. Формы внутривидовой изменчивости древесных растений (на примере семейства Pinaceae на Урале). М.: Наука, 284 с. [Pautov] Паутов, А. А. 2009. Закономерности филоморфогенеза вегетативных органов растений. СПб: СПбГУ, 219 с.
[Pautov] Паутов, А. А., Пагода, Я. О., Крылова, Е. Г. 2012. Строение листа Gnetum gnemon (Gneta-
ceae). - Бот. журн., 97(12): 1497-1505. [Pautov] Паутов, А. А., Пагода, Я. О. 2013. Распределение абортированных устьиц в эпидерме листа Gnetum gnemon (Gnetaceae). - Вестник Санкт-Петербургского университета, серия 3, биология, 4: 26-33.
[Pautov] Паутов, А. А., Пагода, Я. О. 2014. Рост и развитие листа Gnetum gnemon (Gnetaceae). - Бот. журн., 99(9): 1010-1015.
[Pautov] Паутов А. А., Пагода Я. О. 2015. Структурное разнообразие эпидермы листьев в роде Gnetum
(Gnetaceae). - Бот. журн., 100(2): 171-177. [Pautov] Паутов, А. А., Васильева, В. А. 2010. Роль формы основных клеток эпидермы в морфогенезе
листа представителей Hamamelidaceae. - Бот. журн., 95(3): 338-347. [Vasiliev] Васильев, Б. Р. 1988. Строение листа древесных растений различных климатических зон. Л.: ЛГУ, 208 с.
[Zakharevich] Захаревич, С. Ф. 1954. К методике описания эпидермиса листа. - Вестник Ленинградского университета, серия 3, биология, 4: 65-75. Arbicheva, A., Pautov, A., Saldana, A. 2021. Water storage and transport in leaves of vesselless trees in the temperate rainforest of south-central Chile. - Gayana Botanica, 78: 141-155. https://doi.org/10.4067/ S0717-66432021000200141 Baranova, M. 1992. Principles of comparative stomatographic studies of flowering plants. - The Botanical
Review, 58(1): 49-99. https://doi.org/10.1007/BF02858543 Carmichael, J. S., Friedman, W. E. 1996. Double fertilization in Gnetum gnemon (Gnetaceae): its bearing on the evolution of sexual reproduction within the Gnetales and the anthophyte clade. - American Journal of Botany, 83(6): 767-780. https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1996.tb12766.x Crane, P. R. 1996. The Fossil History of the Gnetales. - International Journal of Plant Sciences, 157(6):
50-57. https://doi.org/10.1086/297403 Donoghue, M. J., Doyle, J. A. 2000. Seed plant phylogeny: demise of the anthophyte hypothesis? - Current
Biology, 10: 106-109. https://doi.org/10.1016/S0960-9822(00)00304-3 Florin, R. 1931. Untersuchungen zur Stammesgeschichte der Coniferales und Cordaitales I. - Kongliga
Svenska Vetenskaps-Akademiens, Handlingar, 10: 1-588. Florin, R. 1933. Studien über die Cycadales des Mesozoikums nebst Erörterungen über die Spaltöffnungsapparate der Bennettitales. - Kongliga Svenska Vetenskaps-Akademiens, Handlingar, 12: 1-134. Friedman, W. E. 1998. The evolution of double fertilization and endosperm: an "historical" perspective. -
Sex Plant Reproduction, 11: 6-16. https://doi.org/10.1007/s004970050114 Friis, E. M., Crane, P. R., Pedersen, K. R. 2019. Chlamydospermous seeds document the diversity and abundance of extinct Gnetalean relatives in Early Cretaceous vegetation. - International Journal of Plant Sciences, 180(7): 643-666. https://doi.org/10.1086/704356 Haycraft, C. J., Carmichael, J. S. 2001. Development of sterile ovules on bisexual cones of Gnetum gnemon
(Gnetaceae). - American Journal of Botany, 88: 1326-1330. https://doi.org/10.2307/3558344 Krassilov, V. A., Bugdaeva, E. V. 1988. Gnetalean plants from the Jurassic of Ust-Balej, East Siberia. - Review of Palaeobotany and Palynology, 53: 359-374. https://doi.org/10.1016/0034-6667(88)90040-1
Nautiyal, D. D., Singh, S., Pant, D. D. 1976. Epidermal structure and ontogeny of stomata in Gnetum
gnemon, G. montanum and G. ula. - Phytomorphology, 26(3): 282-296. Nosova, N., van Konijnenburg-van Cittert, J. H. A., Kiritchkova, A. 2017. New data on the epidermal structure of the leaves of Podozamites Braun. - Review of Palaeobotany and Palynology, 238: 88-104. https://doi.org/10.1016/j.revpalbo.2016.11.005 Pagoda, I. O., Pautov, A. A., Zelenskaya, M. S., Vlasov, D. Yu. 2015. Cork warts on leaves of Gnetum L. (Gnetaceae) and its phylloplane fungi. - International Journal of Botany, 11: 10-20. https://doi. org/10.3923/ijb.2015.10.20 Pant, D. D. 1965. On the ontogeny of stomata and other homologous structures. - Plant Sci. Ser., 1: 1-24. Rydin, C., Friis, E. M. 2010. A new Early Cretaceous relative of Gnetales: Siphonospermum simplexgen. et sp. nov. from the Yixian Formation of Northeast China. - BMC Evolutionary Biology, 10: 183. https:// doi.org/10.1186/1471-2148-10-183 Shi, G., Herrera, F., Herendeen, P. S., Leslie, A. B., Ichinnorov, N., Takahashi, M., Crane, P. R. 2017. Leaves of Podozamites and Pseudotorellia from the Early Cretaceous of Mongolia: stomatal patterns and implications for relationships. - Journal of Systematic Palaeontology, 16(2): 111-137. https://doi.org/10.1 080/14772019.2016.1274343 Taylor, T. N., Taylor, E. L., Krings, M. 2009. Paleobotany. The biology and evolution of fossil plants. 2ed
edition. New York: Elsevier, 1230 p. Thomas, H. H., Bancroft, N. 1913. On the cuticles of some recent and fossil Cycadean fronds. - Transactions of the Linnean Society of London, 2nd Series, Botany, 8(5): 155-204. https://doi. org/10.1111/j.1095-8339.1913.tb00284.x Wang, Z.-Q. 2004. A new Permian gnetalean cone as fossil evidence for supporting current molecular phy-
logeny. - Annals of Botany, 94: 281-288. https://doi.org/10.1093/aob/mch138 Won, H., Renner, S. S. 2006. Dating dispersal and radiation in the gymnosperm Gnetum (Gnetales) -clock calibration when outgroup relationships are uncertain. - Systematic Biology, 55(4): 610-622. https://doi.org/10.1080/10635150600812619 Yang, Y., Xie, L., Ferguson, D. K. 2017. Protognetaceae: a new gnetoid macrofossil family from the Jurassic of northeastern China. - Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 28: 67-77. https://doi.org/10.1016/hppees.2017.08.001
REFERENCES
Arbicheva, A., Pautov, A., Saldana, A. 2021. Water storage and transport in leaves of vesselless trees in the temperate rainforest of south-central Chile. - Gayana Botanica, 78: 141-155. https://doi.org/10.4067/ S0717-66432021000200141 Baranova, M. 1992. Principles of comparative stomatographic studies of flowering plants. - The Botanical
Review, 58(1): 49-99. https://doi.org/10.1007/BF02858543 Barykina, R. P., Veselova, T. D., Devyatov, A. G., Dzhalilova, Kh. Kh., Il'ina, G. M., Churbatova, N. B. 2000. Osnovy mikrotekhnicheskikh isskedovaniy v botanike. Spravochnoe rukovodstvo [Principles of microtechnical research in botany. Reference Guide] Moscow: Izdatelstvo kafedry vysshykh rasteniy biologicheskogo fakul'teta Moskovskogo gosudarstvennogo universiteta, 127 p. (in Russian). Carmichael, J. S., Friedman, W. E. 1996. Double fertilization in Gnetum gnemon (Gnetaceae): its bearing on the evolution of sexual reproduction within the Gnetales and the anthophyte clade. - American Journal of Botany, 83(6): 767-780. https://doi.org/10.1002/j.1537-2197.1996.tb12766.x Crane, P. R. 1996. The Fossil History of the Gnetales. - International Journal of Plant Sciences, 157(6):
50-57. https://doi.org/10.1086/297403 Doludenko, M. P., Svanidze, Ts. I. 1969. Pozdneyurskaya flora Gruzii [The Late Jurassic flora of Georgia].
Moscow: Nauka, 116 p. (in Russian). Donoghue, M. J., Doyle, J. A. 2000. Seed plant phylogeny: demise of the anthophyte hypothesis? - Current
Biology, 10: 106-109. https://doi.org/10.1016/S0960-9822(00)00304-3 Florin, R. 1931. Untersuchungen zur Stammesgeschichte der Coniferales und Cordaitales I. - Kongliga
Svenska Vetenskaps-Akademiens, Handlingar, 10: 1-588. Florin ,R. 1933. Studien über die Cycadales des Mesozoikums nebst Erörterungen über die Spaltöffnungsapparate der Bennettitales. - Kongliga Svenska Vetenskaps-Akademiens, Handlingar, 12: 1-134. Friedman, W. E. 1998. The evolution of double fertilization and endosperm: an "historical" perspective. -Sex Plant Reproduction, 11: 6-16. https://doi.org/10.1007/s004970050114
Friis, E. M., Crane, P. R., Pedersen, K. R. 2019. Chlamydospermous seeds document the diversity and abundance of extinct Gnetalean relatives in Early Cretaceous vegetation. - International Journal of Plant Sciences, 180(7): 643-666. https://doi.org/10.1086/704356 Haycraft, C. J., Carmichael, J. S. 2001. Development of sterile ovules on bisexual cones of Gnetum gnemon
(Gnetaceae). - American Journal of Botany, 88: 1326-1330. https://doi.org/10.2307/3558344 Kendall, M. J., Stewart, A. 1976. Multivariate statistical analysis and time series. M.: Nauka, 736 p. (in Russian).
Kiritchkova, A. I., Nosova, N. V. B. 2012. Jurassic continental deposits of the Middle-Caspian Basin. Part 2: Facies, taphonomy, interregional correlations, flora (Pinophyta: Pteridospermae, Cycadales, Bennet-titales, Ginkgoales, Czekanowskiales, Coniferales). St. Petersburg: VNIGRI. 338 p. (in Russian with English abstract).
Krassilov, V. A., Bugdaeva, E. V. 1988. Gnetalean plants from the Jurassic of Ust-Balej, East Siberia. - Review of Palaeobotany and Palynology, 53: 359-374. https://doi.org/10.1016/0034-6667(88)90040-1 Mamaev, S. A. 1972. Forms of intraspecific variability of woody plants (on the example of Pinaceae in the
Urals). M.: Nauka, 284 p. (in Russian). Nautiyal, D. D., Singh, S., Pant, D. D. 1976. Epidermal structure and ontogeny of stomata in Gnetum
gnemon, G. montanum and G. ula. - Phytomorphology, 26(3): 282-296. Nosova, N., van Konijnenburg-van Cittert, J. H. A., Kiritchkova, A. 2017. New data on the epidermal structure of the leaves of Podozamites Braun. - Review of Palaeobotany and Palynology, 238: 88-104. https://doi.org/10.1016Xj.revpalbo.2016.11.005 Pagoda, I. O., Pautov, A. A., Zelenskaya, M. S., Vlasov, D. Yu. 2015. Cork warts on leaves of Gnetum L. (Gnetaceae) and its phylloplane fungi. - International Journal of Botany, 11:10-20. https://doi. org/10.3923/ijb.2015.10.20 Pant, D. D. 1965. On the ontogeny of stomata and other homologous structures. - Plant Sci. Ser., 1:1-24. Pautov, A. A. 2009. Zakonomernosti filomorfogenesa vegetativnykh organov rasteniy [Phylomorphogenesis patterns of the plant vegetative organs]. Saint Petersburg: SpBGU, 219 p. (in Russian with English abstract).
Pautov, A. A., Pagoda, I. O., Krylova, Ye. G. 2012. The leaf structure of Gnetum gnemon (Gnetaceae). - Bo-
tanicheskiy zhurnal, 97(12): 1497-1505. (in Russian with English abstract). Pautov, A. A., Pagoda, I. O. 2013. The distribution of aborted stomata in the leaf blade epidermis Gnetum gnemon (Gnetaceae). - Vestnik Sankt-Peterburgskogo Universiteta, 3(4): 26-33. (in Russian with English abstract).
Pautov, A. A., Pagoda, I. O. 2014. Growth and development of leaf in Gnetum gnemon (Gnetaceae). - Bo-
tanicheskiy zhurnal, 99(9): 1010-1015. (in Russian with English abstract). Pautov, A. A., Pagoda, I. O. 2015. Structural diversity of the leaf epidermis in the genus Gnetum (Gnetaceae). - Botanicheskiy zhurnal, 100(2): 171-177. (in Russian with English abstract). Pautov, A. A., Vasilieva, V. A. 2010. Role of the epidermis basic cells shape in leaf morphogenesis of Hama-melidaceae representatives. - Botanicheskiy zhurnal, 95(3): 338-347. (in Russian with English abstract).
Rydin, C., Friis, E. M. 2010. A new Early Cretaceous relative of Gnetales: Siphonospermum simplexgen. et sp. nov. from the Yixian Formation of Northeast China. - BMC Evolutionary Biology, 10: 183. https://doi.org/10.1186/1471-2148-10-183 Shi, G., Herrera, F., Herendeen, P. S., Leslie, A. B., Ichinnorov, N., Takahashi, M., Crane, P. R. 2017. Leaves of Podozamites and Pseudotorellia from the Early Cretaceous of Mongolia: stomatal patterns and implications for relationships - Journal of Systematic Palaeontology, 16(2): 111-137. https://doi.org/10.1 080/14772019.2016.1274343 Taylor, T. N., Taylor, E. L., Krings, M. 2009. Paleobotany. The biology and evolution of fossil plants. 2ed
edition. New York: Elsevier. 1230 p. Thomas, H. H., Bancroft, N. 1913. On the cuticles of some recent and fossil Cycadean fronds. - Transactions of the Linnean Society of London, 2nd Series, Botany, 8(5): 155-204. https://doi. org/10.1111/j.1095-8339.1913.tb00284.x Vasiliev, B. R. 1988. Stroenie lista drevestnykh rasteniy razlichnykh klimaticheskykh zon [Leaf structure of
woody plants of various climatic zones]. Leningrad: LGU, 208 p. (in Russian). Wang, Z.-Q. 2004. A new Permian gnetalean cone as fossil evidence for supporting current molecular phy-logeny. - Annals of Botany, 94: 281-288. https://doi.org/10.1093/aob/mch138
Won, H., Renner, S. S. 2006. Dating dispersal and radiation in the gymnosperm Gnetum (Gnetales) -clock calibration when outgroup relationships are uncertain. - Systematic Biology, 55(4): 610-622. https://doi.org/10.1080/10635150600812619 Yang, Y., Xie, L., Ferguson, D. K. 2017. Protognetaceae: a new gnetoid macrofossil family from the Jurassic of northeastern China. - Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics, 28: 67-77. https://doi.org/10.1016Zj.ppees.2017.08.001 Zakharevich, S. F. 1954. K metodike opisaniya epidermisa lista [About the method of description an epidermis of the leaf]. - Vestnik Leningradskogo Universiteta, ser. 3, Biologia, 4: 65-75. (in Russian).
ТАБЛИЦА I
1-4 - Gnetum gnemon L.: 1 - лист; 2 - верхняя эпидерма, СМ; 3 - нижняя эпидерма с дифференцированным (s) и абортированным (as), СЭМ, вид снаружи; 4 - нижняя эпидермы с устьицами (s), СЭМ, вид снаружи.
5-7 - Gnetum gracilipes C.Y. Cheng: 5 - лист; 6 - верхняя эпидерма, СМ; 7 - нижняя эпидерма с дифференцированными (s) и абортированными устьицами (as), СМ. Длина линейки: 1, 5 - 1 см; 2, 4, 6, 7 - 50 мкм; 3 - 10 мкм.
PLATE I
1-4 - Gnetum gnemon L.: 1 - leaf; 2 - upper epidermis, LM; 3 - lower epidermis with differentiated (s) and aborted (as) stomata, SEM, outside view; 4 - lower epidermis with stomata, SEM, outside view. 5-7 - Gnetum gracilipes C.Y. Cheng: 5 - leaf; 6 - upper epidermis, SM; 7 - lower epidermis with differentiated (s) and aborted stomata (as), LM. Scale bar: 1, 5 - 1 cm; 2, 4, 6, 7 - 50 pm; 3 - 10 pm.
ТАБЛИЦА II
1-3 - Gnetum latifolium Blume: 1 - лист; 2 - верхняя эпидерма, СМ; 3 - нижняя эпидерма с дифференцированными (s) и абортированными (as) устьицами, СМ. 4-7 - Gnetum montanum Markgr.,: 4 - лист; 5 - верхняя эпидерма, СМ; 6 - устьице на нижней эпидерме, СЭМ; 7 - нижняя эпидерма с устьицами (s), СЭМ. Длина линейки: 1, 4 - 1 см; 2, 3, 5 - 50 мкм; 6 - 10 мкм; 7 - 30 мкм.
PLATE II
1-3 - Gnetum latifolium Blume: 1 - leaf; 2 - upper epidermis, LM; 3 - lower epidermis with differentiated
(s) and aborted (as) stomata, LM. 4-7 - Gnetum montanum Markgr.: 4 - leaf; 5 - upper epidermis, LM; 6 - stoma at the lower epidermis,
SEM, outside view; 7 - lower epidermis with stomata (s), SEM, outside view. Длина линейки: 1, 4 - 1 cm; 2, 3, 5 - 50 pm; 6 - 10 pm; 7 - 30 pm.
ТАБЛИЦА III
1-7 - Nilssoniopteris angustifolia Doludenko: 1 - фрагмент листовой пластинки, экз. БИН 1073/1560; 2 - верхняя эпидерма, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1538; 3 - нижняя эпидерма с па-пиллами (p), СЭМ, вид снаружи, экз. БИН 1073/1538; 4 - нижняя эпидерма с папиллами (p), СМ, экз. БИН 1073/1538; 5 - нижняя эпидерма с устьицами (s), СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1564; 6 - нижняя эпидерма с устьицами, СМ, экз. БИН 1073/1536; 7 - устьице, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1560.
Длина линейки: 1 - 1 см; 2 - 20 мкм; 3, 4, 6 - 50 мкм; 5 - 100 мкм; 7 - 10 мкм.
PLATE III
1-7 - Nilssoniopteris angustifolia Doludenko: 1 - fragment of leaf blade, spec. BIN 1073/1560; 2 - upper epidermis, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1538; 3 - lower epidermis with papillae (p), SEM, outside view, spec. BIN 1073/1538; 4 - lower epidermis with papillae (p), LM, spec. BIN 1073/1538; 5 - lower epidermis with stomata (s), SEM, inside view, spec. BIN 1073/1564; 6 - lower epidermis with stomata (s), LM, spec. BIN 1073/1536; 7 - stoma, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1560.
Scale bar: 1 - 1 cm; 2 - 20 |im; 3, 4, 6 - 50 |im; 7 - 100 |im; 8 - 10 |im.
ТАБЛИЦА IV
1-7 - ЖквопюрЬвт 1о^1/ойа Бо^епко: 1 - фрагмент листовой пластинки, экз. БИН 1073/1562; 2 - верхняя эпидерма, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1525; 3 - нижняя эпидерма с устьич-ными полосами, СМ, экз. БИН 1073/1528; 4 - нижняя эпидерма с устьицами (8) и основанием волоска (Ь), СМ, экз. БИН 1073/1527; 5 - нижняя эпидерма, основание волоска, СЭМ, вид снаружи, экз. БИН 1073/1530; 6 - нижняя эпидерма с устьицами, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1509; 7 - устьице, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1520.
Длина линейки: 1 - 1 см; 2, 5 - 10 мкм; 3 - 200 мкм; 4 - 50 мкм; 6, 7 - 20 мкм.
PLATE IV
1-7 - Nilssoniopteris longifolia Doludenko: 1 - fragment of leaf blade, spec. BIN 1073/1562; 2 - upper epidermis, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1525; 3 - lower epidermis with costal and intercostal zones, spec. LM, BIN 1073/1528; 4 - lower epidermis with stomata (s) and trichome base (h), LM, spec. BIN 1073/1527; 5 - lower epidermis with trichome base, SEM, outside view, spec. BIN 1073/1530; 6 - lower epidermis with stomata, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1509; 7 - stoma, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1520.
Scale bar: 1 - 1 cm; 2, 5 - 10 pm; 3 - 200 pm; 4 - 50 pm; 6, 7 - 20 pm.
ТАБЛИЦА V
1-6 - Ptilophyllum caucasicum Бо^епко: 1 - фрагмент листовой пластинки с сегментами, экз. БИН 1073/1573; 2 - верхняя эпидерма, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1639; 3 - нижняя эпидерма с устьицами (8) и папиллами (р), вид снаружи, экз. БИН 1073/1619 (СЭМ); 4 - устьице и папилла (р), СЭМ, вид снаружи, экз. БИН 1073/1573; 5 - нижняя эпидерма с устьичными и безустьичными полосами, СМ, экз. БИН 1073/1608; 6 - нижняя эпидерма, устьице и основные клетки с углублениями от папилл (р), СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1683.
Длина линейки: 1 - 1 см; 2, 4, 6 - 20 мкм; 3 - 50 мкм; 5 - 200 мкм.
PLATE V
1-6 - Ptilophyllum caucasicum Doludenko: 1 - fragment of leaf blade with segments, spec. BIN 1073/1600; 2 - upper epidermis, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1568; 3 - lower epidermis with stomata (s) and papillae (p), SEM, outside view, spec. BIN 1073/1584; 4 - stoma and papilla (p), SEM, outside view, spec. BIN 1073/1584; 5 - lower epidermis with costal and intercostal zones, LM, spec. BIN 1073/1635; 6 - stoma and an epidermal cells with cavities from papillae (p), SEM, inside view, spec. BIN 1073/1607. Scale bar: 1 - 1 cm; 2, 4, 6 - 20 |im; 3 - 50 |im; 5 - 200 |im.
ТАБЛИЦА VI
1-6 - Ptilophyllum 8р.: 1 - фрагмент листовой пластинки с сегментами, экз. БИН 1073/1600; 2 - верхняя эпидерма, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1568; 3 - нижняя эпидерма с устьичными и безустьичными полосами, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1584; 4 - нижняя эпидерма, устьице, СЭМ, вид снаружи, экз. БИН 1073/1584; 5 - нижняя эпидерма с устьицами (8), СМ, экз. БИН 1073/1635; 6 - нижняя эпидерма, устьице, СЭМ, вид изнутри, экз. БИН 1073/1607.
Длина линейки: 1 - 1 см; 2, 4, 6 - 20 мкм; 3 - 100 мкм; 5 - 50 мкм.
PLATE VI
1-6 - Ptilophyllum sp.: 1 - fragment of leaf blade with segments, spec. BIN 1073/1573; 2 - upper epidermis, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1639; 3 - lower epidermis with costal and intercostal zones, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1619; 4 - lower epidermis, stoma, SEM, outside view, spec. BIN 1073/1573; 5 - lower epidermis with stomata (s), LM, spec. BIN 1073/1608; 6 - lower epidermis, stoma, SEM, inside view, spec. BIN 1073/1683.
Scale bar: 1 - 1 cm; 2, 4, 6 - 20 |im; 3 - 100 |im; 5 - 50 |im.
