CC BY
7
УДК 581.1:581.17:547.56 doi:10.21685/2307-9150-2023-1-7
Регуляция трансмембранного потока воды у проростков Avena sativa в условиях засухи
Т. И. Пузина1, И. Ю. Макеева2
1,2Орловский государственный университет имени И. С.Тургенева, Орел, Россия [email protected], [email protected]
Аннотация. Актуальность и цели. Проницаемость биологических мембран для воды определяется состоянием как липидного бислоя, так и водных каналов, образованных высококонсервативной группой белков аквапоринами. Аквапорины существенно снижают энергию активации трансмембранного переноса воды. Водная проницаемость аквапоринов обусловлена либо их количеством в мембране, либо «открытым» или «закрытым» состоянием водного канала. Показано, что регуляция транспорта воды через водные каналы мембран может происходить как на транскрипционном, так и на посттрансляционном уровне. Известно, что гены аквапоринов индуцируются под действием гормонов или при стрессе. К посттрансляционным событиям относят фосфорилирование, гликозилирование, экспорт везикул с аквапоринами, белок-белковые взаимодействия. Вместе с тем не найдены сведения об участии антиокси-дантов в регуляции трансмембранного потока воды через аквапорины в условиях стресса. При этом в адаптации организмов к различным типам стресса существенную роль играет регуляция проницаемости мембран для различных веществ, в том числе и воды. Целью исследования было изучение действия антиоксиданта кофейной кислоты на транспорт воды через аквапорины и водоудерживающую способность проростков овса в условиях засухи. Материалы и методы. Объектом исследования служили 21-дневные проростки овса ярового (Avena sativa) сорта Лев селекции ГНУ НИИСХ ЦРНЗ. Растения выращивали в контейнерах с почвой «Универсальная для рассады» в условиях лаборатории. Варианты опыта включали: опрыскивание 10-дневных проростков 0,1 мМ раствором кофейной кислоты (Sigma, США), контрольные проростки опрыскивали водой. Засуху создавали путем прекращения полива 15-дневных проростков в течение 6 сут. Известно, что на первых этапах роста растения овса весьма чувствительны к водоснабжению и поэтому плохо переносят засу-ху.Транспорт воды через аквапорины определяли ингибиторным методом с использованием 100 мкМ раствора хлорида ртути, который, взаимодействуя с цистеином, стерически блокирует прохождение воды через канал или изменяет конформацию аквапоринов. Открытость (активность) водных каналов определяли, используя 100 мкМ раствор фторида натрия, который ингибирует работу фосфатазы, дефосфо-рилирующей аквапорины. Водоудерживающую способность листьев характеризовали по величине водоотдачи в гипертонический раствор. Водоотдачу выражали в процентах от исходной сырой массы. Сырую массу листьев 21-дневных проростков овса определяли путем взвешивания на электронных весах ВСТ-600/10 (Россия). Результаты. Результаты исследования показали, что кофейная кислота, относящаяся к фе-нольным соединениям, в оптимальных условиях водоснабжения в 1,4 раза увеличила поступление воды через аквапорины. В условиях 6-дневной засухи транспорт воды через аквапорины в проростках овса уменьшился на 25 %. В этих условиях кофейная кислота не только восстановила поток воды через аквапорины, но и увеличила его. Блокирование работы фосфатазы 100 мкМ раствором NaF при оптимальном водоснабжении выявило значительную (на 56 %) активизацию поступления воды через
© Пузина Т. И., Макеева И. Ю., 2023. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
аквапорины в контрольном варианте, что свидетельствует об «открытии» водных каналов. В этих условиях кофейная кислота на 40 % увеличила поток воды через аквапорины против контроля. В условиях засухи аквапорины были фосфорилированы в меньшей степени по сравнению с оптимальными условиями, о чем свидетельствует снижение (в 1,7 раза) активизации поступления воды под влиянием фторида натрия. Кофейная кислота существенно способствовала «открытию» водных каналов в данных условиях (2,2 раза). 6-дневная засуха повысила водоудерживающую способность листьев проростков овса в 1,3 раза. Кофейная кислота способствовала увеличению водоудерживающей способности, причем в большей степени в стрессовых условиях (на 30 % против 20 % в контроле). Выявлено снижение на 23 % сырой массы листьев проростков, выросших в условиях засухи. Кофейная кислота стимулировала рост, и в стрессовых условиях масса проростков достигла контрольного варианта при оптимальном водоснабжении. Выводы. Проведенное исследование свидетельствует об участии кофейной кислоты в регуляции трансмембранного потока воды через аква-порины, водоудерживающей способности клеток как в оптимальных условиях водоснабжения, так и при засухе. Это может быть связано с ее антиоксидантной функцией и влиянием на содержание фитогормонов ауксинов, что было показано нами в предыдущих исследованиях.
Ключевые слова: Avena sativa, кофейная кислота, аквапорины, водоудерживающая способность, засуха
Для цитирования: Пузина Т. И., Макеева И. Ю. Регуляция трансмембранного потока воды у проростков Avena sativa в условиях засухи // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2023. № 1. С. 93-102. doi:10.21685/2307-9150-2023-1-7
Regulation of transmembrane water flow
in Avena sativa seedlings under drough conditions
T.I. Puzina1, I.Yu. Makeeva2
12Orel State University named after I.S. Turgenev, Orel, Russia [email protected], [email protected]
Abstract. Background. The permeability of biological membranes for water is determined both by the state of the lipid bilayer and the water channels formed by a highly conserved group of proteins, aquaporins. Aquaporins significantly reduce the activation energy of transmembrane water transfer. The water permeability of aquaporins is determined either by their amount in the membrane, or by the "open" or "closed" state of the water channel. It has been shown that the regulation of water transport through the water channels of membranes can occur both at the transcriptional and post-translational levels. It is known that aquaporin genes are induced under the action of hormones or under stress. Post-translational events include phosphorylation, glycosylation, export of vesicles with aqua-porins, and protein-protein interactions. At the same time, no information was found on the participation of antioxidants in the regulation of the transmembrane water flow through aquaporins under stress conditions. At the same time, the regulation of membrane permeability for various substances, including water, plays an important role in the adaptation of organisms to various types of stress. The aim of the study was to study the effect of the antioxidant caffeic acid on the transport of water through aquaporins and the water-holding capacity of oat seedlings under drought conditions. Materials and methods. The object of the study was 21-day-old seedlings of spring oats (Avena sativa) cv. Plants were grown in containers with soil "Universalnaya dlya rassady" under laboratory conditions. Variants of the experiment included: spraying 10-day-old seedlings with a 0.1 mM solution of caffeic
acid (Sigma, USA), control seedlings were sprayed with water. Drought was created by stopping watering of 15-day-old seedlings for 6 days. It is known that in the early stages of growth, oat plants are very sensitive to water supply and therefore do not tolerate drought well. Water transport through aquaporins was determined by the inhibitory method using a 100 цМ solution of mercury chloride, which, interacting with cysteine, sterically blocks the passage of water through the channel or changes the conformation of aquaporins. The openness (activity) of water channels was determined using 100 ^M sodium fluoride solution, which inhibits the activity of phosphatase, which dephosphorylates aquaporins. The water-retaining capacity of the leaves was characterized by the amount of water lost to a hypertonic solution. Water loss was expressed as a percentage of the initial wet weight. The wet weight of the leaves of 21-day-old oat seedlings was determined by weighing on an electronic balance VST-600/10 (Russia). Results.The results of the study showed that caf-feic acid, which is a phenolic compound, under optimal water supply conditions, increased the flow of water through aquaporins by 1.4 times. Under conditions of a 6-day drought, water transport through aquaporins in oat seedlings decreased by 25%. Under these conditions, caffeic acid not only restored the flow of water through the aquaporins, but also increased it. Blocking of phosphatase activity with 100 ^M NaF solution under optimal water supply revealed a significant (by 56%) activation of water inflow through aquaporins in the control variant, which indicates the "opening" of water channels. Under these conditions, caffeic acid increased the flow of water through aquaporins by 40% versus control. Under drought conditions, aquaporins were phosphorylated to a lesser extent compared to optimal conditions, as evidenced by a decrease (by 1.7 times) in the activation of water inflow under the influence of sodium fluoride. Caffeic acid significantly contributed to the "opening" of water channels under these conditions (2.2 times). A 6-day drought increased the water-retaining capacity of oat seedling leaves by 1.3 times, as evidenced by lower water loss under these conditions. Caffeic acid contributed to an increase in water-retaining capacity, moreover, to a greater extent under stressful conditions (by 30% versus 20% in control). A 23% decrease in the wet weight of the leaves of seedlings grown under drought conditions was revealed. Caffeic acid stimulated growth, and under stress conditions, seedling mass reached the control variant with optimal water supply. Conclusions.Thus, the study indicates the participation of caffeic acid in the regulation of the transmembrane water flow through aquaporins, the water-retaining capacity of cells both under optimal water supply conditions and during drought. This may be due to its antioxidant function and the effect on the content of phytohormones of auxins, which was shown by us in previous studies. Keywords: Avena sativa, caffeic acid, aquaporins, water holding capacity, drought
For citation: Puzina T.I., Makeeva I.Yu. Regulation of transmembrane water flow in Avena sativa seedlings under drough conditions. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzh-skiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2023;(1):93-102. (In Russ.). doi:10.21685/2307-9150-2023-1-7
Введение
Проницаемость биологических мембран для воды определяется как состоянием липидного бислоя, так и водных каналов, образованных высококонсервативной группой белков аквапоринами [1]. Аквапорины существенно снижают энергию активации трансмембранного переноса воды. Водная проницаемость аквапоринов обусловлена либо их количеством в мембране, либо «открытым» или «закрытым» состоянием водного канала [2].
Показано, что регуляция транспорта воды через водные каналы мембран может происходить как на транскрипционном, так и на посттрансляционном уровне [1, 3]. В настоящее время идентифицированы гены, кодирующие аквапорины у разных видов растений [4]. Для определения вклада аква-
поринов в водную проницаемость мембран используют растения с измененной экспрессией аквапоринов [5]. Известно, что гены аквапоринов индуцируются под действием гормонов или при стрессе [6, 7]. К посттрансляционным событиям относят фосфорилирование, гликозилирование, экспорт везикул с аквапоринами, белок-белковые взаимодействия (в том числе с элементами цитоскелета) [8]. Вместе с тем не найдены сведения об участии антиоксидантов в регуляции трансмембранного потока воды через аквапори-ны в условиях стресса. При этом в адаптации организмов к различным типам стресса существенную роль играет регуляция проницаемости мембран для различных веществ, в том числе и для воды.
Целью исследования было изучение действия антиоксиданта кофейной кислоты на транспорт воды через аквапорины и водоудерживающую способность проростков овса в условиях засухи.
Материалы и методы
Объектом исследования служили 21-дневные проростки овса ярового (Avena sativa) сорта Лев селекции ГНУ НИИСХ ЦРНЗ. Растения выращивали в контейнерах с почвой «Универсальная для рассады» в условиях лаборатории.
Варианты опыта включали: опрыскивание 10-дневных проростков 0,1 мМ раствором кофейной кислоты (Sigma, США), контрольные проростки опрыскивали водой. Засуху создавали путем прекращения полива 15-дневных проростков в течение 6 сут. Известно, что на первых этапах роста растения овса весьма чувствительны к водоснабжению и поэтому плохо переносят засуху.
Транспорт воды через аквапорины определяли ингибиторным методом с использованием 100 мкМ раствора хлорида ртути [9], который, взаимодействуя с цистеином, стерически блокирует прохождение воды через канал или изменяет конформацию аквапоринов. Открытость (активность) водных каналов определяли, используя 100 мкМ раствор фторида натрия [10], который ингибирует работу фосфатазы, дефосфорилирующей аквапорины. Водоудер-живающую способность листьев характеризовали по величине водоотдачи в гипертонический раствор. Водоотдачу выражали в процентах от исходной сырой массы. Сырую массу листьев 21-дневных проростков овса определяли путем взвешивания на электронных весах ВСТ-600/10 (Россия).
На рисунках представлены средние арифметические из трех биологических повторностей и их стандартные ошибки. Аналитическая повторность -пятикратная. Достоверность результатов оценивали с помощью критерия Стьюдента, считая достоверными различия при уровне доверительной вероятности выше 0,95.
Результаты и обсуждение
Результаты исследования показали, что кофейная кислота - представитель гидроксикоричных кислот из группы фенилпропаноидов, относящихся к фенольным соединениям, в оптимальных условиях водоснабжения в 1,4 раза увеличила поступление воды через аквапорины (рис. 1,а). Данный эффект, возможно, связан с ее влиянием на содержание ауксинов, которые, как известно, регулируют водный режим растений [11]. Ранее нами показано по-
вышение уровня данного фитогормона под воздействием кофейной кислоты [12]. Существуют сведения, что гормон млекопитающих вазопрессин повышает экспрессию AQP2 [13]. Фитогормоны АБК и гибберелловая кислота экспрессируют гены PIP и PIP1 у арабидопсиса [14] и PIP2 у ячменя [7]. В литературе не найдены данные об участии ауксинов в регуляции транскрипции генов аквапоринов.
60
Í30
60
fe
30 -
*
0
0
О - контроль, ЕЗ - кофейная кислота а) б)
Рис. 1. Влияние кофейной кислоты на поступление воды через аквапорины в оптимальных условиях водоснабжения (а) и при засухе (б). Звездочкой обозначены достоверные различия с контролем при уровне значимости 0,05
В условиях 6-дневной засухи транспорт воды через аквапорины в проростках овса уменьшился на 25 % (рис. 1,б). Снижение скорости диффузии воды через аквапорины в условиях водного стресса показано также в корнях проростков кукурузы [15]. Уменьшение трансмембранного потока воды через аквапорины при водном дефиците, по мнению авторов статьи [16], имеет значение для адаптации к засухе. В условиях водного дефицита обработка проростков овса кофейной кислотой не только восстановила поток воды через аквапорины, но и увеличила его. В предыдущих наших исследованиях [17] была доказана антиоксидантная функция кофейной кислоты. Такие же данные получены и другими авторами [18].
Блокирование работы фосфатазы 100 мкМ раствором NaF в условиях оптимального водоснабжения выявило значительную (на 56 %) активизацию поступления воды через аквапорины в контрольном варианте (рис. 1,а, 2,а), что свидетельствует об «открытии» водных каналов. В этих условиях кофейная кислота на 40 % увеличила поток воды через аквапорины по сравнению с контролем. Возможно, этот эффект кофейной кислоты связан с их фосфори-лированием через изменение содержания ауксинов, которые регулируют данный процесс.
В условиях засухи (рис. 2,б) аквапорины были фосфорилированы в меньшей степени по сравнению с оптимальными условиями, о чем свидетельствует снижение (в 1,7 раза) активного поступления воды под влиянием фторида натрия. В исследованиях [16] уменьшение водной проницаемости
мембран в листьях шпината при водном дефиците были также связаны со снижением фосфорилирования аквапоринов. Кофейная кислота существенно (в 2,2 раза) способствовала «открытию» водных каналов в данных условиях. По-видимому, такая водная проницаемость мембран под действием кофейной кислоты обусловлена ее антиоксидантными свойствами, а именно снижением реакций ПОЛ-мембран. Такие результаты были получены нами ранее [19].
100
-О
О со
X
си
о о 1=
150 -
100
50
0
0
*
О - контроль, ЕЛ1 - кофейная кислота а) б)
Рис. 2. Влияние кофейной кислоты на открытие водных каналов в оптимальных условиях водоснабжения (а) и при засухе (б). Звездочкой обозначены достоверные различия с контролем при уровне значимости 0,05
Водоудерживающая способность клеток является важным интегральным показателем водообмена, которая определяется термодинамическим состоянием воды, а также водопроницаемостью мембран. В условиях засухи или повышенной температуры этот показатель характеризует способность клеток сопротивляться обезвоживающему действию данных факторов [20]. Проведенное исследование показало (рис. 3), что 6-дневная засуха повысила водоудерживающую способность листьев проростков овса в 1,3 раза, о чем свидетельствует меньшая водоотдача в данных условиях. Кофейная кислота способствовала увеличению водоудерживающей способности, причем в большей степени в стрессовых условиях (на 30 % в опыте и 20 % в контроле).
Показатели водообмена во многом определяют ростовые реакции растений. Выявлено снижение на 23 % сырой массы листьев проростков, выросших в условиях засухи (рис. 4). Кофейная кислота стимулировала рост, и в стрессовых условиях масса проростков достигла контрольного варианта при оптимальном водоснабжении.
Таким образом, проведенное исследование свидетельствует об участии кофейной кислоты в регуляции трансмембранного потока воды через аквапо-рины и в формировании водоудерживающей способности клеток как в оптимальных условиях водоснабжения, так и при засухе. Это может быть связано с ее антиоксидантной функцией и влиянием на содержание фитогормонов ауксинов, что было показано нами в предыдущих исследованиях.
50
.0
О CO
S CP CD
55 25
50 -i
25
*
0
0
П - контроль, ЁЗ - кофейная кислота
а) б)
Рис. 3. Влияние кофейной кислоты на водоудерживающую способность в оптимальных условиях водоснабжения (а) и при засухе (б). Звездочкой обозначены достоверные различия с контролем при уровне значимости 0,05
200
ife
100 -
*
0
0
П - контроль, ЕЭ - кофейная кислота а) б)
Рис. 4. Влияние кофейной кислоты на сырую массу листьев проростков овса
в оптимальных условиях водоснабжения (а) и при засухе (б). Звездочкой обозначены достоверные различия с контролем при уровне значимости 0,05
Список литературы
1. Шапигузов А. Ю. Аквапорины: строение, систематика и особенности регуляции // Физиология растений. 2004. Т. 51, № 1. С. 142-152.
2. Maurel C., Javot H., Lauvergeat V. et al. Molecular Physiology of Aquaporins in Plants // International Review of Cytology. 2002. Vol. 215. P. 105-148.
3. Chaumont F., Tyerman S. D. Aquaporins: highly regulated channels controlling plant water relations // Plant Physiology. 2014. Vol. 164, iss. 4. P. 1600-1618.
4. Quigley F., Rosenberg J., Shachar-Hill Y., Bohnert H. From Genome to Function: The Arabidopsis Aquaporins // Genome Biology. 2002. Vol. 3. P. RESEARCH0001.
5. Зубей Е. С., Реуцкий В. Г. Влияние водного дефицита на параметры водообмена мезофилла листьев модифицированных по генам PIP аквапоринов растений Ara-
bidopsis thaliana (l.) Heynh // Известия Национальной академии наук Беларуси. Серия биологических наук. 2017. № 4. С. 88-95.
6. Suga S., Komatsu S., Maeshima M. Aquaporin Isoforms Responsive to Salt and Water Stresses and Phytohormones in Radish Seedlings // Plant and Cell Physiology. 2002. Vol. 43. P. 1229-1237.
7. Шарипова Г. В., Иванов Р. С., Кудоярова Г. Р. Влияние абсцизовой кислоты на содержание PIP2 аквапоринов и гидравлическую проводимость в листьях ячменя // Биомика. 2019. Т. 11, № 4. С. 394-401. doi:10.31301 / 2221-6197.bmcs.2019-31
8. Шевырева Т. А. Везикулярный транспорт PIP-аквапоринов в растительной клетке при осмотическом стрессе : дис. ... канд. биол. наук : 03.00.12. М., 2008. 159 с.
9. Javot H., Maurel C. The Role of Aquaporins in Root Water Uptake // Annals of Botany (Lond.). 2002. Vol. 90. P. 301-313.
10. Веселова Т. В., Веселовский В. А. Возможность участия аквапоринов в поглощении воды семенами гороха разного качества // Физиология растений. 2006. Т. 53, № 1. С. 106-112.
11. Полевой В. В. Роль ауксина в системах регуляции у растений // 44-е Тимирязевские чтения. Л. : Наука, 1986. 79 с.
12. Макеева И. Ю., Пузина Т. И. Влияние кофейной кислоты на содержание фитогор-монов и ростовые реакции Solanum tuberosum в зависимости от состояния тубули-нового цитоскелета // Фенольные соединения: фундаментальные и прикладные аспекты : сб. материалов IX Междунар. симп. М. : ИФРРАН, 2015. С. 356-361.
13. Cristia E., Amat C., Naftalin R.J., Moreto M. Role of vasopressin in rat distal colon function // The Journal of Physiology. 2007. Vol. 578, pt. 2. Р. 413-424.
14. Ogawa M., Hanada A., Yamauchi Y. et al. Gibberellin Biosynthesis and Response during Arabidopsis Seed Germination // The Plant Cell. 2003. Vol. 15. P. 1591-1604.
15. Ионенко И. Ф., Анисимов А. В., Романов А. В. Влияние водного стресса и хлорида ртути на трансляционную диффузию воды в корнях проростков кукурузы // Физиология растений. 2003. Т. 50, вып. 1. С. 88-93.
16. Johansson I., Larsson C., Ek B., Kjellbom P. The Major Integral Proteins of Spinach Leaf Plasma Membranes Are Putative Aquaporins and Are Phosphorylated in Response to Ca and Apoplastic Water Potential // The Plant Cell. 1996. Vol. 8. P. 1181-1191.
17. Пузина Т. И., Макеева И. Ю., Бычков И. А., Аникеева А. Э. Влияние кофейной кислоты на антиоксидантную активность растений Solanum tuberosum // Ученые записки Орловского государственного университета. Сер.: Естественные, технические и медицинские науки. 2013. № 3. С. 178-180.
18. Wan Y. Y., Zhang L., Zhang Z. Q. et al. Caffeic acid protects cucumber against chilling stress by regulating antioxidant enzyme activity and proline and soluble sugar contents // Acta Physiologiae Plantarum. 2015. Vol. 37, № 1. doi:10.1007/s11738-014-1706-6
19. Пузина Т. И., Макеева И. Ю., Бычков И. А., Ануфриев А. Г. Действие кофейной кислоты на уровень перекисного окисления липидов мембран в условиях гипотермии у Solanumtuberosum // Ученые записки Орловского государственного университета. Сер.: Естественные, технические и медицинские науки. 2014. № 6. С. 80-82.
20. Гусев Н. А., Самуилов Ф. Д., Пахомова Г. И., Жолкевич В. Н. Состояние воды в растении // Водный обмен растений. М. : Наука, 1989. С. 21-44.
References
1. Shapiguzov A.Yu. Aquaporins: structure, systematics and features of regulation. Fizi-ologiya rasteniy = Plant physiology. 2004;51(1):142-152. (In Russ.)
2. Maurel C., Javot H., Lauvergeat V. et al. Molecular Physiology of Aquaporins in Plants. International Review of Cytology. 2002;215:105-148.
3. Chaumont F., Tyerman S.D. Aquaporins: highly regulated channels controlling plant water relations. Plant Physiology. 2014;164(4):1600-1618.
4. Quigley F., Rosenberg J., Shachar-Hill Y., Bohnert H. From Genome to Function: The Arabidopsis Aquaporins. Genome Biology. 2002;3:RESEARCH0001.
5. Zubey E.S., Reutskiy V.G. Effect of water deficiency on the parameters of water exchange in the mesophyll of leaves of PIP-modified plant aquaporins of Ara-bidopsis thaliana (l.) Heynh. Izvestiya Natsional'noy akademii nauk Belarusi. Seriya biolog-icheskikh nauk = Proceedings of the National Academy of Sciences of Belarus. Series of biological sciences. 2017;(4):88-95.
6. Suga S., Komatsu S., Maeshima M. Aquaporin Isoforms Responsive to Salt and Water Stresses and Phytohormones in Radish Seedlings. Plant and Cell Physiology. 2002;43:1229-1237.
7. Sharipova G.V., Ivanov R.S., Kudoyarova G.R. Effect of abscisic acid on the content of PIP2 aquaporins and hydraulic conductivity in barley leaves. Biomika = Biomika. 2019;11(4):394-401. (In Russ.). doi:10.31301 / 2221-6197.bmcs.2019-31
8. Shevyreva T.A. Vesicular transport of PIP aquaporins in a plant cell under osmotic stress. PhD dissertation. Moscow, 2008:159. (In Russ.)
9. Javot H., Maurel C. The Role of Aquaporins in Root Water Uptake. Annals of Botany (Lond.). 2002;90:301-313.
10. Veselova T.V., Veselovskiy V.A. Possibility of participation of aquaporins in water absorption by pea seeds of different quality. Fiziologiya rasteniy = Plant physiology. 2006;53(1):106-112. (In Russ.)
11. Polevoy V.V. The role of auxin in regulatory systems in plants. 44-e Timiryazevskie chteniya = The 44th Timiryazev readings. Leningrad: Nauka, 1986:79. (In Russ.)
12. Makeeva I.Yu., Puzina T.I. Influence of caffeic acid on the content of phytohormones and growth responses of Solanum tuberosum depending on the state of the tubulin cyto-skeleton. Fenol'nye soedineniya: fundamental'nye i prikladnye aspekty: sb. materialov IX Mezhdunar. simp. = Phenolic compounds: fundamental and applied aspects: proceedings of the 9th International symposium. Moscow: IFRRAN, 2015:356-361. (In Russ.)
13. Cristia E., Amat C., Naftalin R.J., Moreto M. Role of vasopressin in rat distal colon function. The Journal of Physiology. 2007;578(pt. 2):413-424.
14. Ogawa M., Hanada A., Yamauchi Y. et al. Gibberellin Biosynthesis and Response during Arabidopsis Seed Germination. The Plant Cell. 2003;15:1591-1604.
15. Ionenko I.F., Anisimov A.V., Romanov A.V. Effect of water stress and mercury chloride on translational diffusion of water in maize seedling roots. Fiziologiya rasteniy = Plant physiology. 2003;50(1):88-93. (In Russ.)
16. Johansson I., Larsson C., Ek B., Kjellbom P. The Major Integral Proteins of Spinach Leaf Plasma Membranes Are Putative Aquaporins and Are Phosphorylated in Response to Ca and Apoplastic Water Potential. The Plant Cell. 1996;8:1181-1191.
17. Puzina T.I., Makeeva I.Yu., Bychkov I.A., Anikeeva A.E. Influence of caffeic acid on the antioxidant activity of Solanum tuberosum plants. Uchenye zapiski Orlovskogo gosudarstvennogo universiteta. Ser.: Estestvennye, tekhnicheskie i meditsinskie nauki = Proceedings of Orel State University. Series: Natural, engineering and medical sciences. 2013;(3):178-180. (In Russ.)
18. Wan Y.Y., Zhang L., Zhang Z.Q. et al. Caffeic acid protects cucumber against chilling stress by regulating antioxidant enzyme activity and proline and soluble sugar contents. Acta Physiologiae Plantarum. 2015;37(1). doi:10.1007/s11738-014-1706-6
19. Puzina T.I., Makeeva I.Yu., Bychkov I.A., Anufriev A.G. The effect of caffeic acid on the level of lipid peroxidation of membranes under conditions of hypothermia in Sola-numtuberosum. Uchenye zapiski Orlovskogo gosudarstvennogo universiteta. Ser.: Estestvennye, tekhnicheskie i meditsinskie nauki = Proceedings of Orel State University. Series: Natural, engineering and medical sciences. 2014;(6):80-82. (In Russ.)
20. Gusev N.A., Samuilov F.D., Pakhomova G.I., Zholkevich V.N. The state of water in plants. Vodnyy obmen rasteniy = Water exchange of plants. Moscow: Nauka, 1989:21-44. (In Russ.)
Информация об авторах / Information about the authors
Тамара Ивановна Пузина
доктор биологических наук, профессор, профессор кафедры ботаники, физиологии и биохимии растений, Орловский государственный университет имени И. С. Тургенева (Россия, г. Орел, ул. Комсомольская, 95)
E-mail: [email protected]
Tamara I. Puzina
Doctor of biological sciences, professor, professor of the sub-department of botany, physiology and biochemistry of plants, Orel State University named after I.S. Turgenev (95 Komsomolskaya street, Orel, Russia)
Инна Юрьевна Макеева кандидат биологических наук, и.о. заведующего кафедрой ботаники, физиологии и биохимии растений, Орловский государственный университет имени И. С. Тургенева (Россия, г. Орел, ул. Комсомольская, 95)
E-mail: [email protected]
Inna Yu. Makeeva
Candidate of biological sciences,
a.i. head of the sub-department of botany,
physiology and biochemistry of plants,
Orel State University named after
I.S. Turgenev (95 Komsomolskaya street,
Orel, Russia)
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов / The authors declare no conflicts of interests.
Поступила в редакцию / Received 23.01.2023
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 06.03.2023 Принята к публикации / Accepted 24.03.2023
