CC BY
183
2011
Известия ТИНРО
Том 165
УДК 551.464.621(265.54)
П.Я. Тищенко1, В.Б. Лобанов1, В.И. Звалинский1, А.Ф. Сергеев1, Т.И. Волкова1, А.М. Колтунов2, Т.А. Михайлик1, С.Г. Сагалаев1, П.П. Тищенко1, М.Г. Швецова1*
1 Тихоокеанский океанологический институт им. В.И. Ильичева ДВО РАН, 690041, г. Владивосток, ул. Балтийская, 43;
2 Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН, 690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
СЕЗОННАЯ ГИПОКСИЯ АМУРСКОГО ЗАЛИВА (ЯПОНСКОЕ МОРЕ)
На основе подробных гидрохимических исследований, выполненных на протяжении 2008 г., была установлена сезонная гипоксия придонных вод центральной части Амурского залива, формирующаяся летом и исчезающая в осенне-зимний период. Основной причиной формирования гипоксии является микробиологическое окисление "избыточной" биомассы диатомовых водорослей, осевших на дно Амурского залива в условиях слабой динамики вод и при низкой интенсивности фотосинтетически активной радиации. Образование "избыточной" массы фитопланктона обусловлено залповым характером эвтрофикации Амурского залива р. Раздольной в паводковый период. Залповая эвтрофикация залива выводит его экосистему из стационарного состояния, вызывая "цветение" фитопланктона. Основная причина разрушения гипоксии — апвеллинг морских вод на шельф зал. Петра Великого в осенний период.
Ключевые слова: гипоксия, эвтрофикация, гидрохимия эстуария, апвеллинг, Амурский залив, залив Петра Великого.
Tishchenko P.Ya., Lobanov V.B., Zvalinsky V.I., Sergeev A.F., Volkova T.I., Koltunov A.M., Mikhajlik T.A., Sagalaev S.G., Tishchenko P.P., Shvets-ova M.G. Seasonal hypoxia in the Amur Bay (Japan Sea) // Izv. TINRO. — 2011. — Vol. 165. — P. 136-157.
Seasonal variability of hypoxia conditions in the Amur Bay of the Japan Sea is described on the base of detailed hydrochemical surveys conducted in four seasons of 2008. Hypoxia is caused by microbiological mineralization of "excessive" organic matter, mainly diatom cells, which sank in bottom layer of the sea in conditions of low
* Тищенко Павел Яковлевич, доктор химических наук, заведующий лабораторией, e-mail: [email protected]; Лобанов Вячеслав Борисович, кандидат географических наук, заместитель директора, e-mail: [email protected]; Звалинский Владимир Иванович, доктор биологических наук, главный научный сотрудник, e-mail: [email protected]; Сергеев Александр Федорович, старший научный сотрудник, e-mail: [email protected]; Волкова Тамара Ивановна, научный сотрудник, e-mail: volkova@ poi.dvo.ru; Колтунов Алексей Михайлович, ведущий инженер, e-mail: iceclimber@ yandex.ru; Михайлик Татьяна Александровна, аспирант, e-mail: tatyana_libra@ mail.ru; Сагалаев Сергей Григорьевич, научный сотрудник, e-mail: sagalaev@ poi.dvo.ru; Тищенко Петр Павлович, научный сотрудник, e-mail: [email protected]; Швецова Мария Геннадиевна, младший научный сотрудник, e-mail: [email protected].
photosynthetic active radiation and weak water dynamics. The biomass is "excessive" because the phytoplankton bloom in the Amur Bay is too intensive due to eutrophica-tion of the bay. There are two main sources of nutrients: wastes of Vladivostok city and terrestrial water discharge by the Razdolnaya River. The river delivers more phosphates and three times more inorganic nitrogen than the waste waters. The phytoplankton blooms might be caused by strong short-term input of nutrients into the upper layer of the sea during the river floods. Discharge of the Razdolnaya River reached 800 m3/s in the early June of 2008 when estuarine waters enriched by suspended matter and nutrients covered a vast area in the Bay where good conditions for phytoplankton bloom were formed by combination of strong stratification, high nutrients at the sea surface and low abundance of zooplankton. After the bloom, the phytoplankton died and sank on the bottom. Dissolved oxygen from the bottom layer was consumed by microbiological decay of died diatoms in conditions of light deficiency (at the depth > 15 m) and phosphates, ammonium, silicates and dissolved inorganic carbon were produced — the hypoxia was formed at the sea bottom. The value of hypoxia changed seasonally with the lowest dissolved oxygen content in the late summer.
Recently, hypoxia is observed regularly in the Amur Bay that is a prominent signal of negative changes in its ecosystem which may have serious consequences. Thus, many died small fishes were found in the Amur Bay in the middle September, 2008, possibly because of direct influence of hypoxia. Another possible mechanism of hypoxia influence on fish is a sulfate reduction in the bottom water layer or/and in bottom sediments and spreading of this poisoned water to shallows during autumn upwelling happened usually in September. From the other hand, upwelling is the main process that destroys the hypoxia. In winter, the oxygen content in the bottom layer of the Amur Bay is completely recovered by convective mixing and high primary production.
Key words: hypoxia, eutrophication, estuary, upwelling, Amur Bay, Peter the Great Bay.
Введение
Существуют обширные прибрежные морские акватории, придонные воды которых подвержены гипоксии. Под гипоксией понимается состояние экосистемы с таким низким содержанием кислорода, при котором происходят ее количественные и качественные изменения (Diaz, 2001). В литературе приводятся разные пороговые значения концентраций кислорода, но, как правило, они находятся в диапазоне значений от 2 мг/л (63 мкМ) (Diaz, 2001) до 2 мл/л (89 мкМ) (Diaz, Rosenberg, 2008). Предельной формой гипоксии является аноксия — отсутствие кислорода, которое приводит к сероводородному заражению морских экосистем и гибели организмов. Формирование гипоксии часто происходит в эстуариях. В этих случаях она может быть вызвана природными процессами или быть результатом человеческой деятельности. Примером природной гипоксии является эстуарий р. Миссисипи в доиндустриальную эпоху (Swarzenski et al., 2008). Однако в большинстве случаев возникновение гипоксии является результатом совместных действий природных и антропогенных факторов (Zhang et al., 2010). Роль антропогенного фактора сводится в первую очередь к обогащению прибрежных акваторий биогенными элементами (азотом и фосфором), т.е. эвт-рофикации. На наш взгляд, наиболее удачное определение эвтрофикации — "существенное увеличение трофического статуса, по сравнению с характерным для данной экосистемы, из-за необычно высокого снабжения биогенами эвфотичес-кого слоя" (Заика, 2003). Человеческая деятельность — урбанизация прибрежных районов, развитие сельского хозяйства, энергетики, масштабное использование автомобилей — приводит к эвтрофированию водоемов и, как следствие этого, к гипоксии. В последние два десятилетия количество акваторий, подверженных гипоксии, значительно возросло (Diaz, 2001; Breitburg et al., 2009).
Амурский залив является заливом второго порядка зал. Петра Великого Японского моря. Он простирается в направлении с юго-запада на северо-восток на 70 км, ширина его изменяется от 10 до 22 км (Гомоюнов, 1927). Максималь-
ные глубины Амурского залива не превышают 53 м на крайнем южном участке при средней глубине 30 м (Григорьев, Зуенко, 2005). Карта залива представлена на рис. 1. Отличительной особенностью северной части залива является обширное мелководье с глубинами менее 10 м. На северо-западе в Амурский залив впадает вторая по величине река южного Приморья — Раздольная (в прошлом Суйфун), которая играет большую роль в функционировании экосистемы залива. Протяженность р. Раздольной на территории России составляет 192 км, а площадь водосбора на этом участке — 7300 км2. При среднемноголетнем расходе реки 72 м3/с объем годового водного стока составляет 2,27 км3 (Дударев и др., 2005). Особенностями рельефа дна Амурского залива являются Муравьевский порог, протянувшийся в юго-восточном направлении от района южнее п-ова Песчаного к о. Русскому и разделяющий залив на северную и южную части, и депрессии к северу и к югу от порога. В прибрежной ложбине к северо-востоку от порога на большей ее части наблюдается плавное увеличение глубины от 20 до 25 м, и только в южной части вблизи входа в прол. Босфор Восточный глубина резко возрастает до 50 м. В депрессии к югу от порога глубина вдоль оси залива плавно возрастает у его южной границы до 53 м.
В августе 2007 г. нами была обнаружена гипоксия придонных вод обширной акватории Амурского залива (Тищенко и др., 2008). Концентрация кислорода в некоторых местах была ниже 5 мкМ (1,5 % от насыщения кислородом воздуха). Было высказано предположение, что причина гипоксии придонных вод обусловлена сочетанием нескольких факторов: эвтрофикацией Амурского залива речными водами и бытовыми стоками городов Уссурийск и Владивосток, обусловливающей высокую продукцию фитопланктона; повышением мутности вод залива за счет терригенного стока и слабым вертикальным и горизонтальным перемешиванием вод в летний период. Дальнейшие гидрохимические исследования Амурского залива в 2008 г. показали, что гипоксия имеет сезонный характер.
В настоящей работе на основе анализа сезонной изменчивости гидрохимических характеристик вод залива обсуждаются механизмы возникновения, формирования и разрушения гипоксии.
Материалы и методы
Гидрохимические исследования проводились в различные сезоны 2008 г. Зимой, в период с 19 февраля по 4 марта, было выполнено 54 станции. Работы проводились с ледового припая, в ледовых фарватерах, а также в области битого льда с использованием судна на воздушной подушке. Пробы воды после бурения льда отбирались из лунок с помощью специального пластикового батометра. Весной (с 21 по 27 мая), летом (с 21 по 31 августа) и осенью (с 17 по 26 октября) было выполнено соответственно 103, 140 и 84 станции. Работы проводились на НИС "Малахит" ТОЙ ДВО РАН. Расположение станций приведено на рис. 2. В весенний, летний и осенний сезоны пробы воды отбирались с поверхностного (0,5-1,0 м от поверхности) и придонного (0,5-1,0 м от дна) горизонтов с помощью пятилитрового батометра Нискина. Пробы воды доставлялись в лабораторию в день отбора. Выполнялись измерения следующих параметров: солености, рН, общей щелочности, концентрации кислорода, главных биогенных элементов (силикаты, фосфаты, нитраты, нитриты, аммоний), гумусового вещества, хлорофилла а. На каждой станции с помощью зонда RBR XR-620 проводилось вертикальное зондирование водной толщи с использованием датчиков температуры, электропроводности, флюоресценции хлорофилла и мутности для трех сезонов — зимы, весны и лета. Во время осенней съемки зондирование осуществлялось с помощью зонда SBE-19 plus, на котором отсутствовали датчики флюоресценции и мутности. Во все сезоны, за исключением зимнего, на каждой станции определялась глубина видимости диска Секки. По последнему параметру оценивали показатель ослабления света (величина, обратная глубине видимости) (Platt, 1986). На основании данных измерений рН и щелочности рас-
с.ш.
43.35°
43.25°
43.15°
43.05°
42.95°
42.85°
42.75°
131.35° 131.50° 131.65° 131.80° 131.95° В.Д.
Рис. 1. Карта-схема Амурского залива: а — Владивосток (п-ов Муравьева-Амурского); б — Вторая Речка; в — Первая Речка; г — п-ов Шкота; д — о. Русский; е — о. Желтухина; ж — мыс Брюса; з — Муравьевский порог; и — п-ов Песчаный; к — Тавричанский лиман; л — р. Раздольная; м — п-ов Де-Фриза; н — р. Шмидтовка; о — зал. Угловой
Fig. 1. Scheme of the studied area in the Amur Bay: a — Vladivostok (Muraviev-Amursky Peninsula); б — Vtoraya River; в — Pervaya River; г — Shkot Peninsula; д — Russky Island; е — Zheltukhin Island; ж — Bruce Cape; з — Muravevsky Rise; и — Peschany Peninsula; к — Tavrichansky Liman; л — Razdolnaya River; м — De-Friz Peninsula; н — Shmidtovka River; o — Uglovoy Bay
считывалась концентрация растворенного неорганического углерода — DIC, — которая нормализовалась к солености 35 %% (NDIC = DIC ' S/35). Подробное описание используемых гидрохимических методик и расчет параметров карбонатной системы можно найти в ранее опубликованных работах (Методы ..., 1988; Тищенко и др., 2006). Здесь нами будет использован только тот набор гидрохимических параметров, который непосредственным образом позволяет объяснить механизм формирования и разрушения гипоксии в исследуемом районе.
Рис. 2. Сезонная изменчивость температуры (°С) в поверхностных (верхний ряд) и придонных водах (нижний ряд) Амурского залива в 2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 2. Seasonal variability of water temperature (°C) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
Результаты и их обсуждение
Известно, что температура и соленость существенно влияют на содержание растворенного кислорода. Сезонные изменения этих характеристик вод Амурского залива наиболее очевидны и ожидаемы. Отрицательные значения температуры поверхностных и придонных вод в зимний сезон сменяются заметным повышением температуры весной. Максимальные значения температуры отмечаются летом. В осенний сезон температура вновь понижается (рис. 2). Однако понижение температуры вод в придонном слое опережает понижение температуры в поверхностном слое и превосходит его по величине. Так, в период съемки, выполненной в октябре, температура воды на придонных горизонтах глубокой части залива составляла до 3-6 оС, в то время как в поверхностном слое она сохранялась на уровне 13,0-13,5 оС. Это указывает на то, что основной причиной понижения температуры на придонных горизонтах является адвекция холодных вод из открытой части зал. Петра Великого.
Соленость вод залива также проявляет ярко выраженную сезонную изменчивость (рис. 3). Зимой соленость имеет максимальные значения как на поверхности, так и в придонном слое, где достигает 35 %о и более. Такая высокая соленость обусловлена двумя факторами: льдообразованием и низким стоком р. Раздольной (1-2 м3/^. Отсутствие ветрового перемешивания в северной части залива вследствие ледостава позволяет наблюдать локальные опреснения поверхностных вод Амурского залива не только в устье р. Раздольной, но и в устье р. Шмидтовка (западнее зал. Углового), а также в районе коммунально-бытовых стоков г. Владивосток в устьях Первой и Второй Речки (рис. 3). Летом наблюдается минимальная соленость, что обусловлено повышенным речным стоком и ветровым перемешиванием. Однако уже в осенний сезон соленость придонных горизонтов вновь повышается в сравнении с летним сезоном в результате затока вод Японского моря на шельф зал. Петра Великого.
Содержание кислорода изменяется в широких пределах в зависимости от сезона (рис. 4). Максимальная концентрация наблюдается в зимний сезон, когда она может превышать 500 мкМ. При этом в отдельных местах с пониженной соленостью вод (устьях рек Раздольная и Шмидтовка, в районе Второй Речки) обнаруживаются весьма низкие в сравнении с окружающими водами концентрации кислорода (130300 мкМ). Именно для этих локальных мест наблюдается экстремально высокое содержание фосфатов, аммония, силикатов, NDIC (рис. 5-8).
Минимальное содержание кислорода наблюдалось в придонных водах в августе и составляло около 30 мкМ (11 % от насыщения). Столь низкие концентрации кислорода в литературе (Diaz, 2001) квалифицируются как гипоксия. Область с низкой концентрацией кислорода охватывала значительную часть акватории залива северо-западнее п-ова Шкота и самую южную часть залива (см. рис. 4). Здесь же в придонном слое наблюдались высокие концентрации фосфатов, ионов аммония, силикатов и NDIC (см. рис. 5-8). Существенно, что для летнего сезона пространственное расположение областей аномального содержания фосфатов, аммония, силикатов, NDIC и кислорода в придонном горизонте практически совпадает. Этот факт свидетельствует о том, что формирование гипоксии и обогащение придонных вод биогенными элементами и неорганическим углеродом происходят вследствие протекания одних и тех же процессов.
Сезонная изменчивость пространственного распределения нитратов (рис. 9) отличается от распределения других биогенных элементов, в частности фосфатов (см. рис. 5). Обогащение вод залива нитратами от коммунально-бытовых стоков существенно менее выражено по сравнению с фосфатами и аммонием. Повышенные концентрации нитратов в придонном слое залива наблюдаются не в летний сезон, как в случае с другими биогенными элементами и неорганическим углеродом, а в осенний период. Сходство пространственного распределения нитратов и других биогенных элементов наблюдается только в устье р. Раздольной,
2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 3. Seasonal variability of water salinity (%o) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
ряд) Амурского залива в 2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 4. Seasonal variability of dissolved oxygen content (|iM) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
JX
XL
JX
XL
131.6° 131.7° 131.8'
131.9° 132.0°
131.6° 131.7° 131.«
131.9° 132.0°
131.6° 131.7° 131.«
131.9° 132.0°
131.5° 131.6° 131.7° 131.8'
131.9° 132.0°
Рис. 5. Сезонная изменчивость концентраций фосфатов (мкМ) в поверхностных (верхний ряд) и придонных водах (нижний ряд) Амурского залива в 2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 5. Seasonal variability of phosphate concentration (|0.M) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
Амурского залива в 2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 6. Seasonal variability of ammonium concentration (|0.M) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
4*. СТ>
Рис. 7. Сезонная изменчивость концентраций силикатов (мкМ) в поверхностных (верхний ряд) и придонных водах (нижний ряд) Амурского залива в 2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 7. Seasonal variability of silicates concentration (|0.M) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
43.05°-43.00°-42.95°-
131.
131.5° 131.6° 131.7° 131.8'
131.9° 132.0°
131.7° 131.8° 131.9° 132.0°
131.6° 131.7°
131.9° 132.0°
Рис. 8. Сезонная изменчивость концентраций нормализованного неорганического углерода — NDIC (ммоль/кг) в поверхностных (верхний ряд) и придонных водах (нижний ряд) Амурского залива в 2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 8. Seasonal variability of normalized dissolved inorganic carbon concentration (NDIC, mmol/kg) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
с.ш.
43.30°-43.25°-43.20°-43.15°-43.10°-43.05°-43.00° 42.95° 42.90°-
4*.
43.10°-
43.30°-43.25°-43.20°-43.15°-
с.ш,
43.30°-43.25°-43.20°-43.15°-43.10°-43.05°-43.00° 42.95° 42.90°-
ё 4з-25°-
43.20°-43.15°-43.10°-43.05°-43.00°-42.95°-
42.90°
131.6° 131.7°
131.5° 131.6° 131.7° 131.8° 131.9°
131.5° 131.6° 131.7° 131.8° 131.9° 132.0°
Рис. 9. Сезонная изменчивость концентраций нитратов (мкМ) в поверхностных (верхний ряд) и придонных водах (нижний ряд) Амурского залива в 2008 г.: а — февраль, б — май, в — август, г — октябрь
Fig. 9. Seasonal variability of nitrate concentration (|0.M) at the sea surface (top) and bottom (bottom) in the Amur Bay in 2008: a — February, б — May, в — August, г — October
43.30°-
что свидетельствует о снабжении рекой верхнего слоя вод залива всеми биогенными элементами, в том числе и нитратами. Наиболее ярко это проявляется в зимний сезон (см. рис. 9).
Экологическое состояние Амурского залива привлекает внимание исследователей разных специальностей, оно рассмотрено в ряде обобщающих монографий (Аникиев, 1987; Подорванова и др., 1989; Огородникова, 2001; Шулькин, 2004). Основным стимулом к написанию данной работы послужило установление обширной области гипоксии придонных вод Амурского залива в августе
2007 г. (Тищенко и др., 2008). Но еще ранее (Подорванова и др., 1989) также отмечалось низкое содержание кислорода в придонном слое залива в летний сезон (80 мкМ). Обнаруженные области с низким содержанием кислорода располагались юго-восточнее мыса Песчаного (Подорванова и др., 1989) и соответствовали области гипоксии, которая наблюдалась в 2007 г. и вновь в августе
2008 г. (см. рис. 4). В сравнении с 2007 г. гипоксия в 2008 г. наблюдалась на значительно большей площади залива и проявлялась в двух областях, разделенных Муравьевским порогом. При этом к северу от порога располагалась большая по площади область гипоксии.
Мы полагаем, что основная причина образования гипоксии — микробиологическое окисление оседающего из фотического слоя на дно залива фитопланктона. Основанием для этого вывода служит тот факт, что расположение минимумов концентраций кислорода в придонном слое воды практически совпадает с расположением максимумов концентраций биогенных элементов (фосфатов, аммония, силикатов) и неорганического углерода (рис. 4-8). Необходимо отметить, что повышенное содержание биогенных элементов в зоне гипоксии невозможно объяснить поступлением их с водами из открытого моря, так как таких высоких концентраций в Японском море нет (Talley et al., 2004). В Амурском заливе основную часть биомассы фитопланктона составляют диатомовые водоросли (Коновалова, 1972; Стоник, Орлова, 1998), что согласуется с наблюдаемыми аномалиями силикатов в местах гипоксии. Известно, что при массовом развитии ("цветении") диатомей происходит их быстрое осаждение, что объясняется их способностью к агрегации (Passow, 2002; Burd, Jackson, 2009). Окисление происходит в условиях весьма низкой интенсивности фотосинтетически активной радиации — ФАР (интенсивность ФАР ниже компенсационной точки фотосинтеза) — и устойчивой стратификации вод (рис. 10). На основании непосредственных измерений глубины видимости диска Секки северной части Амурского залива следует, что нижняя граница фотического слоя соответствует глубинам 10-15 м. Кроме этого, вертикальный профиль концентрации хлорофилла, полученный по данным зондирования, показывает, что нижняя граница максимума хлорофилла также соответствует глубине около 15 м (рис. 10, б). Таким образом, два подхода оценки границы фотического слоя согласуются между собой. Поскольку глубина места (около 25 м) существенно превышает границу фоти-ческого слоя, очевидно, что освещенность в придонном горизонте в областях гипоксии существенно ниже 1 % от поверхностной ФАР (компенсационной точки фотосинтеза). Установившийся в это время градиент плотности среды (рис. 10, а) лимитирует вертикальный обмен.
Совокупность приведенных выше фактов позволяет представить формирование гипоксии следующим образом. В приповерхностных слоях создается "избыточная" биомасса фитопланктона, т.е. такая биомасса, которая не успевает утилизироваться зоопланктоном. "Избыточный" фитопланктон образует флоккулы и быстро оседает на дно (Burd, Jackson, 2009), где подвергается микробиологическому разложению с потреблением кислорода и выделением силикатов, фосфатов, ионов аммония и углекислого газа. Это проявляется в виде аномалий повышенного содержания этих элементов в придонном слое воды.
Условная плотность, кг/м3
Концентрация хлорофилла, мг/м3
Рис. 10. Вертикальные профили условной плотности (а) и концентрации хлорофилла а (б) для станций, расположенных в области гипоксии западнее п-ова Шкота: 1 — февраль, 2 — май, 3 — август, 4 — октябрь
Fig. 10. Vertical profiles of specific density (a) and chlorophyll a (б) for stations in the hypoxia area westward from Shkot Peninsula: 1 — February, 2 — May, 3 — August, 4 — October
Существует несколько путей микробиологического окисления органического углерода. Формально процесс аэробной деструкции органического вещества c участием нитрофицирующих бактерий можно записать в соответствии со стехиометрией Редфилда следующим образом (Redfield et al., 1963; Friedrich et al., 2002):
(СН2О)106(КНз)16ИзРО4 +138• O2 ^ 106 • CO2 +122 • H2O +16 • HNO3 + H3PO4.
(1)
Однако для летнего сезона микробиологическое окисление органического вещества не идет в соответствии со схемой (1), поскольку в летний сезон отсутствуют положительные аномалии нитрат-ионов в области гипоксии, а присутствуют аномалии ионов аммония, что предполагает участие в окислении органического вещества других акцепторов электронов, помимо кислорода. Обычно считается, что для окисления органического вещества бактерии прибегают к другим акцепторам электронов лишь в отсутствии кислорода. Однако недавно было высказано сомнение в справедливости этого утверждения, так как в нем не учитывается роль двуокиси углерода в энергетическом балансе дыхания (Brewer, Peltzer, 2009). Для условий гипоксии концентрация двуокиси углерода, как правило, высокая (в ядрах гипоксии парциальное давление достигает 2200 мкатм). Для учета СО2 в энергетическом балансе дыхания Бревером и Пельтцером (Brewer, Peltzer, 2009) был введен респираторный индекс:
RI = bg^o/^X (2)
здесь PO , PCO — парциальное давление кислорода и углекислого газа в среде. Они эмпирически установили, что аэробные бактерии испытывают стресс, когда RI < 1. В тех случаях, когда RI < 0,7, бактерии для своей жизнедеятельности начинают использовать вместо кислорода другие акцепторы электронов (нитраты, иодаты, сульфаты), т.е. среда может рассматриваться как анаэробная. Из данных по содержанию кислорода, рН и щелочности мы рассчитали значения RI для условий гипоксии 2007 и 2008 гг. и получили, что значения RI были меньше
0,7 только для трех станций 2007 г., на которых наблюдалось содержание кислорода соответственно 4,5, 5,0 и 7,0 мкМ. В 2008 г. на одной станции RI был меньше единицы (0,85). Таким образом, несмотря на высокое парциальное давление углекислого газа, в водной среде сохраняются условия для аэробного окисления органического вещества. В действительности положительная аномалия нитрат-ионов в придонном слое воды наблюдается только в северной части залива, в области небольших глубин. Однако отсутствие аномалий нитрат-ионов в областях гипоксии заставляет нас сделать предположения: а) анаэробный путь разложения органического вещества начинается при более высоких концентрациях кислорода, чем это указано ранее (Brewer, Peltzer, 2009); б) окисление биомассы фитопланктона происходит главным образом на границе раздела вода/ осадок, где возникают локальные условия для анаэробного окисления органического вещества, а продукты разложения диффундируют в придонный слой воды. В любом случае после кислорода в качестве окислителя бактерии используют нитрат-ионы. Схематично этот процесс можно представить следующим образом (Friedrich et al., 2002):
(CH2O )106 (NH3 )16H3PO4 + 84,8NO3 + 99,8H + ^
106CÜ2 +148,4H 2O + 16NH+ + 42,4N2 + H2PO- . (3)
Такой путь окисления должен сопровождаться повышением содержания аммония (аммонификация) в местах минимальной концентрации кислорода, что действительно наблюдается. Реакция (3) также приводит к образованию молекулярного азота, т.е. к денитрификации. То, что этот процесс действительно идет, подтверждают азот/фосфорные отношения, которые для основной части залива изменяются в пределах 5-10, вместо значения 16, следующего из стехиометрии Ред-филда. Несмотря на низкие концентрации нитрат-ионов в придонных горизонтах (около 1 мкмоль/кг), роль реакции (3) не следует преуменьшать, если предположить сочетание одновременно идущих двух процессов — нитрификации (1) в придонном слое воды и денитрификации (3) на границе раздела вода/дно.
Основной вопрос в возникновении гипоксии заключается в том, за счет чего создается "избыточная" биомасса фитопланктона. Общепринятым ответом является — за счет эвтрофикации вод залива. Однако мы полагаем, что этот ответ не раскрывает региональные особенности исследуемых акваторий. Сравнение ряда эстуариев с близкими по величине потоками биогенных элементов показало, что эстуарии с различными по характеру источниками этих элементов имеют разную ассимиляционную емкость (Pennock et al., 1994). Иначе говоря, дело не только в величине потоков биогенных элементов, но и в других особенностях этих потоков. Обычно выделяются два типа источников и соответственно потоков биогенных элементов, которые классифицируются как локальные и диффузные. К локальным источникам относятся коммунально-бытовые и промышленные стоки, а также стоки от животноводческих ферм, к диффузным — атмосферные осадки, поверхностные и грунтовые воды. В этой классификации реки играют двойную роль. С одной стороны, они являются приемными бассейнами двух указанных выше типов источников биогенных элементов, с другой — сами поставляют биогенные элементы в прибрежные акватории и поэтому являются источниками для этих акваторий.
В фазу малой воды в бюджете биогенных элементов р. Раздольной локальные источники (г. Суйфэньхэ, г. Уссурийск) являются основными, а в паводок доминирующей становится роль диффузных источников (Михайлик и др., 2009). В настоящее время имеющиеся в литературе (Огородникова, 2001; Нигматули-на, 2005) сведения о величине потоков биогенных элементов в Амурский залив, обусловленных коммунально-бытовыми стоками г. Владивосток, являются весьма противоречивыми. Поэтому мы использовали оценки, приведенные В.И. Звалин-
ским с соавторами (Экологическое нормирование ..., 2000), которые основывались на данных Владивостокского коммунального управления. Из его отчетов о концентрациях азота и фосфора в стоках и объемах этих стоков было найдено, что годовой поток этих локальных источников азота и фосфора в залив составляет соответственно примерно 680 и 96 т (Экологическое нормирование ..., 2000). Расположение этих источников наиболее отчетливо проявляется по гидрохимическим аномалиям поверхностных вод в зимний сезон (см. рис. 3, а, 4, а). Как видно, они расположены в местах хозяйственно-бытовых стоков в устьях Первой и Второй Речки (аномалия напротив п-ова Песчаного) и у п-ова Де-Фриза (в устье р. Шмидтовка). Эти локальные источники загрязнения Амурского залива ранее также указывались (Нигматулина, 2005). Локальные источники обычно характеризуются достаточно высокой стабильностью потока биогенных элементов, что позволяет подстроиться всем звеньям пищевой цепи экосистемы для утилизации органических и неорганических форм биогенных элементов. Места хозяйственно-бытовых стоков характеризуются высокой продуктивностью всех звеньев пищевой цепи, они легко определяются по скоплению в этих местах чаек и рыбаков. Эти локальные источники обеспечивают высокую интенсивность потоков не только в местах коммунально-бытовых стоков, но и в экосистеме залива в целом.
В период межени р. Раздольной ее можно также рассматривать как относительно стабильный локальный источник биогенных элементов. Этот период обычно составляет 6 мес в году (октябрь-март). С октября по март береговой и речной стоки в залив минимальны и достаточно стабильны, что позволяет нижним трофическим звеньям экосистемы Амурского залива находиться в стационарном состоянии (или близком к нему). Однако в этот период поверхностный горизонт Амурского залива характеризуется достаточно высокими минимальными значениями концентраций биогенных элементов (0,05-0,20, 1,0-3,0 и 2,0-6,0 мкМ соответственно для фосфатов, суммы концентраций неорганических форм азота и силикатов,), т.е. концентрации выше соответствующих констант Михаэлиса (^Ы е! а1., 2007). Наличие в поверхностном горизонте достаточно высоких концентраций биогенных элементов заставляет сделать предположение, что в таком стационарном состоянии первичная продукция контролируется вторичным звеном — зоопланктоном. Однако существующая плотность зоопланктона для стационарных условий является недостаточной в послепаводковый период, что способствует "цветению" залива (Звалинский и др., 2005; Тищенко и др., 2005). Высказанные выше предположения о характере поведения экосистемы Амурского залива основываются на результатах работы В.П. Шунтова (2001), в которой отмечаются многие факторы высокой продуктивности дальневосточных акваторий.
На основании результатов исследования сезонных гидрохимических характеристик р. Раздольной нами были оценены годовые потоки неорганических форм азота, фосфора, кремния и взвешенного вещества в Амурский залив — соответственно 1830, 120, 17040 и 117840 т (Михайлик и др., 2009). Основной вынос биогенных элементов р. Раздольной происходит в летний сезон (рис. 11). Паводки р. Раздольной обеспечивают залповые выносы большого количества биогенных элементов в залив. По нашим оценкам, за 4 мес 2008 г., с мая по август включительно, в Амурский залив поступало 80, 90, 87 и 92 % годового стока соответственно азота, фосфора, кремния и взвешенного вещества. Очевидно, что в этот сезон основными источниками биогенных элементов в речной воде являются диффузные, т.е. атмосферные осадки и поверхностные воды с сельскохозяйственных полей. В период паводка большой поток пресной воды высоким содержанием взвешенного вещества и биогенных элементов распространяется практически на всю акваторию Амурского залива. Экосистема залива выходит из стационарного состояния. Быстрая седиментация взвешенного терригенного вещества увеличивает прозрачность верхнего слоя воды, что создает благоприятные условия для фотосинтеза (высокие концентрации биогенных элементов, дос-
таточно высокая освещенность и устойчивая стратификация). Главное проявление нестационарности экосистемы — вспышка "цветения" фитопланктона, которая протекает весьма быстро — в течение 7-10 дней. Вторичное трофическое звено (фитофаги) за столь короткий промежуток времени не успевает развиться до количества, соответствующего высокой биомассе фитопланктона, и поэтому он не может быть утилизирован фитофагами полностью. Таким образом создается "избыточная" биомасса фитопланктона. В результате не утилизированный фитофагами фитопланктон агрегируется и достаточно быстро оседает на дно, поскольку доминантными являются диатомовые водоросли. Деструкция диатомей формирует гипоксию в глубоководных местах залива, куда не проникает достаточного количества ФАР. Прямые исследования звеньев пищевой цепи, проведенные в эстуарии р. Нейсе (США), находящегося в состоянии гипоксии, показали действительное снижение роли зоопланктона и зообентоса в утилизации фитопланктона и заметное возрастание роли микробов (ВаЫ е! а1., 2004).
Рис. 11. Расход воды р. Раздольной в 2008 г. по наблюдениям гидрологического поста у с. Тереховка (данные предоставлены ПУГМС)
Fig. 11. The Razdolnaya River water transport measured at Terekhovka in 2008 (courtesy of Prymorye Regional Hydrometeorological Agency)
Дни года
Осенью, в октябре, в районе летней гипоксии содержание кислорода возрастает (см. рис. 4, в, г), что указывает на процесс разрушения гипоксии. Анализ распределения гидрологических и гидрохимических характеристик в осенний период свидетельствует о том, что основной причиной разрушения гипоксии является заток в Амурский залив холодных вод с повышенной соленостью и содержанием кислорода (см. рис. 2-9, г), появляющихся на шельфе зал. Петра Великого в результате развивающегося в этот период Приморского апвеллинга (Жабин и др., 1993; Звалинский и др., 2006; Юрасов и др., 2007; Зуенко, 2008). Подповерхностный компенсационный поток, входящий через Токаревский пролив при сгонных ветрах, приводит к вытеснению и трансформации вод зоны гипоксии (рис. 2-9, г). Развивающееся в осенний период ветровое и конвективное перемешивание не только способствует разрушению гипоксии, но и поставляет из придонного горизонта в фотический слой Амурского залива биогенные элементы, которые используются для создания новой продукции органического вещества. В результате этих процессов гидрохимические аномалии в придонном слое в области гипоксии исчезают, а содержание кислорода в зимний сезон достигает 550 мкМ.
Не совсем обычен тот факт, что в октябре на придонном горизонте наблюдались аномально высокие концентрации нитратов, достигающие 18 мкМ (рис. 9, г). Такие величины концентраций нитратов в Японском море соответствуют глубинам 250-300 м (Talley et al., 2004). Однако мы не исключаем более существенный вклад реакции (1) в увеличение содержания нитратов в придонном слое залива в осенний период, поскольку в результате апвеллинга концентрация кислорода в придонном слое вод возросла.
Как показали наши наблюдения, несмотря на насыщение и даже пересыщение вод залива кислородом зимой, с наступлением следующего летнего сезона гипоксия формируется вновь. Причем сравнение наблюдений 1980-х гг. (Подо-рванова и др., 1989) с результатами 2007-2008 гг. позволяет говорить об усилении этого явления. Между тем развитие гипоксии на акватории залива может привести к серьезным негативным последствиям и необратимым сдвигам в экосистеме. В литературе (Malakoff, 1998; Weeks et al., 2002; Levin et al., 2009) многократно отмечалась гибель морских организмов в связи с гипоксией. В этом случае рассматриваются две причины. Одна из них — недостаток кислорода для малоподвижных организмов (ракообразные, брюхоногие моллюски и др.), другая — отравление сероводородом и растворенными сульфидами. Существуют прямые доказательства массового отравления рыб сероводородом (Weeks et al., 2002; Levin et al., 2009). Однако механизм поступления растворенных сульфидов в воду остается еще не выясненным. Выдвигаются две гипотезы (Lavik et al., 2009). Согласно одной версии, в результате метаногенеза в осадках образуются пузырьки метана, которые периодически всплывают, увлекая за собой сероводород, согласно другой — сероводород образуется в верхнем слое осадков в местах гипоксии. Интенсивная биотурбация верхнего слоя осадков приводит к увеличению потока сероводорода из осадка в придонный слой воды. Добавим также, что заток холодных апвеллинговых вод в зону гипоксии приводит к увеличению потока более теплой поровой воды в придонный слой, а вместе с ней и сероводорода. В 2008 г. наши предварительные измерения концентраций лабильных сульфидов в верхнем слое осадков по методике Ю.И. Сорокина, О.Н. Буркацкого (2007) подтвердили их наличие на обследованных 38 станциях. Средняя концентрация лабильных сульфидов составляла 0,4 мг в 1 г сухого осадка. Также было обнаружено наличие сероводорода в придонных водах залива на уровне 0,05 мкМ. В условиях устойчивой стратификации вод и маловетреной погоды в летний период сероводород локализован в придонном слое. Однако помимо био-турбации вследствие усиления ветровой деятельности в переходный к зимнему муссону период происходит взмучивание верхнего слоя осадка, содержащего сульфиды, и отравленные сероводородом придонные воды поднимаются в вышележащие слои. Этот процесс развивается быстро и масштабно, так что рыба не успевает уйти из отравленных вод и погибает. Так, 14 сентября 2008 г. в Амурском заливе была зарегистрирована массовая гибель мелкой рыбы (в основном корюшки). Мы полагаем, что это явление непосредственным образом связано с гипоксией. Концентрация сероводорода, по-видимому, была не столь велика, чтобы привести к гибели крупных рыб, но достаточна для гибели мелких особей.
Заключение
Формирование сезонной гипоксии Амурского залива непосредственным образом связано с эвтрофикацией. Мы разделяем существующую озабоченность относительно эвтрофикации залива неочищенными коммунально-бытовыми стоками г. Владивосток, поскольку они приводят к обогащению вод залива не только биогенными элементами, но и бактериями, неспецифичными для морской среды. Однако роль р. Раздольной в формировании гипоксии является доминирующей, как вследствие значительно более высокой величины абсолютных потоков биогенных элементов, так и их характера. Важную роль в разрушении гипоксии играет осенний апвеллинг и адвекция морских вод на шельф, проникающая в верхние части зал. Петра Великого и вентилирующая придонный слой Амурского залива. Нами не рассматривалась другая сторона этого процесса — роль ап-веллинга в эвтрофикации залива и в создании органической биомассы. Эти вопросы остались в стороне из-за недостаточности материала.
Если принять, что образование и разрушение обширных областей гипоксии происходит по описанному выше сценарию, то становится очевидным, что не каж-
дый год могут создаваться соответствующие условия для ее формирования. На наш взгляд, степень развития гипоксии будет меньше в годы с засушливым летом, когда паводки на реке отсутствуют или слабо выражены. Выход на территорию края мощных циклонов в конце летнего сезона может препятствовать развитию глубокой гипоксии, так как, с одной стороны, циклоны вызывают паводок на реках, а с другой — сильные ветры способствуют вертикальному перемешиванию вод залива. Кроме того, они активизируют динамику вод на шельфе и адвекцию в залив морских вод, обогащенных кислородом. В то же время длительные атмосферные осадки, не сопровождающиеся сильными ветрами, могут создать условия для формирования глубокой гипоксии и нанести серьезный вред компонентам экосистемы залива. В течение 2007 и 2008 гг. характерные для Приморья тайфуны в конце июля — начале августа не приходили. Именно этим обстоятельством можно объяснить образование обширных областей гипоксии в водах Амурского залива.
Гипоксия опасна негативными последствиями для состояния экосистемы (например, гибель молоди рыб, животных и т.д.). Меры по борьбе с гипоксией широко обсуждаются в рамках разных национальных и международных программ (Malakoff, 1998; De Jong, 2006; Zhang et al., 2010). Дальнейшее развитие гипоксии по акватории Амурского залива и увеличение времени ее экспозиции может привести к необратимым сдвигам в экосистеме залива. Поэтому уже сейчас необходимо обсуждение подходов и мер, которые могли бы снизить риск формирования и расширения площади акватории, повергающейся гипоксии.
На наш взгляд, возможны три кардинальных подхода.
Снижение эвтрофикации залива. Наиболее простые и очевидные шаги — строительство очистных сооружений для локальных источников загрязнения промыш-ленно-бытовых сточных вод. Более сложная проблема — уменьшение диффузных потоков биогенных элементов. На наш взгляд, относительно недорогой и простой путь состоит в укреплении берегов р. Раздольной на всем ее протяжении по российской территории и в создании лесополос по обоим берегам реки, которые будут потреблять биогенные элементы из почвенных вод и препятствовать их выносу в залив. Укрепление берегов Амурского залива способствовало бы снижению берегового стока биогенных элементов и взвешенного вещества, что увеличило бы прозрачность вод и соответственно ассимиляционную емкость экосистемы залива.
Создание на р. Раздольной дамбы, которая играла бы двойную роль для экосистемы залива — стабилизация стока речных вод в Амурский залив и уменьшение потока взвешенного вещества и, следовательно, увеличение прозрачности и толщины фотического слоя вод Амурского залива. В этом случае за счет увеличения толщины фотического слоя увеличилась бы экологическая емкость залива (мощность потоков веществ), а за счет стабилизации стока речных вод экосистема функционировала бы в состоянии, близком к стационарному. Плотность зоопланктона в заливе и его распределение в этом случае всегда бы соответствовали потоку биогенных элементов, и соответственно в любое время года все звенья пищевой цепи участвовали бы в функционировании экосистемы залива.
Строительство через Муравьевский порог подводного канала, связывающего северную и южную депрессии, обеспечило бы искусственное усиление водообмена залива с открытой частью моря в придонных слоях.
Возможен также локальный метод устранения гипоксии. Он состоит в формировании искусственного даунвеллинга в местах гипоксии. Используя энергию волн, поверхностные воды, обогащенные кислородом, могут по трубопроводам поступать в придонный слой залива с низким содержанием кислорода. Техника искусственного даунвеллинга и апвеллинга хорошо известна в литературе и использована в практике (Пшеничный, Шевченко, 1989; Пшеничный, Даизон, 1992). Искусственная аэрация придонного слоя обеспечит необходимые жизненные условия для развития зообентоса (мидий, гребешка, трепангов). Зообентос станет основным потребителем фитопланктона во время цветения, что, с одной сторо-
ны, увеличит "время жизни" органического вещества в экосистеме, а с другой — создаст биомассу, полезную в народном хозяйстве.
Авторы выражают благодарность ОАО "Римско" за предоставление ледокольного буксира и отряду МЧС за предоставление судна на воздушной подушке для проведения исследований в зимний период.
Работа выполнена при финансовой поддержке грантов РФФИ 08-05-00696-a, РФФИ-ДВО РАН № 08-05-99108 р_офи, 09-05-98530-р_восток_а и гранта ДВО РАН 09-1-П17-09, РФФИ 11-05-00241-а.
Список литературы
Аникиев В.В. Короткопериодные геохимические процессы и загрязнение океана : монография. — М. : Наука, 1987. — 180 с.
Гомоюнов К.А. Гидрологический очерк Амурского залива и реки Суйфуна // Тр. 1-й конф. "Производительные силы Дальнего Востока". — Владивосток, 1927. — Вып. 2. — С. 73-91.
Григорьев Р.В., Зуенко Ю.И. Среднемноголетнее распределение температуры и солености в Амурском заливе Японского моря // Изв. ТИНРО. — 2005. — Т. 143. — С. 179-188.
Дударев О.В., Боцул А.И., Савельева Н.И. и др. Масштабы изменчивости литоло-го-биогеохимических процессов в эстуарии реки Раздольная (Японское море): потоки терри-генного материала и формирование донных осадков // Состояние морских экосистем, находящихся под влиянием речного стока. — Владивосток : Дальнаука, 2005. — С. 7-40.
Жабин И.А., Грамм-Осипова О.Л., Юрасов Г.И. Ветровой апвеллинг у северозападного побережья Японского моря // Метеорол. и гидрол. — 1993. — № 10. — C. 82-86.
Заика В.Е. О трофическом статусе пелагических экосистем в разных регионах Черного моря // Морьский еколопчний журнал. — 2003. — Т. 2, № 1. — С. 5-11.
Звалинский В.И., Лобанов В.Б., Захарков С.П., Тищенко П.Я. Хлорофилл, замедленная флуоресценция и первичная продукция в северо-западной части Японского моря осенью 2000 г. // Океанол. — 2006. — Т. 46, № 1. — С. 27-37.
Звалинский В.И., Недашковский А.П., Сагалаев С.Г. и др. Биогенные элементы и первичная продукция эстуария реки Раздольной // Биол. моря. — 2005. — Т. 31, № 2. — С. 107-116.
Зуенко Ю.И. Промысловая океанология Японского моря : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2008. — 227 с.
Коновалова Г.В. Сезонная характеристика фитопланктона в Амурском заливе Японского моря // Океанол. — 1972. — Т. 12, № 1. — С. 123-128.
Методы гидрохимических исследований основных биогенных элементов : монография. — М. : ВНИРО, 1988. — 120 с.
Михайлик Т.А., Колтунов А.М., Тищенко П.П. и др. Сезонная изменчивость гидрохимических параметров реки Раздольной // Океанологические исследования. Четвертая конф. мол. ученых : тез. докл. — Владивосток : ТОИ ДВО РАН, 2009. — С. 71-72.
Нигматулина Л.В. Воздействие сточных вод контролируемых выпусков на экологическое состояние Амурского залива : автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2005. — 19 с.
Огородникова А.А. Эколого-экономическая оценка воздействия береговых источников загрязнения на природную среду и биоресурсы залива Петра Великого : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2001. — 194 с.
Подорванова Н.Ф., Ивашинникова Т.С., Петренко В.С., Хомичук Л.С. Основные черты гидрохимии залива Петра Великого (Японское море) : монография. — Владивосток : ДВО АН СССР, 1989. — 202 с.
Пшеничный Б.П., Даинзон Э.Б. Ветер и волны вызывают дождь // Энергия: экономика, техника, экология. — 1992. — № 11. — С. 16-18.
Пшеничный Б.П., Шевченко В.В. Перспективы повышения биологической продуктивности вод путем создания искусственного апвеллинга // Вопр. ихтиол. — 1989. — Т. 99, № 2. — С. 333-335.
Сорокин Ю.И., Буркацкий О.Н. Содержание лабильных сульфидов в донных осадках центральной части Азовского моря: воздействие на биоценозы // Океанол. — 2007. — Т. 47, № 5. — С. 729-735.
Стоник И.В., Орлова Т.Ю. Летне-осенний фитопланктон в Амурском заливе Японского моря // Биол. моря. — 1998. — Т. 24, № 4. — С. 205-211.
Тищенко П.Я., Вонг Ч.Ш., Волкова Т.И. и др. Карбонатная система эстуария реки Раздольной (Амурский залив Японского моря) // Биол. моря. — 2005. — Т. 31, № 1. — C. 50-60.
Тищенко П.Я., Сергеев А.Ф., Лобанов В.Б. и др. Гипоксия придонных вод Амурского залива // Вестн. ДВО РАН. — 2008. — № 6. — С. 115-125.
Тищенко П.Я., Тищенко П.П., Звалинский В.И. и др. Карбонатная система Амурского залива (Японское море) летом 2005 г. // Изв. ТИНРО. — 2006. — Т. 146. — C. 235-255.
Шулькин В.М. Металлы в экосистемах морских мелководий : монография. — Владивосток : Дальнаука, 2004. — 276 с.
Шунтов В.П. Биология дальневосточных морей России : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2001. — 579 с.
Экологическое нормирование и рациональная эксплуатация прибрежных акваторий Приморья : отчет о НИР / ТОИ ДВО РАН. № 01.20.0006073. — Владивосток, 2000. — 28 с.
Юрасов Г.И., Жабин И.А., Зуенко Ю.И. Океанография прибрежных районов северо-западной части Японского моря // Дальневосточные моря России. — М. : Наука, 2007. — Т. 1. — С. 474-506.
Baird D., Christian R., Peterson C.H., Johnson G.A. Consequences of hypoxia on estuarine ecosystem function: Energy diversion from consumers to microbes // Ecol. Ap-plic. — 2004. — Vol. 14, № 3. — P. 805-822.
Breitburg D.L., Hondorp D.W., Davias L.A., Diaz R.J. Hypoxia, Nitrogen, and fisheries: Integrating effects across local and global landscapes // Annu. Rev. Mar. Sci. — 2009. — Vol. 1. — P. 329-349.
Brewer P., Peltzer E.T. Limits to marine life // Science. — 2009. — Vol. 324. — P. 347-348.
Burd A.B., Jackson G.A. Particle aggregation // Annu. Rev. Mar. Sci. — 2009. — Vol. 1. — P. 65-90.
De Jong F. Marine eutrophication in perspective. On the relevance of ecology for environmental policy. — B.; Heidelberg; N.Y. : Springer, 2006. — 335 p.
Diaz R.J. Overview of hypoxia around the World // J. Environ. Qual. — 2001. — Vol. 30. — P. 275-281.
Diaz R.J., Rosenberg R. Spreading Dead Zones and Consequences for Marine Ecosystems // Science. — 2008. — Vol. 321. — P. 926-929.
Friedrich J., Dinkel C., Friedl G. et al. Benthic nutrient cycling and diagenetic pathways in the north-western Black Sea // Estuar. Coast. Shelf Sci. — 2002. — Vol. 54. — P. 369-383.
Kishi M.J., Kashiwai M., Ware D.M. et al. NEMURO — a lower trophic level model for the North Pacific marine ecosystem // Ecol. Model. — 2007. — Vol. 202, № 1-2. — P. 12-25.
Lavik G., Stuhrmann T., Bruchert V. et al. Detoxification of sulphidic African shelf waters by blooming chemolithotrophs // Nature. — 2009. — Vol. 457. — P. 581-585.
Levin L.A., Ekau W., Gooday A.J. et al. Effects of natural and human-induced hypoxia on coastal benthos // Biogeosciences. — 2009. — Vol. 6. — P. 2063-2098.
Malakoff D. Death by suffocation in the Gulf of Mexico // Science. — 1998. — Vol. 281. — P. 190-192.
Passow U. Transparent exopolimer particals (TEP) in aquatic environments // Prog. Oceanogr. — 2002. — Vol. 55. — P. 287-333.
Pennock J.R., Sharp J.H., Schroeder W.W. What controls the expression of estuarine eutrophication? Case studies of nutrient enrichment in the Delaware Bay and Mobiel Bay Estuaries, USA // Changes in Fluxes in Estuaries: Implications from Science to Management. — Fredensborg : Olsen&Olsen, 1994. — P. 139-146.
Platt T. Primary production of the ocean water column as a function of surface light intensity: algorithms for remote sensing // Deep Sea Res. — 1986. — Vol. 33. — P. 149-163.
Redfield A.C., Ketchum B.H., Richards F.A. The influence of organisms on the composition of seawater // The Sea. — N.Y. : Interscience, 1963. — Vol. 2. — P. 26-77.
Swarzenski P.W., Campbell P.L., Osterman L.E., Poore R.Z. A 1000-year sediment record of recurring hypoxia off the Mississippi River: The potential role of terrestrially-derived organic matter inputs // Mar. Chem. — 2008. — Vol. 109. — P. 130-142.
Talley L.D., Tishchenko P.Ya., Luchin V. et al. Atlas of Japan (East) Sea hydrograph-ic properties in summer, 1999 // Prog. Oceanogr. — 2004. — Vol. 61, № 2-4. — Р. 277-348.
Weeks S.J., Currie B., Bakun A. Satellite imaging. Massive emissions of toxic gas in the Atlantic // Nature. — 2002. — Vol. 415. — P. 493-494.
Zhang J., Gilbert D., Gooday A.J. et al. Natural and human hypoxia and consequences for coastal areas: synthesis and future development // Biogeosciences. — 2010. — Vol. 7. — P. 1443-1467.
