CC BY
30
ISSN 0869-4362
Русский орнитологический журнал 2018, Том 27, Экспресс-выпуск 1585: 1406-1414
Поведение насиживания и наседные пятна самцов у пяти видов птиц рода Sylvia
В.Д.Ефремов, В.А.Паевский
Второе издание. Первая публикация в 1973*
Родительское поведение птиц — комплекс инстинктивных действий, различные фазы которых совмещаются с половым поведением или следуют за ним. Одним из наиболее важных его проявлений является насиживание яиц. Степень участия самок и самцов в насиживании различна у птиц разных отрядов, семейств и даже родов. У представителей некоторых отрядов оба пола насиживают и имеют наседное пятно. В других отрядах насиживают и имеют наседное пятно либо только самки, либо только самцы. Наседные пятна не обнаружены у Ratitae, Pelecaniformes и Anseriformes. Эволюция гнездового поведения характеризуется всё более возрастающим участием самки во всех заботах о потомстве (Kendeigh 1952).
Микроструктура наседного пятна, его морфология, кровоснабжение и соответствие развития стадиям репродуктивного цикла описаны достаточно хорошо (Bailey 1952; Petersen 1955; Люлеева 1967; Jones 1971). Тем не менее, до настоящего времени в литературе чрезвычайно мало конкретных сведений о степени участия самцов в насиживании и об образовании у них наседных пятен. Один из наименее изученных отрядов в этом отношении — воробьиные. Бэйли (Bailey 1952) утверждал, что самцы воробьиных не имеют наседных пятен и не инкубируют яйца, даже если они регулярно сменяют насиживающую самку. Впоследствии появились данные о том, что у некоторых видов этого отряда самцы принимают участие в насиживании и имеют хорошо выраженные наседные пятна (Mewaldt 1952; Parkes 1953; Lloyd 1965).
Об участии самцов славок Sylvia в насиживании кладки упоминается в литературе (Волчанецкий 1954; Портенко 1960; и др.). Что же касается наседных пятен у самцов славок, то имеется указание о наличии их у черноголовки Sylvia atricapilla (Мальчевский 1959) и пустынной славки Sylvia nana (Рустамов 1954). Цель настоящей работы — выяснить степень участия самцов пяти обычных европейских видов славок в насиживании и степень развития у них наседных пятен.
Исследование проводилось на Куршской косе Балтийского моря на базе полевого стационара «Фрингилла» Биологической станции Зоологического института АН СССР в 1971-1972 годах. Объектом изучения были славки Sylvia: ястребиная
* Ефремов В.Д., Паевский В.А. 1973. Поведение насиживания и наседные пятна самцов у пяти видов птиц рода Sylvia IIЗоол. журн. 52, 5: 721-728.
S. nisoria, садовая S. borin, черноголовая S. atricapilla, серая S. communis и славка-завирушка S. curruca. Степень развития наседного пятна у самцов этих видов исследовалась при повторных отловах окольцованных особей стационарными ры-бачинскими ловушками (Эрик 1967) и при отловах на гнёздах паутинной сетью. У пойманных птиц определяли пол, главным образом по форме и размеру клоаки. Птиц маркировали метками, изготовленными из разноцветной вощёной бумаги, фольги или тонкого алюминия. Метку прикрепляли клеем «суперцемент» на лоб или темя, так как эти части хорошо заметны при нахождении птицы в гнезде. Черноголовых славок, обладающих хорошо выраженным половым диморфизмом, не метили. У ястребиной и серой славок пол в ряде случаев определяли и по другим дополнительным признакам: самцы ястребиной славки имеют ярко-жёлтую, а большинство самок — жёлто-зелёную радужину; самцы серой славки, в отличие от самок, имеют розовый налёт на груди. Некоторых птиц, пойманных ранее, в период весенней миграции, метили подобным же образом. Как показали дальнейшие наблюдения, мечение не влияло на их размножение, поскольку все помеченные нами птицы успешно вывели птенцов.
В 1972 году было проведено 12 круглосуточных наблюдений за 10 гнёздами всех 5 видов, а в 1971 году несколько дней подряд каждый час с 6 до 22 ч проводили регистрацию пола насиживающей птицы (3 гнезда). Наблюдения проводили из палатки, устанавливаемой на расстоянии 4-8 м от гнезда, в зависимости от вида птицы и условий расположения гнезда. Для наблюдения использовали длиннофокусный объектив (300 мм), соединённый с фотокамерой, имеющей зеркало постоянного визирования. Ловлю и мечение птиц производили за 2-3, а установку палатки — за 1-2 сут до начала наблюдений. В период ловли птиц и подготовки к наблюдениям в 3 случаях из 17 родители бросили гнёзда, а в 3 других самцы перестали принимать участие в насиживании.
Проведённые исследования позволили установить общую продолжительность инкубирования яиц в течение суток, степень участия самки и самца в насиживании, а также ритмику смены партнёров на гнезде (табл. 1). Следует отметить, что отсутствие самца в трёх из приводимых случаев является артефактом, вызванным нарушением естественной обстановки около гнезда и отловом птиц. В двух случаях естественный ритм смены партнёров восстановился после снятия палатки. На всех остальных гнёздах смена партнёров была регулярной, повторяясь через определённые интервалы времени. У всех видов, кроме славки-завирушки, смене насиживающей самки предшествовала особая короткая песня самца, представляющая собой часть обычной видовой песни. Смена самки самцом у славки-завирушки, а также смена самцов у всех видов не сопровождалась каким-либо звуковым сигналом. Возможно, что в этих случаях существует не слышимая человеком звуковая сигнализация, поскольку внезапная смена птиц на гнезде иногда исключала, по нашим наблюдениям, какое-либо зрительное или тактильное восприятие партнёра. Так, например, мгновенное покидание гнезда особью — спящей или передвигающей яйца, резко отличалось от реакции этой особи на случайное появление чужой птицы того же вида в непосредственной близости от гнезда (наси-
живающая птица, оставаясь в гнезде, принимала угрожающие позы).
Необходимо подчеркнуть, что в течение всего периода насиживания у всех исследованных видов самцы регулярно поют, но эта видовая песня внешне не влияет на поведение самки, в отличие от вышеуказанной сигнализации. Следовательно, регулярное пение самцов отнюдь не свидетельствует о том, что они не принимают участия в насиживании, как это иногда считают.
У всех пяти видов и во всех наблюдавшихся случаях ночью на гнезде оставались только самки. Продолжительность пребывания самки на гнезде в тёмное время суток подвержена колебаниям в зависимости от освещённости, общей ритмики насиживания и обилия корма. Она составляет от 5 до 8.5 ч, не обнаруживая видовых отличий.
Ритмика смены партнёров на гнезде и продолжительность однократного насиживания самца и самки в светлое время суток были различны как в пределах вида, так и рода. Две исследованные пары серой славки резко отличались как по числу смен партнёров, так и по продолжительности непрерывного пребывания насиживающей птицы на гнезде. В одном из этих гнёзд (№ 2, табл. 1) смена партнёров была частой, и продолжительность насиживания самкой и самцом редко превышала 15 мин, будучи всегда приблизительно одинаковой. В другом гнезде (№ 1, табл. 1) самец сменял самку через 1.5-2 ч, пребывая в гнезде в среднем около 50 мин, тогда как самка после 20-минутного насиживания сходила с гнезда на 3-7 мин.
У двух исследованных пар славки-завирушки заметных отличий в ритмике смены партнёров не отмечено, но и у славки-завирушки и у серой славки продолжительность общего пребывания самца на гнезде увеличивается к концу периода насиживания.
Для ястребиной, черноголовой и садовой славок мы располагаем точными данными круглосуточных наблюдений по двум кладкам для каждого вида, одна из которых насиживалась самкой и самцом, а другая — только самкой (№№ 5-10). Как уже указывалось выше, отсутствие самца нельзя считать естественным явлением, и эти случаи можно рассматривать как экспериментальное удаление самца для определения потенциальных изменений хода насиживания самки и её поведения. Следует, однако, сказать, что хотя эти самцы и не насиживали, они продолжали охранять территорию и предупреждать самку об опасности. Кроме того, самец садовой славки регулярно, через удивительно равные промежутки времени, издавал «сигнал смены», после которого самка сходила с гнезда.
Сравнивая ритмику инкубирования двумя партнёрами с ритмикой насиживания кладки только самкой, можно определить, что на общей продолжительности инкубирования отсутствие самца сказалось мало. Самки увеличивают время пребывания на гнезде либо за счёт удли -
Таблица 1. Материалы круглосуточных наблюдений за насиживанием славок (время в минутах)
№ гнёзд Даты наблюдений Продолжительность насиживания днём Продолжительность Гнездо без птиц (О) Доля суток (%), приходящаяся на Порядковый
Виды с? ¥ насиживания самки ночью Пт М п с? $ О день насиживания
Пт М п Пт М п
1 4-5.07 S. communis 29-85 52.7 6 1-73 21.5 24 496 1-10 4.7 24 70.3 21.9 7.8 8
2 28-29.06 S. communis 1-30 14.3 25 1-43 13.2 40 370 1-18 4.4 42 62.3 24.7 13.0 6
2 3-4.07 S. communis 2-39 14.9 35 1-54 12.0 39 358 1-15 2.5 36 57.4 36.2 6.4 11
3 10-11.06 S. curruca 13-46 28.2 11 2-90 40.1 16 437 1-26 4.7 И 74.9 21.5 3.6 2
3 14-15.06 S. curruca 20-50 34.9 11 5-63 30.9 23 300 1-8 2.5 18 70.1 26.7 3.2 6
4 21-22.06 S. curruca 14-38 23.0 21 2-56 22.1 24 396 1-9 2.6 12 64.2 33.6 2.2 6
5 15-16.06 S. nisoria 1-27 11.3 37 1-33 13.0 42 385 1-6 2.0 45 64.8 29.0 6.2 12
6 8-9.07 S. nisoria - - - 1-57 16.1 40 518 1-16 7.0 40 80.7 - 19.3 11
7 7-8.07 S. atricapilla 2-34 16.5 11 3-75 35.1 18 450 1-110 12.6 14 75.1 12.6 12.3 7
8 23-24.06 S. atricapilla - - - 5-46 19.0 43 481 1-8 3.2 43 90.3 - 9.7 10
9 14-15.07 S. borin 4-19 9.1 16 5-44 17.1 39 410 1-17 6.5 33 75.1 10.1 14.8 10
10 10-11.07 S. borin — — — 6-47 16.9 46 400 2-13 5.7 46 81.7 — 18.3 8
М— среднее значение. Во всех указанных гнёздах произошло нормальное вылупление и вылет птенцов. В гнёздах №№ 2, 5 и 6 вылупление началось во время наблюдения.
нения однократного насиживания (ястребиная славка), уменьшения времени отлучек (черноголовая), либо за счёт того и другого (садовая). Несмотря на то, что индивидуальная изменчивость поведения самки при отсутствии самца здесь не учтена, лабильность поведения самок очевидна.
Видовые различия в степени участия самца в насиживании трудно оценить из-за отсутствия достаточно сравнимого материала. Технические трудности создания автоматического устройства, регистрирующего пол насиживающей птицы, не позволили нам выяснить размах индивидуальных вариаций гнездового поведения самцов и самок. Тем не менее, можно полагать, что степень участия самцов садовой и черноголовой славок в насиживании значительно меньше, чем у серой, ястребиной и завирушки. Сходное поведение самцов славки-завирушки и ястребиной славки подтверждается также специальными наблюдениями, при которых производилась только почасовая регистрация пола сидящей на гнезде птицы (табл. 2). Пересчитывая данные таблицы 1 только для дневного времени инкубирования и сравнивая их с данными таблицы 2, обнаруживаем, что доля участия самца у S. curruca выражается цифрами 31-46%, а у S. nisoria - 32-40%.
Таблица 2. Сопоставление данных круглосуточных наблюдений с материалами почасовых регистраций пола насиживающей птицы
№ гнёзд Виды Дата регистрации Дата вылупления Число регистраций Участие самцов и самок в дневном насиживании,%
? в О
11 S. nisoria 20-28.06 23.06 123 51.3 32.5 16.2
12 S. nisoria 20-29.06 28.06 121 52.4 40,0 6.6
13 S. curruca 21-28.06 25.06 102 52.9 38,2 8.9
5 S. nisoria 51,8 39,7 8.5
3 S. curruca 62.4 33.6 4.0
3 S. curruca Данные таблицы 1 63.9 30,9 5.2
4 S. curruca 50.7 46.3 3.0
Поведение насиживающего самца в большинстве исследованных гнёзд в основном ничем не отличается от поведения насиживающей самки. Самцы столь же регулярно, как и самки, через определённые промежутки времени приподнимаются на лапах и, не выходя из гнезда, передвигают яйца при помощи клюва и особых телодвижений. Количество подобных передвижений яиц в день варьирует от 90 у черноголовой и серой славок до 162 у славки-завирушки. После очередной смены партнёров каждая особь обычно занимала своё определённое положение в гнезде, а после передвижения яиц изменяла направление оси тела от 30 до 180-270°. Самцы так же, как и самки, помогают птенцу при вылуплении и уносят скорлупки из гнезда. Птицы обоего
пола начинают пытаться кормить вновь появившегося птенца спустя несколько минут после вылупления. Кормление происходит при очередной смене насиживающих птиц. Наблюдались и другие, иногда весьма оригинальные индивидуальные особенности поведения. Так, одна самка славки-завирушки, гнездо которой располагалось на можжевельнике, помимо склёвывание проползающих по гнезду насекомых (что обычно для всех видов), проглатывала зелёные и жёлтые можжевеловые хвоинки, разыскивая их в стенках гнезда, а иногда даже срывая их с веток. Всего за день насиживания ею было проглочено 49 таких хвоинок. В другом гнезде славки-завирушки, а также в одном гнезде ястребиной славки как самки, так и самцы при очередной смене партнёра приносили коконы пауков, которыми постепенно обрамляли гнездо.
Важно отметить, что самцы участвуют не только в насиживании кладки, но и в обогревании птенцов, продолжая, наряду с самкой, регулярно сидеть на гнезде даже с 5-6-дневными птенцами. Как уже упоминалось выше, степень участия самца увеличивается ко времени вылупления и, по-видимому, продолжает оставаться на том же уровне ещё некоторое время. Это подтверждается также и степенью развития наседных пятен.
Рис. 1. Наседные пятна самцов славки-завирушки Sylvia curruca. Слева — вторая стадия, справа — третья стадия.
Наседные пятна у самцов рассмотренных видов были выражены в той или иной степени у всех пойманных на гнёздах и у многих пойманных стационарными ловушками особей, за исключением серой славки. Ни у одного самца сотт1тз из 27, пойманных в период гнездования, не было обнаружено выпадения перьев, что прежде всего
характерно для образования наседного пятна. Наиболее чётко насед-ные пятна выражены у самцов славки-завирушки и ястребиной славки, которые при их крайнем развитии к концу насиживания внешне не отличаются от наседных пятен самок на той же стадии инкубации кладки (рис. 1 и 2). Несмотря на более растянутое, чем у самок, развитие, наседное пятно самцов претерпевает все стадии такового у самок: выпадение пуховых перьев на вентральной аптерии, гиперваскуляри-зацию и утолщение кожи, кожный отёк и стадию восстановления.
Рис. 2. Наседные пятна ястребиной славки Sylvia nisoria (третья стадия). Слева — самка, справа — самец.
Наседные пятна у самцов черноголовой и садовой славок выражены в меньшей степени, чем у ястребиной славки и славки-завирушки, за счёт заторможенности стадии выпадения перьев, хотя наличие на-седного пятна у этих видов не вызывает сомнения. Казалось бы, развитие наседных пятен можно связать с разной степенью участия самцов в насиживании, что и подтверждается примерами четырёх видов. Однако отсутствие внешних признаков наседного пятна у самцов серой славки при большой степени участия их в насиживании противоречит этому и остаётся пока необъяснимым.
Малая изученность механизма гормонального контроля образования наседного пятна затрудняет интерпретацию эволюции этого образования в пределах класса. Отсутствие наседного пятна у бескилевых птиц, возможно, свидетельствует о том, что это образование является в эволюции достаточно новым. Оно могло развиться в ответ на неблагоприятные условия среды: периоды всеобщего похолодания или засуш-
ливые периоды. Последние, на наш взгляд, могли сыграть главную роль. Известно, что поддержание необходимой влажности столь же, если не более обязательно для нормального развития эмбриона, как и поддержание определённой температуры. Сразу же после откладки яйцо начинает терять воду путём испарения, и мелкие яйца теряют в процентном отношении к их весу гораздо больше воды, нежели крупные (Романов, Романова 1959). Эффективная инкубационная температура для большинства воробьиных птиц 34°С (Tucker 1943), а температурный порог развития эмбрионов разного возраста гораздо ниже нормальной инкубационной температуры и составляет, например, у Troglodytes aedon всего 17.2°С (Kendeigh 1963). Температура же тела разных видов птиц колеблется примерно от 38 до 43.5°С (Шилов 1971), что существенно выше инкубационной температуры. Анализируя развитие наседного пятна, можно предположить, что наибольшей теплоотдачей характеризуется вторая стадия, при которой пятно имеет развитую сеть кровеносных сосудов на поверхности кожи (рис. 1, слева), тогда как при третьей стадии (рис. 2) большинство кровеносных сосудов отделено от поверхности кожи лимфой. На третьей стадии пятно обладает наибольшей влагоотдачей, поскольку в пространство между складками проникает лимфа и инфильтруются лейкоциты (Jones 1971). Основное насиживание происходит именно на третьей стадии.
Некоторые исследователи, изучая зависимость ритмики насиживания от температуры воздуха и инсоляции, отмечают характерное противоречие: как при низкой, так и при самой высокой температуре окружающей среды плотность насиживания близка к максимуму, несмотря на большую устойчивость эмбрионов к действию низкой температуры, чем к высокой (Пономарева 1971). Это противоречие можно устранить, если принять во внимание необходимую роль наседного пятна в поддержании определённой влажности в гнезде, что особенно важно при высокой температуре воздуха и инсоляции. Известно, что при повышении температуры среды до величин, близких к температуре тела, испарительная влагоотдача оказывается главным терморегуляторным механизмом птиц (Шилов 1971). Устранение возможного перегрева кладки, достигаемое особым поведением насиживающей птицы (затенение, взмахи крыльями), было бы невозможным без постоянного испарения с поверхности яиц при сохранении в то же время необходимой влажности. Последнее может осуществляться или прямым смачиванием яиц и гнезда водой, как это наблюдается у некоторых Ciconiiformes (Kahl 1970), или же увлажнением от наседного пятна, если этого достаточно. Прерывистая инкубация в период откладки яиц, без которой не происходит нормального развития эмбрионов (Болотников и др. 1969), также может объясняться не только необходимостью кратковременных прогреваний яиц, но и предохранением яиц от потерь воды.
Очевидно, что сокращение периода инкубации выгодно для птиц, какими бы способами оно ни достигалось. Сменное насиживание яиц самкой и самцом наиболее широко распространено среди неворобьиных птиц. Существование сменного насиживания у славок, вероятно, вызвано так же, как и у других птиц, необходимостью поддержания определённой температуры и влажности в гнезде в сочетании с тенденцией к наибольшему сокращению времени инкубации.
Литератур а
Болотников А.М., Шураков А.И., Каменский Ю.Н., Королёв В.К. 1969. Адаптивное значение прерывистой инкубации в период яйцекладки // Учён. зап. Перм. пед. ин-та 69: 50-66.
Волчанецкий И.Б. 1954. Род славки - Sylvia // Птицы Советского Союза. М., 6: 330-388. Люлеева Д.С. 1967. О наседном пятне у воробьиных птиц // Экология млекопитающих и птиц. М.: 301-308.
Мальчевский А.С. 1959. Гнездовая жизнь певчих птиц: Размножение и постэмбриональное развитие лесных воробьиных птиц Европейской части СССР. Л.: 1-282. Пономарёва Т.С. 1971. Роль факторов среды и свойств гнезда в поведении насиживающих птиц // Зоол. журн. 50, 11: 1709-1719. Портенко Л.А. 1960. Птицы СССР (Воробьиные). Ч. 4. М.; Л.: 1-415 (Определители по
фауне СССР, изд. Зоол. ин-том АН СССР. Вып. 69). Романов А.Л., Романова А.И. 1959. Птичье яйцо. М.: 1-620.
Рустамов А.К. 1954. Птицы пустыни Кара-Кум // Учён. зап. Туркмен. ун-та 2: 7-344. Шилов И.А., 1971. Проблемы общей экологической физиологии птиц // Зоология позвоночных. Вопросы орнитологии. Итоги науки. Сер. биол. М.: 7-51. Эрик В.В. 1967. Большая ловушка для массового отлова птиц // Миграции птиц Прибалтики. Л.: 51-55.
Bailey R.E., .1952. The incubation patch of passerine birds // Condor 54, 3: 121-136. Jones R.E., 1971. The incubation patch of birds // Biol. Rev. Cambridge 46, 3: 315-339. Kahl M.P. 1970. Observations on the breeding of storks in India and Ceylon // J. Bombay Nat.
Hist. Soc. 67, 3: 453-461. Kendeigh S.C. 1952. Parental care and its evolution // Illinois Biol. Monogr. 22: 1-368. Kendeigh S.C. 1963. New ways of measuring the incubation period of birds // Auk 80, 4: 453461.
Ll^d J.A., 1965. Seasonal development of the incubation patch in the Starling (Sturnus vulgaris) // Condor 67, 1: 67-72. Mewaldt L.R. 1952. The incubation patch of the Clark Nutcracker // Condor 54, 4: 361. Parkes K.S. 1953. The incubation patch in males of the suborder Tyranni // Condor 55, 3: 218-219.
Petersen A.J. 1955. The breeding cycle in the Bank Swallow // Wilson Bull. 67, 4: 236-286. Tucker B.W. 1943. Brood-patches and the physiology of incubation // Brit. Birds 37, 1: 22-28.
