CC BY
61
УДК 575.82.595.773.4
Д.Е. Гавриков, Г.В. Гречаный
СЕЗОННАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ПОПУЛЯЦИИ ДРОЗОФИЛЫ ПО УРОВНЮ ФЛУКТУИРУЮЩЕЙ АСИММЕТРИИ МЕРНЫХ ПРИЗНАКОВ
Иркутский государственный педагогический университет (Иркутск)
В природной популяции Drosophila melanogaster проанализированы формы асимметрии, уровни флуктуирующей асимметрии и. их сезонная, изменчивость. Обнаружено достоверное наличие направленной асимметрии, в каждой из выборок по всем признакам, и поколениям. В исследуемой природной популяции дрозофилы, наблюдается, сезонная, изменчивость по уровню флуктуирующей, асимметрии двух мерных морфологических признаков. Доказано, что данная изменчивость определяется, как сезонными, так и. генетическими причинами.
Ключевые слова: дрозофила, направленная асимметрия, флуктуирующая асимметрия, стабильность развития, сезонная изменчивость популяции
SEASONAL VARIABILITY OF POPULATION OF DROSOPHILA BY THE LEVEL OF FLUCTUATING ASYMMETRY OF TRAITS
D.E. Gavrikov, G.V. Grechanniy
Irkutsk State Pedagogical University, Irkutsk
We are analyzed, the asymmetry forms, fluctuating asymmetry levels and their seasonal variability in a natural population of Drosophila melanogaster. The presence of the directed asymmetry in each of samples to all traits and generations is revealed. There is observed, the seasonal variability of FA levels of two morphological traits in researched, drosophila population. We proved, that the given variability is defined, of seasonal and. genetic reasons.
Key words: drosophila, directional asymmetry, fluctuating asymmetry, developmental stability, seasonal variability of populations
Феномен асимметрии билатеральных признаков привлекает к себе внимание все большего числа исследователей, несмотря на то, что данная проблема достаточно давно обсуждается биологами и медиками. Одними из первых обратили внимание на это явление Н.В. Тимофеев-Ресовский [12] и Б.Л. Аста-уров [2]. В настоящее время изучение асимметрии и характера ее изменчивости проводится у различных видов растений, животных и человека [19, 24, 27, 28]. Основной интерес биологов и экологов к этой проблеме связан с оценкой уровня направленной и флуктуирующей асимметрии, поскольку доказано влияние на характер ее проявления различных стресс факторов. В этой связи, асимметрия рассматривается как маркер реакции организмов и популяций на изменение состояния окружающей среды. Кроме того, имеются многочисленные работы уче-ных-медиков, в которых показана связь между уровнем проявления асимметрией билатеральных признаков человека (дентальные, дерматоглифические, маммологические, поведенческие показатели) и его здоровьем [17, 18, 25, 31].
Такой интерес к рассматриваемой проблеме не случаен, так как все еще остаются дискуссионными причины возникновения асимметрии и вклад в ее развитие генетических, средовых и онтогенетических факторов [16, 32]. На этом фоне слабо разрабатываются экологические аспекты популяционной генетики асимметрии билатеральных признаков и, в частности, исследования сезонной изменчивости ее проявления в популяциях. Необходимость таких работ очевидна как в теоретическом, так и прикладном отношениях. Задачами настоящего исследования являлись анализ форм асимметрии, их сезонной изменчивости, а также оценка уровня флуктуирующей асимметрии в популяции дрозофилы.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Работа выполнена на природной популяции плодовой мухи Drosophila melanogaster Mg., обитающей в одном из садов пос. Иноземцево Ставропольского края (Северный Кавказ). Сбор мух и учет их численности проводился с мая по сентябрь 1991 г. с применением одного и того же подхода [13]. Использованные для исследования мухи отловлены в период 21—25 мая (весенняя выборка), 8 — 11 августа (летняя выборка) и 19 — 22 сентября (осенняя выборка). Выборки были представлены 59 — 66 инбредными линиями (семьями), каждая из которых поддерживалась в лабораторных условиях с помощью стандартной методики. Линия закладывалась от одной оплодотворенной самки, отловленной из природной популяции. Полученное от каждой самки потомство размножалось в течение ряда поколений. Во втором (F2) (первый опыт) и третьем (F3) (второй опыт) поколении от каждой из линий анализировалось по 5 самок и 5 самцов (всего 10 самок и 10 самцов). При морфологическом исследовании у каждой особи с обеих сторон тела измерялась длина крыла (ДК) и длина бедра (ДБ). Длина крыла оценивалась по расстоянию между дистальными концами 4-й и 5-й продольных жи-
лок [5, 10], а длина бедра — по 3-й паре ног, которая измерялась с их внутренней стороны. Результаты проведенных исследований выражены в миллиметрах. По разнице в значениях признаков с правой и левой стороны отдельных особей судили об уровне их асимметрии. Всего исследовано 196 линий (семей), представленных 3810 особями. Статистическая обработка данных осуществлялась с помощью методов группировки вариант выборок, критерия знаков, 1-теста, двухфакторного дисперсионного анализа (смешанная модель) [1, 5, 8].
Работа выполнена при финансовой поддержке Рособразования по программе «Развитие потенциала высшей школы» (Грант УР.07.01.067).
РЕЗУЛЬТАТЫ
В исследованиях принято выделять направленную, флуктуирующую асимметрии и антисимметрию [33]. Все они находятся как разность в проявлении признаков между левой и правой сторонами тела организма. Направленная асимметрия (НА) отражает постоянное внутри популяции отклонение в проявлении признака к большему развитию на одной стороне тела, по сравнению с другой. Антисимметрия выражается кривой с бимодальным распределением разницы в проявлении признака с права (Я) и с лева (Ь) вокруг нуля. Флуктуирующей асимметрией (ФА) чаще всего называются незначительные случайные отклонения от идеальной симметрии в реализации морфологических признаков с двух сторон тела.
Проведенное исследование показало отсутствие у имаго дрозофилы антисимметрии в проявлении длины крыла и бедра в анализируемой популяции. Вместе с тем, обнаружено достоверное наличие НА в каждой из выборок по всем признакам, как в Б2, так и в Р3. В подобной ситуации, для расчета ФА требуется устранить влияние направленной асимметрии на исследуемые признаки. Для этого рекомендуется из значений разниц в величине признаков с правой и левой сторон тела особи вычесть среднюю разницу, рассчитанную по группе особей [4, 20, 26]. Таким образом, формула для расчета ФА приобрела следующий вид:
£
(,- L)-Xd ( + L)/2
где Ц — размер признака справа; Ьі — размер признака слева; Ха — введенный показатель для нивелирования влияния направленной асимметрии. С помощью указанной формулы по результатам изучения Б2 и Р3 рассчитывалась ФА каждой из линий. Показателями ФА сезонных выборок линий служили хз . Результаты, полученные с помощью указанных процедур, выявили достоверное проявление сезонной динамики ФА (табл. 1).
Наибольшее значение показателя ФА характерно для летнего периода. Между ФА в весенний и осенний период различия чаще всего отсутствуют. У самцов ФА по двум признакам несколько
Таблица 1
Уровни флуктуирующей асимметрии мерных признаков в популяции дрозофилы
Выборка Поколение Число линий (самки/самцы) Длина крыла Длина бедра
весенняя Хв Р2 65/65 0,0013 ± 7Х10"4 0,0017 ± 1 х 10-3 0,0015 ± 8Х10-4 0,0015 ± 8х10-4
Хв Рз 65/65 0,0012 ± 7Х10"4 0,0021 ± 1Х10-4 0,0014 ± 8Х10-4 0,0016 ± 9х10-4
Е 130/130 0,0012 ± 5Х10"4 0,0019 ± 8Х10-4 0,0015 ± 5Х10-4 0,0016 ± 6х10-4
летняя Хв Р2 66/61 0,0019 ± 1х10-3 0,0019 ± 1Х10-4 0,0020 ± 1 х 10-3 0,0022 ± 2х10-4
Хв Рз 66/61 0,0021 ± 1Х10"4 0,0023 ± 3Х10-4 0,0020 ± 1 Х10-4 0,0020 ± 1x10-4
Е 132/122 0,0020 ± 7Х10-4 0,0021 ± 9Х10-4 0,0020 ± 8Х10-4 0,0021 ± 8х10-4
осенняя Хв Р2 65/59 0,0016 ± 9Х10-4 0,0017 ± 1 х 10-3 0,0017 ± 9x10"4 0,0017 ± 1x10-3
Хв Рз 65/59 0,0015 ± 8Х10-4 0,0016 ± 9Х10-4 0,0018 ± 1x10-3 0,0017 ± 1x10-4
Е 130/118 0,0016 ± 6Х10-4 0,0017 ± 7Х10-4 0,0017 ± 7Х10-4 0,0017 ± 7x10-4
р В - Л 130/132 + + + + + + + + + +
Л 1 о 132/130 + + + + + + + + + +
В 1 о 130/130 + + + + + -
Примечание: (в этой и последующих таблицах) В - весенняя выборка, Л - летняя выборка, О - осенняя выборка; S - оценка хв за два поколения; «+» - P < 0,05; «++» - P < 0,01; «+++» - P < 0,001.
больше, чем у самок. Наличие хорошей повторяемости уровня ФА у отдельных линий в Б2 и Р3 в сезонных выборках свидетельствует о том, что межсезонные различия данной переменной генотипически обусловлены.
Для выяснения структуры популяционной изменчивости по уровню ФА был применен дисперсионный анализ. Исследовано влияние на изменчивость ФА генотипических особенностей линий (или особей, от которых они были заложены), поколений тестирования и взаимодействия «линия-поколение» (табл. 2).
У самцов установлено влияние генотипических особенностей линий на уровень ФА по обоим признакам в каждый из сезонов. У самок обнаружена такая же закономерность, но в значительно меньшем числе случаев (3 из 9). Таким образом, в целом, показано наличие генотипической гетерогенности популяции по способности особей продуцировать потомство с различным уровнем ФА и, следовательно, генетическая обусловленность последней. Что касается сезонного изменения уровня такой гетерогенности, то она четко не проявляется. Впрочем, можно обратить внимание на ее отсутствие у самок по ДК в осенний период. У самцов влияние фактора взаимодействия «линия-поколение» обнаружено в одном случае, а у самок наличие влияния фактора «поколение» установлено в 2 случаях из 9.
ОБСУЖДЕНИЕ
Широко известен факт, что сезонная динамика структуры популяций определяется экологичес-
кими и селекционно-генетическими факторами. Справедливо ли это положение в отношении различных форм асимметрии?
Антисимметрия двух морфологических признаков дрозофилы не была обнаружена. Рассмотрим оставшиеся две формы. По мнению Б.Л. Ас-таурова [3] направленная асимметрия определяется генетическими причинами и не может изменяться под действием факторов внешней среды. Необходимо отметить, что проблема причин, вызывающих данный тип асимметрии на сегодняшний день все еще не разработана. Грэхем [21] считает, что в определении направленной асимметрии существенную роль играют генетические факторы. В пользу этих предположений свидетельствует факт возможности в отдельных случаях изменить тип асимметрии путем отбора [11].
Несколько иначе обстоит дело с флуктуирующей асимметрией. Известно, что проявление количественных признаков подвержено флуктуациям даже при константных условиях жизни [9]. Такие же эффекты можно предполагать и в отношении ФА изученных признаков имаго дрозофилы. Возникает вопрос, а что можно ожидать в проявлении ФА признаков при колебаниях условий жизни?
Еще И.И. Шмальгаузен [15] говорил о том, что нормальное развитие частей организма возможно только в нормальных условиях. Но константные условия можно создать только в лаборатории и даже в этом случае, в протекание процессов часто вмешиваются различные факторы стохастическо-
Таблица 2
Двухфакторный дисперсионный анализ сезонной изменчивости уровня флуктуирующей асимметрии мерных признаков в популяции дрозофилы (смешанная модель)
о с Выборка Источник изменчивости Длина крыла Длина бедра
df те Р df те Р
самки В Линия (генотип) 64 0,000090 1,451613+ 64 0,000143 1,415842+
Поколение (опыт) 1 0,000121 1,951613 1 0,000047 0,465347+
Взаимодействие 64 0,000052 0,838710 64 0,000118 1,168317
Л Линия (генотип) 65 0,000219 0,879518 65 0,000149 0,949045
Поколение (опыт) 1 0,002136 8,578313+ 1 0,000009 0,057325
Взаимодействие 65 0,000145 0,582329 65 0,000164 1,044586
О Линия (генотип) 64 0,000131 1,119658 64 0,000157 1,297521 +
Поколение (опыт) 1 0,000089 0,760684 1 0,000076 0,628099
Взаимодействие 64 0,000131 1,119658 64 0,000109 0,900826
самцы В Линия (генотип) 64 0,000377 1,812500+ 64 0,000171 1,425000+
Поколение (опыт) 1 0,000008 0,038462 1 0,000115 0,958333
Взаимодействие 64 0,000205 0,985577 64 0,000122 1,016667
Л Линия (генотип) 60 0,000399 1,750000+ 60 0,000234 1,368421 +
Поколение (опыт) 1 0,000161 0,706140 1 0,000142 0,830409
Взаимодействие 60 0,000174 0,763158 60 0,000128 0,748538
О Линия (генотип) 58 0,000292 2,703704+ 58 0,000167 1,452174+
Поколение (опыт) 1 0,000053 0,490741 1 0,000002 0,017391
Взаимодействие 58 0,000142 1,314815+ 58 0,000088 0,765217
го характера. В этой связи интересным представляется анализ различных критериев, отражающих изменчивость признаков живых организмов, особенно уровень ФА, поскольку именно этот показатель продемонстрировал свои возможности применительно к любым таксонам как индикатор, отражающий отрицательное влияние факторов окружающей среды, экологического стресса. Он является показателем меры «благополучия» как на организ-менном, так и на популяционном уровнях [18, 23,
29]. Интересными являются данные об эпидемиологическом значении критерия ФА. Показано, что уровень ФА блохи, являющейся основным переносчиком возбудителя чумы в сибирских природных очагах этой инфекции, выше у особей и групп, которые играют большую роль в его трансмиссии [7]. По мнению некоторых исследователей, уровень ФА положительно связан со степенью неблагоприятного действия условий жизни и отрицательно — с приспособленностью организмов и популяций [22,
30]. Но существуют и противоположные мнения, например, что связь между изменением уровня ФА и экологическим стрессом не так однозначна, как кажется [4, 22] или она вовсе отсутствует [30].
Проведенный анализ литературных данных представляет удобное основание для обсуждения результатов настоящей работы. В предыдущем исследовании [5] при изучении сезонного изменения структуры популяции дрозофилы по размерам особей нами показано, что летом доминируют мелкие, а весной и осенью — крупные имаго. Подобные
сезонные изменения размеров мух имели под собой генотипическую природу и были результатом действия отбора. В этой связи можно сделать предположение, что особи мелких размеров, в силу особенностей их эмбриогенеза должны иметь большую изменчивость признаков и, в частности, более высокий уровень ФА. Объясним последнее предположение. Показано, что при высокой температуре развития организмов прирост массы тела опережает морфогенез, что приводит к сильным онтогенетическим шумам (росту ФА) у мелких особей, по сравнению с крупными, развившимися при оптимальных условиях [14]. Сходная связь между размером имаго и уровнем ФА их признаков, вероятно, может возникать при высокой плотности населения, нехватке корма и действие тому подобных факторов. Указанные предположения подтверждаются настоящим исследованием, так как в нем на высоко достоверном уровне показан рост уровня ФА двух мерных признаков дрозофилы в выборках взятых из природной популяции в течение сезона от весны к лету и спад этого показателя в осенний период. То есть, наблюдается аналогия с сезонным характером изменений размеров тела имаго. Однако мы не можем исключать влияния средовых факторов на указанную изменчивость.
Индукция мелких особей в летний период может происходить под действием высокой плотности имаго в это время. Подобные соображения были рассмотрены в ряде наших работ, где было показано, что изменчивость ДК и ДБ в летний период дей-
ствительно характеризуется самым высоким показателем [5, 6]. Естественно, в этой связи характер сезонной изменчивости уровня ФА не должен представлять исключения. Это и показало данное исследование. В летний период, когда размер мух был самый маленький, уровень ФА был наибольшим. Таким образом, отбор мелких особей летом приводит к накоплению в популяции особей с высоким уровнем ФА. Безусловно, некоторая часть особей со значительным ФА будет отбракована отбором. Но определенное их количество, имеющее небольшое значение ФА, сохранится в популяции. Весной и осенью у более крупных особей наблюдается низкий показатель ФА, что отражается на популяционном значении этого признака.
Структура изменчивости ФА выяснялась с помощью дисперсионного анализа. Влияние фактора «поколение» и взаимодействия «линия-поколение» на уровень ФА относительно небольшое. Фактор «линия» проявляется значительно сильнее. Наличие генотипической гетерогенности популяции по данному показателю убедительно подтверждает идею о генетической обусловленности этого явления.
Таким образом, в исследуемой природной популяции Drosophila melanogaster наблюдается сезонная изменчивость по уровню флуктуирующей асимметрии двух мерных морфологических признаков. Доказано, что данная изменчивость определяется как сезонными, так и генетическими причинами.
ЛИТЕРАТУРА
1. Антипин М.И. Стабильность развития и изменчивость морфологических признаков в природной популяции Drosophila melanogaster. Сезонная динамика в 1999 г. / М.И. Антипин, Т.А. Ракиц-кая, А.Г. Имашева // Генетика. — 2001. — Т. 37, № 1. - С. 66-72.
2. Астауров Б.Л. Исследования наследственных изменений галтеров у Drosophila melanogaster / Б.Л. Астауров // Журн. эксп. биол. — 1927. — Сер. А3, № 1—2. — С. 46—54.
3. Астауров Б.Л. Исследования наследственных нарушений развития билатеральной симметрии в связи с изменчивостью одинаковых структур в пределах организма / Б.Л. Астауров / Наследственность и развитие. — М.: Наука, 1974. — С. 54 — 109.
4. Гилева Э.А. Уменьшение флуктуирующей асимметрии у домовой мыши на территориях, загрязненных химическими и радиоактивными мутагенами / Э.А. Гилева, Н.Л. Косарева // Экология.
— 1984. — №3. — С. 94 — 97.
5. Гречаный Г.В. Популяционная структура дрозофилы по количественным мерным признакам и ее сезонное изменение / Г.В. Гречаный,
Е.Л. Ермаков, И.А. Сосунова // Журн. общ. Биологии. — 2004. — Т. 65, № 1. — С. 39 — 51.
6. Гречаный Г.В. Фенотипическая и генотипическая структура природной популяции дрозофилы по счетным морфологическим признакам и ее сезонное изменение / Г.В. Гречаный, Е.Л. Ермаков, И.А. Сосунова // Генетика. — 1998. — Т. 34, № 12. — С. 1619—1629.
7. Качественная неоднородность блохи Cite-llophilus tesquorum по способности к блокообразо-ванию / В.М. Корзун, А.Я. Никитин, Л.П. Базанова, Е.Г. Токмакова и др. // Бюл. ВСНЦ СО РАМН.
— 2004. — Т. 2, № 1. — С. 89 — 94.
8. Рокитский П.Ф. Биологическая статистика / П.Ф. Рокитский. — Минск: Высш. шк., 1967. — 327 с.
9. Семенова Л.А. Остаточная изменчивость морфохронологических признаков гибридных томатов, ее анализ и возможный механизм возникновения / Л.А. Семенова, Г.В. Гречаный // Генетика. — 2002. — Т. 38, № 3. — С. 323 — 331.
10. Тараканов В.В. Эколого-генетическая изменчивость количественных признаков Drosophila melanogaster: Дис. ... канд. биол. наук. — Л.: Изд-во ЛГУ, 1982. — 135 с.
11. Тимофеев-Ресовский Н.В. Некоторые вопросы феногенетики / Н.В. Тимофеев-Ресовский, В.И. Иванов // Актуальные вопросы современной генетики. — М.: МГУ, 1966. — С. 114—130.
12. Тимофеев-Ресовский Н.В. О фенотипическом проявлении генотипа / Н.В. Тимофеев-Ресовский // Журн. эксп. биол. — 1925. — Сер. А, №3 —
4. — С. 93—142.
13. Фенотипическая и генотипическая структура популяции дрозофилы по реакции особей на увеличение плотности и ее сезонное изменение / Г.В. Гречаный, И.А. Сосунова, И.В. Гордеева,
A.Я. Никитин и др. // Генетика. — 1996. — Т. 32, № 10. — С. 1341 — 1348.
14. Чернышев В.Б. Экология насекомых /
B.Б. Чернышев. — М.: Изд-во МГУ, 1996. — 297 с.
15. Шмальгаузен И.И. Избранные труды. Организм как целое в индивидуальном и историческом развитии / И.И. Шмальгаузен. — М.: Наука, 1982. — 278 с.
16. Alexander R.McN. Symmetry and precision of control of strength in limb bones of birds / R.McN. Alexander, A. Brandwood, J.D. Currey // J. Zool. — 1984. — Vol. 203. — P. 135—143.
17. Barden H.S. Fluctuating dental asymmetry: a measure of developmental instability in Down syndrome / H.S. Barden //An. J. Phys. Anthropol. — 1980. — Vol. 52 (2). — P. 169—173.
18. Benderlioglu Z. Fluctuating asymmetry predicts human reactive aggression / Z. Benderlioglu, P.W. Sciulli, R.J. Nelson // Am. J. Hum. Biol. — 2004.
— Vol. 16. — P. 458 — 469.
19. Chippindale A. Persistance of subtle departures from symmetry over mutiple molts in individual brachyuran crabs: relevance to developmental stability / A. Chippindale, A. Palmer // Genetica. — 1993. — Vol. 89, N 1—3. — Р. 185—199.
20. Directional asymmetry and the measurement of developmental instability / J.H. Graham, J.M. Em-len, D.C. Freeman, L.J. Leamy et al. // Biological Journal of the Linnean Society. — 1998. — Vol. 64. — P. 1 — 16.
21. Graham J.H. Developmental instability: a sensitive indicator of populations under stress / J.H. Graham, D.C. Freeman, J.M. Emlem // Environmental toxicology and risk assessment / Eds
W.G. Landis, J.S. Hughes, M.A. Lewis. — Philadelphia: Am. Soc. Testing and Material, 1993. — P. 121-137.
22. Hodar J.A. Leaf fluctuating asymmetry of Holmoak in response to drought under constracting climatic conditions / J.A. Hodar // J. of Arid Environments. - 2002. - Vol. 52. - P. 233-243.
23. Hoffman A.A. Trait variability and stress: canalization, developmental stability and the need for a broad approach / A.A. Hoffman, R. Woods // Ecology Letters. - 2001. - Vol. 4. - P. 97-100.
24. Klingenberg C.P. Integration and modularity of quantitative trait locus effects on geometric shape in the mouse mandible / C.P. Klingenberg, L.J. Lea-my, J.M. Cheverud // Genetics. - 2004. - Vol. 166.
- P. 1909-1921.
25. MarkowT.A. Fluctuating dermatoglyphic asymmetry and the genetics of liability to schizophrenia / T.A. Markow, K. Wandler // Psychiatry Res. - 1986. - Vol. 19. - N4. - P. 323-328.
26. Mather K. Genetical control of stability in development / K. Mather // Heredity. - 1953. -Vol. 7. - P. 297-336.
27. Muller A.P. A meta-analysis of heritability of developmental stability / A.P. Muller, R. Thornhill // J. Evol. Biol. - 1997. - Vol. 10. - P. 1-16.
28. Palmer A.R. Fluctuating asymmetry: measurement, analysis, patterns / A.R. Palmer, C. Strobeck // Ann. Rev. Ecol. Syst. - 1986. - Vol. 17. - P. 391-421.
29. Parsons P.A. Fluctuating asymmetry: an epigenetic measure of stress / P.A. Parsons // Biol. Rev. - 1990. - Vol. 65. - P. 131-145.
30. Romiankovski A. Genetic variation in fluctuating asymmetry / A. Romiankovski // J. Evol. Biol.
- 1997. - Vol. 10. - P. 51-55.
31. The relationship between breast asymmetry, breast size and the occurrence of breast cancer / D. Scutt, J.T. Manning et al. // Br. J. Radiol. - 1997.
- Vol. 70. - P. 1017-1021.
32. Thoday J.M. Balance, heterozygosity and developmental stability / J.M. Thoday // Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. - 1955. - Vol. 20. -P. 318-326.
33. Van Valen L. Study of fluctuating asymmetry / L. Van Valen // Evolution. - 1962. - Vol. 16, N 2.
- P. 125-146.
