CC BY
0Бюллетень науки и практики /Bulletin of Science and Practice Т. 9. №9. 2023
https://www.bulletennauki.ru https://doi.org/10.33619/2414-2948/94
УДК 618.145-007.415 https://doi.org/10.33619/2414-2948/94/19
СОВРЕМЕННЫЕ ПРЕДСТАВЛЕНИЯ О РОЛИ МАКРОФАГОВ И НЕЙТРОФИЛОВ
В РАЗВИТИИ ЭНДОМЕТРИОЗА
©Мартынова Л. Б., Самарская городская больница №6, г. Самара, Россия, [email protected] ©Чаулин А. М., ORCID: 0000-0002-2712-0227, SPIN-код: 1107-0875, Самарский
государственный медицинский университет, Самарский областной клинический кардиологический диспансер, г. Самара, Россия, [email protected] ©Ваньков В. А., ORCID: 0000-0001-5724-5621, SPIN-код: 2833-8636, канд. мед. наук, Самарский государственный медицинский университет, г. Самара, Россия, [email protected] ©Григорьева Ю. В., ORCID: 0000-0002-7228-1003, SPIN-код: 6033-0205, д-р мед. наук, Самарский государственный медицинский университет, г. Самара, Россия, [email protected]
MODERN IDEAS ON THE ROLE OF MACROPHAGES AND NEUTROPHILS IN THE DEVELOPMENT OF ENDOMETRIOSIS
©Martynova L., Samara City Hospital no.6, Samara, Russia, [email protected]
©Chaulin A., ORCID: 0000-0002-2712-0227, SPIN-code: 1107-0875, Samara Regional Cardiology Dispensary, Samara State Medical University, Samara, Russia, [email protected] ©Vankov V., ORCID: 0000-0001-5724-5621, SPIN-code: 2833-8636, M.D., Samara State Medical University, Samara, Russia, [email protected] ©Grigoryeva Yu., ORCID: 0000-0002-7228-1003, SPIN-code: 6033-0205, Dr. habil., Samara State Medical University, Samara, Russia, [email protected]
Аннотация. Эндометриоз является одним из распространенных гинекологических заболеваний. Методы диагностики и лечения эндометриоза несовершенны, что, вероятно, обусловлено, недостаточной изученностью патогенеза данного заболевания. В последнее время усилия исследований сосредоточены на изучении иммуновоспалительных механизмов в развитии и прогрессировании эндометриоза. Понимание патогенетических механизмов эндометриоза важно для открытия новых лабораторных биомаркеров для ранней диагностики и новых мишеней для терапевтического воздействия. В данной статье суммируются сведения о роли одних из основных клеток иммунной системы (макрофагов и нейтрофилов) в патогенезе эндометриоза.
Abstract. Endometriosis is one of the most common gynecological diseases. Methods of diagnosis and treatment of endometriosis are imperfect, which is probably due to insufficient knowledge of the pathogenesis of this disease. Recently, research efforts have focused on the study of immunoinflammatory mechanisms in the development and progression of endometriosis. Understanding the pathogenetic mechanisms of endometriosis is important for the discovery of new laboratory biomarkers for early diagnosis and new targets for therapeutic effects. This article summarizes information on the role of some of the main cells of the immune system (macrophages and neutrophils) in the pathogenesis of endometriosis.
Ключевые слова: эндометриоз, воспаление, макрофаги, нейтрофилы, патогенез.
Бюллетень науки и практики /Bulletin of Science and Practice Т. 9. №9. 2023
https://www.bulletennauki.ru https://doi.org/10.33619/2414-2948/94
Keywords: endometriosis, inflammation, macrophages, neutrophils, pathogenesis.
Эпидемиология и основные патогенетические теории развития эндометриоза
В соответствии с современными представлениями, эндометриоз представляет собой эстроген-зависимое гинекологическое заболевание, определяемое как разрастание эндометриальных стромальных клеток и желез вне матки, в основном, но не исключительно, в брюшине и яичниках [1, 2]. В клинической картине эндометриоза ведущими симптомами являются хроническая боль в области таза, дисменорея, диспареуния, дисхезия и бесплодие
[1-3].
Согласно статистическим данным, примерно 10% женщин (200 млн) репродуктивного возраста страдают эндометриозом [4]. Эндометриоз наносит значимые ущерб современному здравоохранению, поскольку значительно увеличивает риск бесплодия среди женщин моложе 35 лет [5] и влечет за собой повышение ежегодных расходов (примерно на 10000 евро) на лечение женщин, проживающих в Европе, США и Австралии [6]. Несмотря на то, что эндометриоз считается доброкачественной патологий, ряд недавних обсервационных исследований показал наличие ассоциации между эндометриозом и повышение риска развития рака яичников [7, 8]. При этом злокачественная трансформация клеток, по мнению исследователей, является следствием усиления оксидативного стресса и повреждения клеток эндометрия [7, 8].
В настоящее время эндометриоз считается трудно диагностируемой патологией, так как его подтверждение достигается только инвазивными методами, такими как лапароскопия [1]. Важным фактором, способствующим задержке диагностики, является отсутствие неинвазивных методов выявления эндометриоза. Несмотря на то, что эндометриоз может протекать бессимптомно, хронические тазовые боли, усиливающиеся в период менструации, а также бесплодие побуждают женщин обратиться за помощью [9].
Что касается доступных методов лечения, наиболее распространенными являются гормональная супрессия или хирургическое иссечение/абляция видимых поражений, оба из которых являются неэффективными методами лечения из-за побочных эффектов, которые они влекут за собой, и частого повторного появления эндометриоидных поражений, соответственно [1, 10].
На сегодняшний день существует несколько основных теорий развития эндометриоза: теория целомической метаплазии, теория эмбрионального покоя, теория происхождения стволовых клеток, теория метастазирования или сосудистой диссеминации, теория ретроградной менструации Сэмпсона и др. [1, 9-11]. Среди данных теорий, наибольшее признание среди исследователей получила теория Сэмпсона [9]. Эта теория предполагает, что во время менструации клетки эндометрия и фрагменты тканей перетекают через фаллопиевы трубы и имплантируются в брюшную полость [1] . Однако, хотя ретроградная менструация наблюдается у большинства женщин, только у 10% из них развивается патология [1]. Поэтому считается, что для развития эндометриоза необходимы другие факторы, которые повышают выживаемость клеток, клеточную инвазию, ангиогенез и рост клеток. Иммунные факторы местной среды могут способствовать формированию и прогрессированию эндометриоза. Фактически, многие исследования продемонстрировали связь между различными типами иммунных клеток и развитием эндометриоза [1, 915]. Данная статья нацелена на обсуждении роли макрофагов и нейтрофилов в развитии эндометриоза.
Роль макрофагов в развитии эндометриоза Макрофаги являются очень универсальными клетками не только с точки зрения их функций, но также было показано, что их фенотип варьируется в зависимости от типа иммунного ответа, необходимого против различных типов повреждений тканей [1]. Одним из свидетельств в пользу роли макрофагов в развитии эндометриоза являются исследования, которые демонстрируют, что количество макрофагов повышено в перитонеальной жидкости женщин с эндометриозом [16]. Кроме того, значительное увеличение числа макрофагов было также обнаружено в эутопическом эндометрии у женщин с эндометриозом [17]. Используя крысиную модель эндометриоза, Haber et al. продемонстрировали, что истощение макрофагов приводит к снижению риска развития и роста эндометриоза [18]. Эти данные предполагают, что макрофаги играют важную роль не только в возникновении заболевания, но и его прогрессировании. Предполагается несколько механизмов, с помощью которых макрофаги участвуют в развитии эндометриоза, частности индукция воспаления, стимулирование ангиогенеза, прямое воздействие на эндометриоидные клетки, снижение активности фагоцитоза, изменении соотношения фенотипов макрофагов (М1/М2), роль макрофагов в формировании болевых ощущений при эндометриозе. Ниже мы последовательно рассмотрим данные механизмы и их роль в развитии и прогрессировании эндометриоза.
Роль макрофагов в индукции воспаления при эндометриозе. Ряд исследовательских данных позволяет рассматривать эндометриоз как воспалительную патологию, которая тесно связана с нарушением функционирования макрофагов, которая проявляется избыточной продукцией множества воспалительных цитокинов, которые поддерживают и усиливают хронической воспалительный процесс [1924].
В экспериментальном исследовании показано, что помимо увеличения количества перитонеальных макрофагов, они подвержены значимой активации ядерным (транскрипционным) фактором каппа В (кв) [19] и после своей активации продуцируют более высокие уровни провоспалительных цитокинов, таких как фактор некроза опухоли-а, интерлейкин (ИЛ)-6, ИЛ-10, ИЛ-2, ИЛ-1в, трансформирующий фактор роста-в [20-27]. Данные цитокины участвуют в рекрутировании моноцитов, трансформации моноцитов в макрофаги, пролиферации эндометриальных стромальных клеток и усилению адгезии эндометриальных стромальных клеток к компонентам внеклеточного матрикса. Таким образом, секретируя ряд вышеназванных провоспалительных цитокинов, макрофаги могут способствовать установлению воспалительной среды, благоприятной для развития эндометриоза.
Роль макрофагов в стимулировании ангиогенеза при эндометриозе Макрофаги также способствуют ангиогенезу, который необходим для развития эндометриоза. Перитонеальные макрофаги известны как источник сосудистого эндотелиального фактора роста (VEGF), который способствует росту кровеносных сосудов в очагах эндометриоза [28]. Кроме того, ^е2-экспрессирующие макрофаги, известные как ассоциированные с опухолью макрофаги с высокой проангиогенной активностью, привлекаются к очагам эндометриоза человека и поддерживают жизнеспособность новообразованных сосудов у мышей с моделью эндометриоза [29]. Точно так же истощение макрофагов [30] или введение бевацизумаба, рекомбинантного гуманизированного
моноклонального антитела к VEGF-A [31], приводило к уменьшению образования эндометриоидного поражения в исследованиях на мышах.
Прямое воздействие макрофагов на эндометриоидные клетки при эндометриозе Последние данные свидетельствуют о том, что макрофаги непосредственно воздействуют на эндометриоидные клетки и способствуют развитию заболевания. Совместное культивирование с макрофагами значительно усиливает клеточную пролиферацию [32, 33], продукцию цитокина, регулируемого при активации, экспрессируемого и секретируемого нормальными Т-клетками (RANTES), гранулоцитарно-макрофагального колониестимулирующего фактора (GM-CSF) и альфа-цепи рецептора интерлейкина 1 (ИЛ-1 РА) [32], клоногенность, инвазивность, и активацию Stat3 в эндометриоидных стромальных клетках [32, 33]. Тем самым, эти результаты показывают, что рост эндометриоидных поражений усиливается макрофагами, которые непосредственно воздействуют на эндометриоидные клетки.
Снижение активности фагоцитоза макрофагов при эндометриозе При эндометриозе увеличивается как количество макрофагов, так и их провоспалительные и проангиогенные свойства; однако во многих исследованиях сообщается, что фагоцитарная способность макрофагов снижена у пациенток с эндометриозом. Например, было продемонстрировано, что у перитонеальных макрофагов, выделенных от пациентов с эндометриозом, была снижена фагоцитарная способность, и это снижение было вызвано снижением экспрессии кластера дифференцировки 36 (CD36), рецептора-мусорщика [34]. Кроме того, ингибирование CD36 снижало фагоцитарную способность и способствовало развитию эндометриоидных поражений в мышиной модели [35]. Также сообщается, что аннексин А2 на макрофагах отвечает за их фагоцитарную способность, и его экспрессия снижена в перитонеальных макрофагах женщин с эндометриозом [36]. В совокупности снижение фагоцитарной активности, опосредованной макрофагами, может способствовать патогенезу эндометриоза.
Фенотипы макрофагов М1/М2 при эндометриозе В 2000 году Миллс с соавт. [37] предложили новую классификации макрофагов, подразделив их на два фенотипа: М1 и М2, при этом, макрофаги M1 доминируют при остром воспалительном статусе, тогда как макрофаги M2 активируются при раке. Что касается эндометриоза, Bacci et я1. сообщили о значительном увеличении макрофагов М2 в перитонеальной жидкости у пациенток с эндометриозом [30]. Авторы также показали, что внутрибрюшинная инъекция макрофагов М2 способствовала росту очагов эндометриоза на мышиной модели. Активация макрофагов М2 была также выявлена при эндометриозе макак-резусов [38]. В другом исследовании Takebayashi et я1. сообщили о более высоком соотношении M1/M2 в эутопическом эндометрии у пациенток с эндометриозом [39]. Дальнейшие функциональные характеристики показали, что макрофаги М2 при эндометриозе значительно экспрессируют матриксные металлопротеиназы (ММП), такие как ММП-9 [40], ММП-27 [41], цитокины ИЛ-10 и ИЛ-12 [42], однако, экспрессия ММП-1 и ММП-2 была ниже, чем в контрольной группе [40]. Хотя характеристика фенотипом макрофагов при эндометриозе на данный момент не полностью выяснена, эти результаты подразумевают, что определенные субпопуляции макрофагов М2 могут быть ответственны за патогенез эндометриоза, что нуждается в дальнейшем изучении и уточнении.
Бюллетень науки и практики / Bulletin of Science and Practice Т. 9. №9. 2023
https://www.bulletennauki.ru https://doi.org/10.33619/2414-2948/94
Боль, связанная с макрофагами при эндометриозе В последние годы стало известно, что периферическое нейровоспаление, процесс, характеризующийся инфильтрацией нервных волокон и окончаний макрофагами и лейкоцитами в очаге развития эндометриоза, играет ключевую роль в возникновении боли, связанной с эндометриозом. По данным исследования, в очагах эндометриоза нервные волокна были инфильтрированы скоплениями макрофагов [43]. Кроме того, в другом экспериментальном исследовании было продемонстрировано, что эстрадиол усиливает инфильтрацию нервных волокон макрофагами, нейровоспаление и болевые сигналы в очаге эндометриоза [44]. Однако, на сегодня данные по этому вопросу относительно немногочисленны и для уточнения роли макрофагов в болевых симптомах, связанных с эндометриозом, требуются дополнительные исследования.
Роль нейтрофилов в патогенезе эндометриоза Нейтрофилы играют ключевую роль практически во всех воспалительных заболеваниях, при многих острых, хронических, аутоиммунных, инфекционных и неинфекционных состояний [45-49]. На сегодняшний день многие исследования показали, что нейтрофилы также играют роль и в патогенезе эндометриоза.
Нейтрофилы и хемотаксические факторы нейтрофилов в перитонеальной жидкости Согласно данным клинических исследований, количество нейтрофилов в перитонеальной жидкости повышено у больных эндометриозом, особенно в запущенных стадиях [50, 51]. Помимо этого, хемотаксические факторы нейтрофилов, такие как окогенген-а, регулирующий рост (GRO-а) [52, 53], ИЛ-8 [54], пептид, активирующий эпителиальные нейтрофилы-78 (ENA-78) [55], и пептиды нейтрофилов человека 1, 2 и 3 [50], также повышаются в перитонеальной жидкости у больных эндометриозом. Все эти хемотаксические факторы могут привлекать нейтрофилы в брюшную полость.
Нейтрофилы в патогенезе эндометриоза Недавно исследовательская группа провела исследование на животных с использованием мышиной модели эндометриоза и продемонстрировала, что истощение нейтрофилов с использованием антитела снижает образование эндометриоидных поражений [56]. В этом исследовании истощение нейтрофилов на ранней стадии уменьшало образование эндометриоидных очагов поражений, что позволяет предположить, что нейтрофилы необходимы для начального формирования эндометриоза, но не для прогрессирования заболевания.
Механизмы, с помощью которых нейтрофилы усиливают эндометриоз Было предложено несколько механизмов, с помощью которых нейтрофилы усиливают эндометриоз, но большая часть того, что известно на сегодня, основана на экспрессии цитокинов нейтрофилами. Так, нейтрофилы продуцируют провоспалительные цитокины, такие как фактор роста эндотелия сосудов (VEGF) [57], ИЛ-8 [58], и хемокиновый лиганд-10 (СХСЫ0) [58], которые могут способствовать прогрессированию заболевания. Исследователи показали, что нейтрофилы, которые накапливаются при эндометриозе яичников, экспрессируют ИЛ-17А. Кроме того, ИЛ-17А стимулирует эндометриоидные стромальные клетки и увеличивает их секрецию хемокинового лиганда-1 (СХСЫ), который
привлекает больше нейтрофилов, вызывая перманентное воспаление, характерное для эндометриоза [59]. Помимо этого, недавно было установлено, что нейтрофильные внеклеточные ловушки были вовлечены в патогенез эндометриоза, поскольку было показано, что они более распространены в брюшной полости у пациентов с эндометриозом [60]. Специфические действия цитокинов, секретируемых нейтрофилами и нейтрофильными внеклеточными ловушками в патогенезе эндометриоза, являются предметом продолжающихся исследований.
Возможные клинические применения нейтрофилов при эндометриозе
Что касается диагностики или обнаружения заболевания, многие исследования были направлены на поиск корреляции между количеством нейтрофилов периферической крови и наличием или тяжестью эндометриоза. Соотношение нейтрофилов к лимфоцитам (NLR) было предложено в качестве потенциальной меры тяжести заболевания. NLR положительно коррелировал с тяжестью эндометриоза, свидетельствовал о прогрессировании заболевания и был эффективен в качестве диагностического инструмента для эндометриоза [61]. В клиническом исследовании NLR также оказался полезным для диагностики эндометриоза у пациенток [62]. Напротив, некоторые исследования не обнаружили корреляции между NLR и наличием или тяжестью эндометриоза [63, 64], тем самым опровергая высокую диагностическую эффективность NLR при эндометриозе. Необходимы дальнейшие исследования, чтобы объяснить это несоответствие. Что касается терапевтических стратегий, нейтрофилы сами по себе являются потенциальными мишенями для борьбы с эндометриозом.
Заключение
Таким образом, на основании проведенного анализа литературы можно говорить о важной роли макрофагов и нейтрофилов в патогенезе эндометриоза. Так, макрофаги играют важную роль не только в возникновении эндометриоза, но и его прогрессировании посредством ряда механизмов: индукция воспаления, стимулирование ангиогенеза, прямое воздействие на эндометриоидные клетки, снижение активности фагоцитоза, изменении соотношения фенотипов макрофагов (М1/М2), и формирования болевых ощущений при эндометриозе. Нейтрофилы, преимущественно, ответственны за ранние этапы патогенеза эндометриоза посредством выработки многочисленных провоспалительных цитокинов и нейтрофильных внеклеточных ловушек. Необходимы дальнейшие исследования экспериментального и клинического характера для уточнения роли макрофагов и нейтрофилов в развитии и прогрессировании эндометриоза, что поможет открыть ряд новых специфических лабораторных биомаркеров для диагностики данного заболевания и поиска новых терапевтических мишеней для ведения пациенток, страдающих эндометриозом.
Список литературы:
1. Ramírez-Pavez T. N., Martínez-Esparza M., Ruiz-Alcaraz A. J., Marín-Sánchez P., Machado-Linde F., García-Peñarrubia P. The role of peritoneal macrophages in endometriosis // International Journal of Molecular Sciences. 2021. V. 22. №19. P. 10792. https://doi.org/10.3390/ijms221910792
2. Zondervan K. T., Becker C. M., Koga K. Endometriosis // Nature Reviews Disease Primers. 2018. №4. P. 9. https://doi.org/10.1038/s41572-018-0008-5
3. Унанян А. Л. Эндометриоз и репродуктивное здоровье женщин // Акушерство,
гинекология и репродукция. 2010. Т. 4. №3. С. 6-11.
4. As-Sanie S., Black R., Giudice L. C., Valbrun T. G., Gupta J., Jones B., Nebel R. A. Assessing research gaps and unmet needs in endometriosis // American journal of obstetrics and gynecology. 2019. V. 221. №2. P. 86-94. https://doi.org/10.1016/j.ajog.2019.02.033
5. Prescott J., Farland L. V., Tobias D. K., Gaskins A. J., Spiegelman D., Chavarro J. E., Missmer S. A. A prospective cohort study of endometriosis and subsequent risk of infertility // Human Reproduction. 2016. V. 31. №7. P. 1475-1482. https://doi.org/10.1093/humrep/dew085
6. Adoamnei E., Moran-Sanchez I., Sanchez-Ferrer M. L., Mendiola J., Prieto-Sanchez M. T., Monino-Garcia M., Torres-Cantero A. M. Health-Related Quality of Life in Adult Spanish Women with Endometriomas or Deep Infiltrating Endometriosis: A Case-Control Study // International journal of environmental research and public health. 2021. V. 18. №11. P. 5586. https://doi.org/10.3390/ijerph18115586
7. Kajiyama H., Suzuki S., Yoshihara M., Tamauchi S., Yoshikawa N., Niimi K., Kikkawa F. Endometriosis and cancer // Free Radical Biology and Medicine. 2019. V. 133. P. 186-192. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2018.12.015
8. Guo S. W. Cancer-associated mutations in endometriosis: shedding light on the pathogenesis and pathophysiology // Human Reproduction Update. 2020. V. 26. №3. P. 423-449. https://doi.org/10.1093/humupd/dmz047
9. Адамян Л. В., Арсланян К. Н., Логинова О. Н., Манукян Л. М., Харченко Э. И. Иммунологические аспекты эндометриоза: обзор литературы // Лечащий врач. 2020. №4. С. 37.
10. Grigoryeva J., Suvorova G., Chaulin A., Chemidronov S., Vankov V., Kulakova O., Bovtunova S. Concerning some morphofunctional aspects of the uterine cervical ripenening // Archiv Euromedica. 2020. V. 10. №4. P. 41. http://dx.doi.org/10.35630/2199-885X/2020/10/4.10
11. Grigorieva Y. V., Suvorova G. N., Chaulin A. M., Yukhimets S. N., Chemidronov S. N., Vankov V. N. Some Molecular Mechanisms of Cervical Ripening // International Journal of Biomedicine. 2020. V. 10. №4. P. 324-329. https://doi.org/10.21103/Article10(4)_RA3
12. Bedaiwy M. A., Alfaraj S., Yong P., Casper R. New developments in the medical treatment of endometriosis // Fertility and sterility. 2017. V. 107. №3. P. 555-565. https://doi.org/10.1016/j .fertnstert.2016.12.025
13. Османова Ф. Т. Роль иммунологических факторов в патогенезе наружного генитального эндометриоза у женщин // Фундаментальные исследования. 2013. №9-1. P. 108111.
14. Chen S., Liu Y., Zhong Z., Wei C., Liu Y., Zhu X. Peritoneal immune microenvironment of endometriosis: Role and therapeutic perspectives // Frontiers in Immunology. 2023. V. 14. P. 1134663. https://doi.org/10.3389/fimmu.2023.1134663
15. Osuga Y., Koga K., Hirota Y., Hirata T., Yoshino O., Taketani Y. Lymphocytes in endometriosis // American journal of reproductive immunology. 2011. V. 65. №1. P. 1-10. https://doi.org/10.1111/j.1600-0897.2010.00887.x
16. Hill J. A., Faris H. M., Schiff I., Anderson D. J. Characterization of leukocyte subpopulations in the peritoneal fluid of women with endometriosis // Fertility and sterility. 1988. V. 50. №2. P. 216-222. https://doi.org/10.1016/S0015-0282(16)60062-6
17. Berbic M., Schulke L., Markham R., Tokushige N., Russell P., Fraser I. S. Macrophage expression in endometrium of women with and without endometriosis // Human reproduction. 2009. V. 24. №2. P. 325-332. https://doi.org/10.1093/humrep/den393
18. Haber E., Danenberg H. D., Koroukhov N., Ron-El R., Golomb G., Schachter M.
Peritoneal macrophage depletion by liposomal bisphosphonate attenuates endometriosis in the rat model // Human Reproduction. 2009. V. 24. №2. P. 398-407. https://doi.org/10.1093/humrep/den375
19. Lousse J. C., Van Langendonckt A., González-Ramos R., Defrere S., Renkin E., Donnez J. Increased activation of nuclear factor-kappa B (NF-kB) in isolated peritoneal macrophages of patients with endometriosis // Fertility and sterility. 2008. V. 90. №1. P. 217-220. https://doi .org/10.1016/j .fertnstert.2007.06.015
20. Montagna P., Capellino S., Villaggio B., Remorgida V., Ragni N., Cutolo M., Ferrero S. Peritoneal fluid macrophages in endometriosis: correlation between the expression of estrogen receptors and inflammation // Fertility and sterility. 2008. V. 90. №1. P. 156-164. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2006.11.200
21. Jiang J., Jiang Z., Xue M. Serum and peritoneal fluid levels of interleukin-6 and interleukin-37 as biomarkers for endometriosis // Gynecological endocrinology. 2019. V. 35. №7. P. 571-575. https://doi.org/10.1080/09513590.2018.1554034
22. Burns K. A., Thomas S. Y., Hamilton K. J., Young S. L., Cook D. N., Korach K. S. Early endometriosis in females is directed by immune-mediated estrogen receptor a and IL-6 cross-talk // Endocrinology. 2018. V. 159. №1. P. 103-118. https://doi.org/10.1210/en.2017-00562
23. Suen J. L., Chang Y., Chiu P. R., Hsieh T. H., Hsi E., Chen Y. C., Tsai E. M. Serum level of IL-10 is increased in patients with endometriosis, and IL-10 promotes the growth of lesions in a murine model // The American journal of pathology. 2014. V. 184. №2. P. 464-471. https://doi.org/10.1016/j.ajpath.2013.10.023
24. Kalu E., Sumar N., Giannopoulos T., Patel P., Croucher C., Sherriff E., Bansal A. Cytokine profiles in serum and peritoneal fluid from infertile women with and without endometriosis // Journal of Obstetrics and Gynaecology Research. 2007. V. 33. №4. P. 490-495. https://doi.org/10.1111/j.1447-0756.2007.00569.x
25. Sikora J., Smycz-Kubanska M., Mielczarek-Palacz A., Bednarek I., Kondera-Anasz Z. The involvement of multifunctional TGF-ß and related cytokines in pathogenesis of endometriosis // Immunology Letters. 2018. V. 201. P. 31-37. https://doi.org/10.1016/j.imlet.2018.10.011
26. Lu H., Yang H. L., Zhou W. J., Lai Z. Z., Qiu X. M., Fu Q., Li M. Q. Rapamycin prevents spontaneous abortion by triggering decidual stromal cell autophagy-mediated NK cell residence // Autophagy. 2021. V. 17. №9. P. 2511-2527. https://doi.org/10.1080/15548627.2020.1833515
27. Tarokh M., Ghaffari Novin M., Poordast T., Tavana Z., Nazarian H., Norouzian M., Gharesi-Fard B. Serum and peritoneal fluid cytokine profiles in infertile women with endometriosis // Iranian Journal of Immunology. 2019. V. 16. №2. P. 151-162. https://doi.org/10.22034/iji.2019.80258
28. McLaren J., Prentice A., Charnock-Jones D. S., Millican S. A., Müller K. H., Sharkey A. M., Smith S. K. Vascular endothelial growth factor is produced by peritoneal fluid macrophages in endometriosis and is regulated by ovarian steroids // The Journal of clinical investigation. 1996. V. 98. №2. P. 482-489. https://doi.org/10.1172/JCI118815
29. Capobianco A., Monno A., Cottone L., Venneri M. A., Biziato D., Di Puppo F., Rovere-Querini P. Proangiogenic Tie2+ macrophages infiltrate human and murine endometriotic lesions and dictate their growth in a mouse model of the disease // The American journal of pathology. 2011. V. 179. №5. P. 2651-2659. https://doi.org/10.1016/j.ajpath.2011.07.029
30. Bacci M., Capobianco A., Monno A., Cottone L., Di Puppo F., Camisa B., Rovere-Querini P. Macrophages are alternatively activated in patients with endometriosis and required for growth and vascularization of lesions in a mouse model of disease // The American journal of pathology.
2009. V. 175. №2. P. 547-556. https://doi.org/10.2353/ajpath.2009.081011
31. Ricci A. G., Olivares C. N., Bilotas M. A., Meresman G. F., Baranao R. I. Effect of vascular endothelial growth factor inhibition on endometrial implant development in a murine model of endometriosis // Reproductive Sciences. 2011. V. 18. №7. P. 614-622. https://doi.org/10.1177/1933719110395406
32. Itoh F., Komohara Y., Takaishi K., Honda R., Tashiro H., Kyo S., Takeya M. Possible involvement of signal transducer and activator of transcription-3 in cell-cell interactions of peritoneal macrophages and endometrial stromal cells in human endometriosis // Fertility and sterility. 2013. V. 99. №6. P. 1705-1713. e1. https://doi.org/10.10167j.fertnstert.2013.01.133
33. Shao J., Zhang B., Yu J. J., Wei C. Y., Zhou W. J., Chang K. K., Li M. Q. Macrophages promote the growth and invasion of endometrial stromal cells by downregulating IL-24 in endometriosis // Reproduction. 2016. V. 152. №6. P. 673-682. https://doi.org/10.1530/REP-16-0278
34. Chuang P. C., Wu M. H., Shoji Y., Tsai S. J. Downregulation of CD36 results in reduced phagocytic ability of peritoneal macrophages of women with endometriosis // The Journal of Pathology: A Journal of the Pathological Society of Great Britain and Ireland. 2009. V. 219. №2. P. 232-241. https://doi.org/10.1002/path.2588
35. Chuang P. C., Lin Y. J., Wu M. H., Wing L. Y. C., Shoji Y., Tsai S. J. Inhibition of CD36-dependent phagocytosis by prostaglandin E2 contributes to the development of endometriosis // The American journal of pathology. 2010. V. 176. №2. P. 850-860. https://doi.org/10.2353/ajpath.2010.090551
36. Wu M. H., Chuang P. C., Lin Y. J., Tsai S. J. Suppression of annexin A2 by prostaglandin E2 impairs phagocytic ability of peritoneal macrophages in women with endometriosis // Human Reproduction. 2013. V. 28. №4. P. 1045-1053. https://doi.org/10.1093/humrep/det003
37. Mills C. D., Kincaid K., Alt J. M., Heilman M. J., Hill A. M. M-1/M-2 macrophages and the Th1/Th2 paradigm // The Journal of immunology. 2000. V. 164. №12. P. 6166-6173. https://doi .org/10.4049/j immunol.164.12.6166
38. Smith M. D., Barg E., Weedon H., Papengelis V., Smeets T., Tak P. P., Ahern M. J. Microarchitecture and protective mechanisms in synovial tissue from clinically and arthroscopically normal knee joints // Annals of the rheumatic diseases. 2003. V. 62. №4. P. 303-307. https://doi.org/10.1136%2Fard.62A303
39. Takebayashi A., Kimura F., Kishi Y., Ishida M., Takahashi A., Yamanaka A., Murakami T. Subpopulations of macrophages within eutopic endometrium of endometriosis patients // American Journal of Reproductive Immunology. 2015. V. 73. №3. P. 221-231. https://doi.org/10.1111/aji.12331
40. Wang Y. et al. The M2 polarization of macrophage induced by fractalkine in the endometriotic milieu enhances invasiveness of endometrial stromal cells // International Journal of Clinical and Experimental Pathology. 2014. V. 7. №1. P. 194.
41. Cominelli A., Gaide Chevronnay H. P., Lemoine P., Courtoy P. J., Marbaix E., Henriet P. Matrix metalloproteinase-27 is expressed in CD163+/CD206+ M2 macrophages in the cycling human endometrium and in superficial endometriotic lesions // Molecular human reproduction. 2014. V. 20. №8. P. 767-775. https://doi.org/10.1093/molehr/gau034
42. Wang X. Q., Yu J., Luo X. Z., Shi Y. L., Wang Y., Wang L., Li D. J. The high level of RANTES in the ectopic milieu recruits macrophages and induces their tolerance in progression of endometriosis // Journal of molecular endocrinology. 2010. V. 45. №5. P. 291. http://dx.doi.org/10.1677/JME-09-0177
43. Tran L. V. P., Tokushige N., Berbic M., Markham R., Fraser I. S. Macrophages and nerve
fibres in peritoneal endometriosis // Human reproduction. 2009. V. 24. №4. P. 835-841. https://doi.org/10.1093/humrep/den483
44. Greaves E., Temp J., Esnal-Zufiurre A., Mechsner S., Horne A. W., Saunders P. T. Estradiol is a critical mediator of macrophage-nerve cross talk in peritoneal endometriosis // The American journal of pathology. 2015. V. 185. №8. P. 2286-2297. https://doi.org/10.1016/j.ajpath.2015.04.012
45. Kolaczkowska E., Kubes P. Neutrophil recruitment and function in health and inflammation // Nature reviews immunology. 2013. V. 13. №3. P. 159-175. https://doi.org/10.1038/nri3399
46. Chaulin A. M., Grigoryeva Y. V., Duplyakov D. V. About the role of immuno-inflammatory mechanisms in the pathogenesis of atherosclerosis // European Journal of Natural History. 2020. №5. P. 2-6. https://doi.org/10.17513/ejnh.34123
47. Чаулин А. М., Григорьева Ю. В., Павлова Т. В., Дупляков Д. В. Диагностическая ценность клинического анализа крови при сердечно-сосудистых заболеваниях // Российский кардиологический журнал. 2020. №12. С. 172-178. https://doi.org/10.15829/1560-4071-2020-3923
48. Чаулин А. М., Григорьева Ю. В. Воспаление при атеросклерозе: от теории к практике // Бюллетень науки и практики. 2020. Т. 6. №10. С. 186-205. https://doi.org/10.33619/2414-2948/59/21
49. Чаулин А. М., Григорьева Ю. В., Суворова Г. Н., Дупляков Д. В. Экспериментальные модели атеросклероза на кроликах // Морфологические ведомости. 2020. Т. 28. №4. С. 78-87. https://doi.org/10.20340/mv-mn.2020.28(4):461
50. Milewski L., Dziunycz P., Barcz E., Radomski D., Roszkowski P. I., Korczak-Kowalska G., Malejczyk J. Increased levels of human neutrophil peptides 1, 2, and 3 in peritoneal fluid of patients with endometriosis: association with neutrophils, T cells and IL-8 // Journal of reproductive immunology. 2011. Т. 91. №1-2. С. 64-70. https://doi.org/10.1016/jjri.2011.05.008
51. Tariverdian N., Siedentopf F., Rücke M., Blois S. M., Klapp B. F., Kentenich H., Arck P. C. Intraperitoneal immune cell status in infertile women with and without endometriosis // Journal of reproductive immunology. 2009. V. 80. №1-2. P. 80-90. https://doi.org/10.1016/jjri.2008.12.005
52. Szamatowicz J., Laudanski P., Tomaszewska I., Szamatowicz M. Chemokine growth-regulated-a: a possible role in the pathogenesis of endometriosis // Gynecological Endocrinology. 2002. V. 16. №2. P. 137-141. https://doi.org/10.1080/gye.16.2.137.141
53. Oral E., Seli E., Bahtiyar M. O., Olive D. L., Arici A. Growth-regulated a expression in the peritoneal environment with endometriosis // Obstetrics & Gynecology. 1996. V. 88. №6. P. 1050-1056. https://doi.org/10.1016/S0029-7844(96)00361 -4
54. Ryan I. P., Tseng J. F., Schriock E. D., Khorram O., Landers D. V., Taylor R. N. Interleukin-8 concentrations are elevated in peritoneal fluid of women with endometriosis // Fertility and sterility. 1995. V. 63. №4. P. 929-932. https://doi.org/10.1016/S0015-0282(16)57506-2
55. Suzumori N., Katano K., Suzumori K. Peritoneal fluid concentrations of epithelial neutrophil-activating peptide-78 correlate with the severity of endometriosis // Fertility and sterility. 2004. V. 81. №2. P. 305-308. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2003.08.011
56. Takamura M., Koga K., Izumi G., Urata Y., Nagai M., Hasegawa A., Osuga Y. Neutrophil depletion reduces endometriotic lesion formation in mice // American journal of reproductive immunology. 2016. V. 76. №3. P. 193-198. https://doi.org/10.1111/aji.12540
57. Na Y. J., Yang S. H., Baek D. W., Lee D. H., Kim K. H., Choi Y. M., Lee K. S. Effects of peritoneal fluid from endometriosis patients on the release of vascular endothelial growth factor by
neutrophils and monocytes // Human Reproduction. 2006. V. 21. №7. P. 1846-1855. https://doi.org/10.1093/humrep/del077
58. Kim J. Y., Lee D. H., Joo J. K., Jin J. O., Wang J. W., Hong Y. S., Lee K. S. Effects of Peritoneal Fluid from Endometriosis Patients on Interferon-y-Induced Protein-10 (CXCL10) and Interleukin-8 (CXCL8) Released by Neutrophils and CD4+ T Cells // American Journal of Reproductive Immunology. 2009. V. 62. №3. P. 128-138. https://doi.org/10.1n 1/j.1600-0897.2009.00722.x
59. Takamura M., Osuga Y., Izumi G., Yoshino O., Koga K., Saito A., Taketani Y. Interleukin-17A is present in neutrophils in endometrioma and stimulates the secretion of growth-regulated oncogene-a (Gro-a) from endometrioma stromal cells // Fertility and sterility. 2012. T. 98. №5. P. 1218-1224. e2. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2012.07.1117
60. Berkes E., Oehmke F., Tinneberg H. R., Preissner K. T., Saffarzadeh M. Association of neutrophil extracellular traps with endometriosis-related chronic inflammation // European Journal of Obstetrics & Gynecology and Reproductive Biology. 2014. V. 183. P. 193-200. https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2014.10.040
61. Cho S., Cho H., Nam A., Kim H. Y., Choi Y. S., Park K. H., Lee B. S. Neutrophil-to-lymphocyte ratio as an adjunct to CA-125 for the diagnosis of endometriosis // Fertility and sterility. 2008. V. 90. №6. P. 2073-2079. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2008.03.061
62. Yang H., Lang J. H., Zhu L., Wang S., Sha G. H., Zhang Y. Diagnostic value of the neutrophil-to-lymphocyte ratio and the combination of serum CA-125 for stages III and IV endometriosis // Chinese Medical Journal. 2013. V. 126. №11. P. 2011-2014.
63. Kim S. K., Park J. Y., Jee B. C., Suh C. S., Kim S. H. Association of the neutrophil-to-lymphocyte ratio and CA 125 with the endometriosis score // Clinical and experimental reproductive medicine. 2014. V. 41. №4. P. 151. https://doi.org/10.5653%2Fcerm.2014.41.4.151
64. Yavuzcan A., £aglar M., Üstün Y., Dilbaz S., Özdemir i., Yildiz E., Kumru S.Evaluation of mean platelet volume, neutrophil/lymphocyte ratio and platelet/lymphocyte ratio in advanced stage endometriosis with endometrioma // Journal of the Turkish German Gynecological Association. 2013. V. 14. №4. P. 210. https://doi.org/10.5152%2Fjtgga.2013.55452
References:
1. Ramírez-Pavez, T. N., Martínez-Esparza, M., Ruiz-Alcaraz, A. J., Marín-Sánchez, P., Machado-Linde, F., & García-Peñarrubia, P. (2021). The role of peritoneal macrophages in endometriosis. International Journal of Molecular Sciences, 22(19), 10792. https://doi.org/10.3390/ijms221910792
2. Zondervan, K. T., Becker, C. M., Koga, K. et al. Endometriosis // Nature Reviews Disease Primers. 2018. №4. P. 9. https://doi.org/10.1038/s41572-018-0008-5
3. Unanyan, A. L. (2010). Endometrioz i reproduktivnoe zdorov'e zhenshchin. Akusherstvo, ginekologiya i reproduktsiya, 4(3), 6-11.
4. As-Sanie, S., Black, R., Giudice, L. C., Valbrun, T. G., Gupta, J., Jones, B., ... & Nebel, R. A. (2019). Assessing research gaps and unmet needs in endometriosis. American journal of obstetrics and gynecology, 221(2), 86-94. https://doi.org/10.1016Zj.ajog.2019.02.033
5. Prescott, J., Farland, L. V., Tobias, D. K., Gaskins, A. J., Spiegelman, D., Chavarro, J. E., ... & Missmer, S. A. (2016). A prospective cohort study of endometriosis and subsequent risk of infertility. Human Reproduction, 31(7), 1475-1482. https://doi.org/10.1093/humrep/dew085
6. Adoamnei, E., Moran-Sanchez, I., Sanchez-Ferrer, M. L., Mendiola, J., Prieto-Sanchez, M. T., Monino-Garcia, M., ... & Torres-Cantero, A. M. (2021). Health-Related Quality of Life in Adult
Бюллетень науки и практики / Bulletin of Science and Practice Т. 9. №9. 2023
https://www.bulletennauki.ru https://doi.org/10.33619/2414-2948/94
Spanish Women with Endometriomas or Deep Infiltrating Endometriosis: A Case-Control Study. International journal of environmental research and public health, 18(11), 5586. https://doi.org/10.3390/ijerphl8115586
7. Kajiyama, H., Suzuki, S., Yoshihara, M., Tamauchi, S., Yoshikawa, N., Niimi, K., ... & Kikkawa, F. (2019). Endometriosis and cancer. Free Radical Biology and Medicine, 133, 186-192. https://doi.Org/10.1016/j.freeradbiomed.2018.12.015
8. Guo, S. W. (2020). Cancer-associated mutations in endometriosis: shedding light on the pathogenesis and pathophysiology. Human Reproduction Update, 26(3), 423-449. https://doi.org/10.1093/humupd/dmz047
9. Adamyan, L. V., Arslanyan, K. N., Loginova, O. N., Manukyan, L. M., & Kharchenko, E. I. (2020). Immunologicheskie aspekty endometrioza: obzor literatury. Lechashchii vrach, (4), 37.10. (in Russian). Grigoryeva, J., Suvorova, G., Chaulin, A., Chemidronov, S., Vankov, V., Kulakova, O., & Bovtunova, S. (2020). Concerning some morphofunctional aspects of the uterine cervical ripenening. Archiv Euromedica, 10(4), 41. http://dx.doi.org/10.35630/2199-885X/2020/10Z4.10
11. Grigorieva, Y. V., Suvorova, G. N., Chaulin, A. M., Yukhimets, S. N., Chemidronov, S. N., & Vankov, V. N. (2020). Some Molecular Mechanisms of Cervical Ripening. International Journal of Biomedicine, 10(4), 324-329. https://doi.org/10.21103/Article10(4)_RA3
12. Bedaiwy, M. A., Alfaraj, S., Yong, P., & Casper, R. (2017). New developments in the medical treatment of endometriosis. Fertility and sterility, 107(3), 555-565. https://doi .org/10.1016/j. fertnstert.2016.12.025
13. Osmanova, F. T. (2013). Rol' immunologicheskikh faktorov v patogeneze naruzhnogo genital'nogo endometrioza u zhenshchin. Fundamental'nye issledovaniya, (9-1), 108-111. (in Russian).
14. Chen, S., Liu, Y., Zhong, Z., Wei, C., Liu, Y., & Zhu, X. (2023). Peritoneal immune microenvironment of endometriosis: Role and therapeutic perspectives. Frontiers in Immunology, 14, 1134663. https://doi.org/10.3389/fimmu.2023.1134663
15. Osuga, Y., Koga, K., Hirota, Y., Hirata, T., Yoshino, O., & Taketani, Y. (2011). Lymphocytes in endometriosis. American journal of reproductive immunology, 65(1), 1-10. https://doi.org/10.1111/j.1600-0897.2010.00887.x
16. Hill, J. A., Faris, H. M., Schiff, I., & Anderson, D. J. (1988). Characterization of leukocyte subpopulations in the peritoneal fluid of women with endometriosis. Fertility and sterility, 50(2), 216-222. https://doi.org/10.1016/S0015-0282(16)60062-6
17. Berbic, M., Schulke, L., Markham, R., Tokushige, N., Russell, P., & Fraser, I. S. (2009). Macrophage expression in endometrium of women with and without endometriosis. Human reproduction, 24(2), 325-332. https://doi.org/10.1093/humrep/den393
18. Haber, E., Danenberg, H. D., Koroukhov, N., Ron-El, R., Golomb, G., & Schachter, M. (2009). Peritoneal macrophage depletion by liposomal bisphosphonate attenuates endometriosis in the rat model. Human Reproduction, 24(2), 398-407. https://doi.org/10.1093/humrep/den375
19. Lousse, J. C., Van Langendonckt, A., González-Ramos, R., Defrere, S., Renkin, E., & Donnez, J. (2008). Increased activation of nuclear factor-kappa B (NF-kB) in isolated peritoneal macrophages of patients with endometriosis. Fertility and sterility, 90(1), 217-220. https://doi .org/10.1016/j.fertnstert.2007.06.015
20. Montagna, P., Capellino, S., Villaggio, B., Remorgida, V., Ragni, N., Cutolo, M., & Ferrero, S. (2008). Peritoneal fluid macrophages in endometriosis: correlation between the expression of estrogen receptors and inflammation. Fertility and sterility, 90(1), 156-164. https://doi .org/10.1016/j.fertnstert.2006.11.200
21. Jiang, J., Jiang, Z., & Xue, M. (2019). Serum and peritoneal fluid levels of interleukin-6 and interleukin-37 as biomarkers for endometriosis. Gynecological endocrinology, 35(7), 571-575. https://doi.org/10.1080/09513590.2018.1554034
22. Burns, K. A., Thomas, S. Y., Hamilton, K. J., Young, S. L., Cook, D. N., & Korach, K. S. (2018). Early endometriosis in females is directed by immune-mediated estrogen receptor a and IL-6 cross-talk. Endocrinology, 759(1), 103-118. https://doi.org/10.1210/en.2017-00562
23. Suen, J. L., Chang, Y., Chiu, P. R., Hsieh, T. H., Hsi, E., Chen, Y. C., ... & Tsai, E. M. (2014). Serum level of IL-10 is increased in patients with endometriosis, and IL-10 promotes the growth of lesions in a murine model. The American journal of pathology, 184(2), 464-471. https://doi.org/10.1016Zj.ajpath.2013.10.023
24. Kalu, E., Sumar, N., Giannopoulos, T., Patel, P., Croucher, C., Sherriff, E., & Bansal, A. (2007). Cytokine profiles in serum and peritoneal fluid from infertile women with and without endometriosis. Journal of Obstetrics and Gynaecology Research, 33(4), 490-495. https://doi.org/10.1111/j.1447-0756.2007.00569.x
25. Sikora, J., Smycz-Kubanska, M., Mielczarek-Palacz, A., Bednarek, I., & Kondera-Anasz, Z. (2018). The involvement of multifunctional TGF-ß and related cytokines in pathogenesis of endometriosis. Immunology Letters, 201, 31-37. https://doi.org/10.10167j.imlet.2018.10.011
26. Lu, H., Yang, H. L., Zhou, W. J., Lai, Z. Z., Qiu, X. M., Fu, Q., ... & Li, M. Q. (2021). Rapamycin prevents spontaneous abortion by triggering decidual stromal cell autophagy-mediated NK cell residence. Autophagy, 17(9), 2511-2527. https://doi.org/10.1080/15548627.2020.1833515
27. Tarokh, M., Ghaffari Novin, M., Poordast, T., Tavana, Z., Nazarian, H., Norouzian, M., & Gharesi-Fard, B. (2019). Serum and peritoneal fluid cytokine profiles in infertile women with endometriosis. Iranian Journal of Immunology, 16(2), 151-162. https://doi.org/10.22034/iji.2019.80258
28. McLaren, J., Prentice, A., Charnock-Jones, D. S., Millican, S. A., Müller, K. H., Sharkey, A. M., & Smith, S. K. (1996). Vascular endothelial growth factor is produced by peritoneal fluid macrophages in endometriosis and is regulated by ovarian steroids. The Journal of clinical investigation, 98(2), 482-489. https://doi.org/10.1172/JCI118815
29. Capobianco, A., Monno, A., Cottone, L., Venneri, M. A., Biziato, D., Di Puppo, F., ... & Rovere-Querini, P. (2011). Proangiogenic Tie2+ macrophages infiltrate human and murine endometriotic lesions and dictate their growth in a mouse model of the disease. The American journal of pathology, 179(5), 2651-2659. https://doi.org/10.1016Zj.ajpath.2011.07.029
30. Bacci, M., Capobianco, A., Monno, A., Cottone, L., Di Puppo, F., Camisa, B., ... & Rovere-Querini, P. (2009). Macrophages are alternatively activated in patients with endometriosis and required for growth and vascularization of lesions in a mouse model of disease. The American journal of pathology, 175(2), 547-556. https://doi.org/10.2353/ajpath.2009.081011
31. Ricci, A. G., Olivares, C. N., Bilotas, M. A., Meresman, G. F., & Baranao, R. I. (2011). Effect of vascular endothelial growth factor inhibition on endometrial implant development in a murine model of endometriosis. Reproductive Sciences, 18(7), 614-622. https://doi.org/10.1177/1933719110395406
32. Itoh, F., Komohara, Y., Takaishi, K., Honda, R., Tashiro, H., Kyo, S., ... & Takeya, M. (2013). Possible involvement of signal transducer and activator of transcription-3 in cell-cell interactions of peritoneal macrophages and endometrial stromal cells in human endometriosis. Fertility and sterility, 99(6), 1705-1713. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2013.01.133
33. Shao, J., Zhang, B., Yu, J. J., Wei, C. Y., Zhou, W. J., Chang, K. K., ... & Li, M. Q. (2016). Macrophages promote the growth and invasion of endometrial stromal cells by
Бюллетень науки и практики / Bulletin of Science and Practice Т. 9. №9. 2023
https://www.bulletennauki.ru https://doi.org/10.33619/2414-2948/94
downregulating IL-24 in endometriosis. Reproduction, 152(6), 673-682. https://doi.org/10.1530/REP-16-0278
34. Chuang, P. C., Wu, M. H., Shoji, Y., & Tsai, S. J. (2009). Downregulation of CD36 results in reduced phagocytic ability of peritoneal macrophages of women with endometriosis. The Journal of Pathology: A Journal of the Pathological Society of Great Britain and Ireland, 219(2), 232-241. https://doi.org/10.1002/path.2588
35. Chuang, P. C., Lin, Y. J., Wu, M. H., Wing, L. Y. C., Shoji, Y., & Tsai, S. J. (2010). Inhibition of CD36-dependent phagocytosis by prostaglandin E2 contributes to the development of endometriosis. The American journal of pathology, 176(2), 850-860. https://doi.org/10.2353/ajpath.2010.090551
36. Wu, M. H., Chuang, P. C., Lin, Y. J., & Tsai, S. J. (2013). Suppression of annexin A2 by prostaglandin E2 impairs phagocytic ability of peritoneal macrophages in women with endometriosis. Human Reproduction, 28(4), 1045-1053. https://doi.org/10.1093/humrep/det003
37. Mills, C. D., Kincaid, K., Alt, J. M., Heilman, M. J., & Hill, A. M. (2000). M-1/M-2 macrophages and the Th1/Th2 paradigm. The Journal of immunology, 164(12), 6166-6173. https://doi .org/10.4049/jimmunol.164.12.6166
38. Smith, M. D., Barg, E., Weedon, H., Papengelis, V., Smeets, T., Tak, P. P., ... & Ahern, M. J. (2003). Microarchitecture and protective mechanisms in synovial tissue from clinically and arthroscopically normal knee joints. Annals of the rheumatic diseases, 62(4), 303-307. https://doi.org/10.1136%2Fard.62A303
39. Takebayashi, A., Kimura, F., Kishi, Y., Ishida, M., Takahashi, A., Yamanaka, A., ... & Murakami, T. (2015). Subpopulations of macrophages within eutopic endometrium of endometriosis patients. American Journal of Reproductive Immunology, 73(3), 221-231. https://doi.org/10.1111/aji.12331
40. Wang, Y., Fu, Y., Xue, S., Ai, A., Chen, H., Lyu, Q., & Kuang, Y. (2014). The M2 polarization of macrophage induced by fractalkine in the endometriotic milieu enhances invasiveness of endometrial stromal cells. International Journal of Clinical and Experimental Pathology, 7(1), 194.
41. Cominelli, A., Gaide Chevronnay, H. P., Lemoine, P., Courtoy, P. J., Marbaix, E., & Henriet, P. (2014). Matrix metalloproteinase-27 is expressed in CD163+/CD206+ M2 macrophages in the cycling human endometrium and in superficial endometriotic lesions. Molecular human reproduction, 20(8), 767-775. https://doi.org/10.1093/molehr/gau034
42. Wang, X. Q., Yu, J., Luo, X. Z., Shi, Y. L., Wang, Y., Wang, L., & Li, D. J. (2010). The high level of RANTES in the ectopic milieu recruits macrophages and induces their tolerance in progression of endometriosis. Journal of molecular endocrinology, 45(5), 291. http://dx.doi.org/10.1677/JME-09-0177
43. Tran, L. V. P., Tokushige, N., Berbic, M., Markham, R., & Fraser, I. S. (2009). Macrophages and nerve fibres in peritoneal endometriosis. Human reproduction, 24(4), 835-841. https://doi.org/10.1093/humrep/den483
44. Greaves, E., Temp, J., Esnal-Zufiurre, A., Mechsner, S., Horne, A. W., & Saunders, P. T. (2015). Estradiol is a critical mediator of macrophage-nerve cross talk in peritoneal endometriosis. The American journal of pathology, 185(8), 2286-2297. https://doi.org/10.1016Zj.ajpath.2015.04.012
45. Kolaczkowska, E., & Kubes, P. (2013). Neutrophil recruitment and function in health and inflammation. Nature reviews immunology, 13(3), 159-175. https://doi.org/10.1038/nri3399
46. Chaulin, A. M., Grigoryeva, Y. V., & Duplyakov, D. V. (2020). About the role of
Бюллетень науки и практики /Bulletin of Science and Practice Т. 9. №9. 2023
https://www.bulletennauki.ru https://doi.org/10.33619/2414-2948/94
immuno-inflammatory mechanisms in the pathogenesis of atherosclerosis. European Journal of Natural History, (5), 2-6. https://doi.org/10.17513/ejnh.34123
47. Chaulin A. M., Grigoreva Yu. V., Pavlova T. V., Duplyakov D. V. (2020). Diagnosticheskaya tsennost' klinicheskogo analiza krovi pri serdechno-sosudistykh zabolevaniyakh. Rossiiskii kardiologicheskii zhurnal, 25(12), 3923. (in Russian). https://doi.org/10.15829/1560-4071-2020-3923
48. Chaulin, A., & Grigoryeva, Ju. (2020). Inflammation in Atherosclerosis: From Theory to Practice. Bulletin of Science and Practice, 6(10), 186-205. (in Russian). https://doi.org/10.33619/2414-2948/59/21
49. Chaulin, A. M., Grigoreva, Yu. V., Suvorova, G. N., & Duplyakov, D. V. (2020). Eksperimental'nye modeli ateroskleroza na krolikakh. Morfologicheskie vedomosti, 28(4), 78-87. (in Russian). https://doi.org/10.20340/mv-mn.2020.28(4):461
50. Milewski, L., Dziunycz, P., Barcz, E., Radomski, D., Roszkowski, P. I., Korczak-Kowalska, G., ... & Malejczyk, J. (2011). Increased levels of human neutrophil peptides 1, 2, and 3 in peritoneal fluid of patients with endometriosis: association with neutrophils, T cells and IL-8. Journal of reproductive immunology, 91(1-2), 64-70. https://doi.org/10.1016/jjri.2011.05.008
51. Tariverdian, N., Siedentopf, F., Rücke, M., Blois, S. M., Klapp, B. F., Kentenich, H., & Arck, P. C. (2009). Intraperitoneal immune cell status in infertile women with and without endometriosis. Journal of reproductive immunology, 80(1-2), 80-90. https://doi.org/10.1016/jjri.2008.12.005
52. Szamatowicz, J., Laudanski, P., Tomaszewska, I., & Szamatowicz, M. (2002). Chemokine growth-regulated-a: a possible role in the pathogenesis of endometriosis. Gynecological Endocrinology, 16(2), 137-141. https://doi.org/10.1080/gye.16.2.137.141
53. Oral, E., Seli, E., Bahtiyar, M. O., Olive, D. L., & Arici, A. (1996). Growth-regulated a expression in the peritoneal environment with endometriosis. Obstetrics & Gynecology, 88(6), 1050-1056. https://doi.org/10.1016/S0029-7844(96)00361 -4
54. Ryan, I. P., Tseng, J. F., Schriock, E. D., Khorram, O., Landers, D. V., & Taylor, R. N. (1995). Interleukin-8 concentrations are elevated in peritoneal fluid of women with endometriosis. Fertility and sterility, 63(4), 929-932. https://doi.org/10.1016/S0015-0282(16)57506-2
55. Suzumori, N., Katano, K., & Suzumori, K. (2004). Peritoneal fluid concentrations of epithelial neutrophil-activating peptide-78 correlate with the severity of endometriosis. Fertility and sterility, 81(2), 305-308. https://doi.org/10.10167j.fertnstert.2003.08.011
56. Takamura, M., Koga, K., Izumi, G., Urata, Y., Nagai, M., Hasegawa, A., ... & Osuga, Y. (2016). Neutrophil depletion reduces endometriotic lesion formation in mice. American journal of reproductive immunology, 76(3), 193-198. https://doi.org/10.1111/aji.12540
57. Na, Y. J., Yang, S. H., Baek, D. W., Lee, D. H., Kim, K. H., Choi, Y. M., ... & Lee, K. S. (2006). Effects of peritoneal fluid from endometriosis patients on the release of vascular endothelial growth factor by neutrophils and monocytes. Human Reproduction, 21(7), 1846-1855. https://doi.org/10.1093/humrep/del077
58. Kim, J. Y., Lee, D. H., Joo, J. K., Jin, J. O., Wang, J. W., Hong, Y. S., ... & Lee, K. S. (2009). Effects of Peritoneal Fluid from Endometriosis Patients on Interferon-y-Induced Protein-10 (CXCL10) and Interleukin-8 (CXCL8) Released by Neutrophils and CD4+ T Cells. American Journal of Reproductive Immunology, 62(3), 128-138. https://doi.org/10.1111/j.1600-0897.2009.00722.x
59. Takamura, M., Osuga, Y., Izumi, G., Yoshino, O., Koga, K., Saito, A., ... & Taketani, Y. (2012). Interleukin-17A is present in neutrophils in endometrioma and stimulates the secretion of
Бюллетень науки и практики / Bulletin of Science and Practice Т. 9. №9. 2023
https://www.bulletennauki.ru https://doi.org/10.33619/2414-2948/94
growth-regulated oncogene-a (Gro-a) from endometrioma stromal cells. Fertility and sterility, 98(5), 1218-1224. https://doi.org/10.1016/j.fertnstert.2012.07.1117
60. Berkes, E., Oehmke, F., Tinneberg, H. R., Preissner, K. T., & Saffarzadeh, M. (2014). Association of neutrophil extracellular traps with endometriosis-related chronic inflammation. European Journal of Obstetrics & Gynecology and Reproductive Biology, 183, 193-200. https://doi.org/10.1016/j.ejogrb.2014.10.040
61. Cho, S., Cho, H., Nam, A., Kim, H. Y., Choi, Y. S., Park, K. H., ... & Lee, B. S. (2008). Neutrophil-to-lymphocyte ratio as an adjunct to CA-125 for the diagnosis of endometriosis. Fertility and sterility, 90(6), 2073-2079.
62. Yang, H., Lang, J. H., Zhu, L., Wang, S., Sha, G. H., & Zhang, Y. (2013). Diagnostic value of the neutrophil-to-lymphocyte ratio and the combination of serum CA-125 for stages III and IV endometriosis. Chin Med J (Engl), 126(11), 2011-2014.
63. Kim, S. K., Park, J. Y., Jee, B. C., Suh, C. S., & Kim, S. H. (2014). Association of the neutrophil-to-lymphocyte ratio and CA 125 with the endometriosis score. Clinical and experimental reproductive medicine, 41(4), 151. https://doi.org/10.5653%2Fcerm.2014.4L4.151
64. Yavuzcan, A., ^aglar, M., Üstün, Y., Dilbaz, S., Özdemir, i., Yildiz, E., ... & Kumru, S. (2013). Evaluation of mean platelet volume, neutrophil/lymphocyte ratio and platelet/lymphocyte ratio in advanced stage endometriosis with endometrioma. Journal of the Turkish German Gynecological Association, 14(4), 210. https://doi.org/10.5152%2Fjtgga.2013.55452
Работа поступила Принята к публикации
в редакцию 14.08.2023 г. 25.08.2023 г.
Ссылка для цитирования:
Мартынова Л. Б., Чаулин А. М., Ваньков В. А., Григорьева Ю. В. Современные представления о роли макрофагов и нейтрофилов в развитии эндометриоза // Бюллетень науки и практики. 2023. Т. 9. №9. С. 159-174. https://doi.org/10.33619/2414-2948/94/19
Cite as (APA):
Martynova, L., Chaulin, A., Vankov, V., & Grigoryeva, Yu. (2023). Modern Ideas on the Role of Macrophages and Neutrophils in the Development of Endometriosis. Bulletin of Science and Practice, 9(9), 159-174. (in Russian). https://doi.org/10.33619/2414-2948/94/19
