CC BY
56
2009
Известия ТИНРО
Том 156
УДК (597—113+57.087.45):597.553.2(265.5)
K.M. Горбатенко1, С.И. Кияшко2, А.Е. Лаженцев1*
1 Тихоокеанский научно-исследовательский рыбохозяйственный центр, 690091, г. Владивосток, пер. Шевченко, 4; 2 Институт биологии моря ДВО РАН, 690041, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
ПИТАНИЕ И СОСТАВ СТАБИЛЬНЫХ ИЗОТОПОВ УГЛЕРОДА И АЗОТА ТИХООКЕАНСКИХ ЛОСОСЕЙ ONCORHYNCHUS SPP. В ОХОТСКОМ МОРЕ И СОПРЕДЕЛЬНЫХ ВОДАХ ТИХОГО ОКЕАНА
Приведены результаты исследования трофической структуры экосистем открытых вод Охотского моря и сопредельных тихоокеанских вод в летний и осенний периоды по данным соотношений стабильных изотопов 515N и 513С. На основе анализа содержимого желудков и 515N и 513С сеголеток лососей показана корреляция между составом рациона и изотопным составом мышечных тканей рыб. При сравнении распределения стабильных изотопов в пищевых сетях тихоокеанских вод и Охотского моря в летнее время выявлено, что в океане изотопный состав лососей соответствовал их кормовой базе. Изотопный состав откармливающихся в Охотском море молоди и хищных лососей также показал соответствие с изотопным составом их кормовых объектов, тогда как выловленные в Охотском море половозрелые особи мигрирующих на нерест кеты и горбуши были не сбалансированы по изотопным показателям с их кормовыми объектами и несли изотопную информацию сообщества тихоокеанских вод. В Охотском море в соотношении величин 515N лососей, характеризующих трофический статус рыб, наблюдалась парадоксальная ситуация, когда наиболее обогащенными изотопом 15N являются сеголетки и неполовозрелые лососи, так как в процессе миграции и нагула в тихоокеанских водах содержание 15N у лососей значительно снижается. Распределение значений 515N подтверждает известную трофическую иерархию тихоокеанских лососей: наиболее низкое положение занимали кета и горбуша, а высокое — типичный хищник чавыча. Несмотря на необычность диеты, кета по изотопному составу находилась близко к горбуше.
Ключевые слова: лососи, трофическая структура, стабильные изотопы, азот, углерод, кормовые объекты.
Gorbatenko K.M., Kiyashko S.A., Lazhentsev A.E. Feeding and stable 15N and 13С isotopes composition for Pacific salmon Oncorhynshus spp. in the Okhotsk Sea and adjacent waters of the Pacific // Izv. TINRO. — 2009. — Vol. 156. — P. 159-173.
Trophic structure of ecosystem is studied for open waters of the Okhotsk Sea and adjacent Pacific in summer and autumn using the ratio of stable isotopes 15N and
* Горбатенко Константин Михайлович, кандидат биологических наук, заведующий сектором, e-mail: [email protected]; Кияшко Сергей Ильич, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: [email protected]; Лаженцев Артем Евгеньевич, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: [email protected].
13C. The isotopes composition of salmon smolts food and their muscular tissues is compared. The composition in the tissues of salmons caught in the Pacific waters corresponds to their forage base. In the Okhotsk Sea, the composition in the tissues of feeding juveniles and adult predator species corresponds to the forage base, as well, but mature pink and chum migrating to spawning have the isotopic ratio unbalanced with local food objects though their isotope composition corresponds to the Pacific waters. That's why in the Okhosk Sea the 15N ratio, describing trophic status of fish, is the highest for immature salmons and smolts but is lower for the adults migrating after the feeding in the Pacific, that looks paradoxically. The interspecies distribution of 15N confirms the well-known food hierarchy of Pacific salmons: chum and pink salmons occupy the most inferior position and chinook salmon has the highest rank, as a typical predator. In spite of unusual diet, chum salmon has the isotopic composition close to pink salmon.
Key words: salmon, trophic structure, stable isotope, nitrogen isotope, carbon isotope, forage base.
Введение
Тихоокеанские лососи (род Oncorhynchus) в течение жизненного цикла обитают в пресноводных, прибрежно-эстуарных, морских и океанических экосистемах. Почти весь соматический рост (> 99 %) тихоокеанских лососей происходит во время их жизни в морских и океанических экосистемах. Совершая анадром-ные миграции из соленых вод в реки, они переносят значительный энергетический потенциал в пресноводные экосистемы.
В периоды морского нагула и миграций тихоокеанские лососи образуют одну из доминирующих групп рыб верхней эпипелагиали субарктической зоны Северной Пацифики (Takagi et al., 1981; Шунтов, Темных, 2005).
Тихоокеанские лососи характеризуются широким спектром потребляемых гидробионтов, включающих планктонные и нектонные организмы. Межвидовые различия в составе пищи могут быть весьма значительными, равно как и внутривидовые, определяемые региональными и сезонными условиями (Beacham, 1986; Горбатенко, Чучукало, 1989; Горбатенко, 1996; Найденко, 2003; Кузнецова, 2004; Волков и др., 2005; Чучукало, 2007).
Сложившиеся представления о трофическом статусе лососей, основанные на анализе содержимого желудков, недостаточны для получения реальной картины пищевых предпочтений в течение морской фазы их жизненного цикла, а также пищевых отношений. В настоящее время уже вполне определилась целесообразность использования при таком анализе стабильных изотопов углерода и азота (Hobson et al., 2002; Iken et al., 2005; Le Loc'h, Hily, 2005; Горбатенко, Кияшко, 2007; Чучукало, 2007; Gorbatenko, Kiyashko, 2007; Горбатенко и др., 2008; и др.). Различия в скорости, с которой тяжелые природные изотопы 13С и 15N депонируются в тканях (Minagawa, Wada, 1984), позволяют использовать их при определении трофодинамической позиции тихоокеанских лососей. Известно, что содержание 13C увеличивается примерно на 1,0 %о на каждом трофическом уровне пелагических пищевых цепей (Rau et al., 1983; Fry et al., 1984), а 15N — в среднем на 3,4 % (Minagawa, Wada, 1984; Vander Zanden, Rasmussen, 2001). Состав изотопов в мышечных тканях интегрирует динамику рациона и представляет картину трофических ресурсов, от которых зависят гидробионты, способствует избеганию трудностей интерпретации, вызванных различиями в скорости переваривания организмов и определением суточных или годичных рационов.
Кроме оценки трофических позиций гидробионтов значения изотопов могут демонстрировать различия между разобщенными в пространстве популяциями одного вида. Работы в отдельных регионах Северной Пацифики (Saino and Hattori, 1985) показали, что степень обогащения азотом 15N меняется в региональном аспекте, что способствует возникновению специфических различий между популяциями и отражается в изотопном составе рыб. Например, Welch и Parsons
(1993) показали существенные отклонения в степени обогащения азотом 15N у различных пространственно разделенных стад нерки.
Следовательно, изменения в составе пищи и географическом распределении могут отражаться на составе стабильных изотопов тканей рыб. Считается, что в высокопродуктивных районах шельфа более высокие скорости круговорота азота, а в открытых водах — в относительно малопродуктивных зонах — регениро-ванного азота в пищевой цепи меньше, поскольку в этих водах не выражен либо отсутствует галоклин, вследствие чего проникновение нитратов в фотическую зону не ограничено (Anderson et al., 1969).
В данной работе представлены результаты определения трофического статуса лососей и сопутствующих доминирующих видов в пелагических сообществах Охотского моря и северо-западной части Тихого океана (СЗТО). Работа основана на комплексном использовании двух взаимодополняющих методов: анализа содержимого желудков и определения изотопного состава азота и углерода в тканях гидробионтов.
Материалы и методы
Материалом для работы послужили сборы комплексных съемок ТИНРО-центра на НИС "Профессор Кагановский" в пелагиали Охотского моря и СЗТО, проведенные в летний (июнь-сентябрь) и осенний (октябрь-ноябрь) периоды. При анализе материалов за основу взяты данные, полученные в 2003, 20052007 гг. (рис. 1).
Рис. 1. Схема станций по отбору проб на определение содержания изотопов азота и углерода тихоокеанских лососей
Fig. 1. Scheme of the sampling stations to determine the content of nitrogen and carbon isotopes of Pacific salmon
Пробы для анализа желудков рыб брали из каждого траления с учетом времени суток, глубины места и размерных групп рыб (Волков, 1996; Чучукало, 2007).
Пробы на изотопный анализ после первичной обработки отдельных видов гидробионтов промывали дистиллированной водой для удаления солей, затем высушивали в сушильном шкафу в течение 10-12 ч при температуре 60 °С до полного обезвоживания и хранили на борту судна в холодильнике при температуре минус 18 °С. Дальнейшую обработку проб проводили в условиях лаборатории. Исследуемые нами образцы были обезжирены, чтобы исключить влияние липидов при интерпретации межвидовых вариаций 513C гидробионтов. Липиды,
накапливающиеся в организмах, как правило, существенно обеднены изотопом 13C (DeNiro, Epstein, 1977), что приводит к значительным различиям в ô13C между животными зоопланктона со сходным изотопным составом пищи, но разным содержанием жира (Sato et al., 2002).
Изотопный анализ выполняли в лаборатории стабильных изотопов Дальневосточного геологического института ДВО РАН c использованием системы, состоящей из элементного анализатора FlashEA-1112, интерфейса ConFlo-III и изотопного масс-спектрометра MAT-253 (Термоквест, Германия). Удержание изотопов 13C и 15N в образцах определяли в общепринятой форме как величины отклонений ô в промилле от стандарта изотопного состава:
для углерода — ô13C (%0) = [(13C/12C6 - 13C/12C )/13C/12C ] x 1000;
образца стандарта стандарта
для азота — ô15N (%) = [(15N/14N6 - 15N/14N )/15N/14N ] x 1000.
образца стандарта стандарта
Все приведенные ниже значения ô13C и ô15N даны в отношении к общепринятым международным эталонам изотопного состава: соответственно карбоната PDB и азота воздуха AIR. Для калибровки использовали стандарты IAEA CH-6, IAEA CH-7, IAEA N-1 и IAEA N-2, распространяемые Международным агентством по атомной энергии (Вена). Точность определения величин ô13C и ô15N составляла соответственно ±0,06 и ±0,10 %%. Реальный трофический уровень консумента (ТУк), занимаемый тем или иным видом в пищевых сетях водных экосистем, определяли по изотопному составу азота (Post, 2002):
ТУК =Я + (ô15NK -Ó15N)/А,
где ô15Nx — изотопный состав азота консумента; ô5N6 — изотопный состав азота организмов, принимаемых за основание данной пищевой цепи (в нашем случае использовались средние значения нехищного планктона — фильтраторов, которые с наибольшей вероятностью могут считаться консументами первого порядка); А — величина изменения изотопного состава на одном трофическом уровне, согласно Minagawa и Wada (1984), принята равной 3,4 %%; Я — значение трофического уровня организмов, принимаемых за основание пищевой сети (в нашем случае принято равным 2, как для консументов первого порядка).
Объем материалов, использованных при анализе, представлен в табл. 1.
Результаты и их обсуждение
Трофический статус молоди тихоокеанских лососей в экосистеме Охотского моря
В южной части Охотского моря разновозрастные лососи составляли важную часть ихтиоцена верхней эпипелагиали. По биомассе их доля в нектон-ном сообществе летом была 25,6 %, осенью — 52,4 % (табл. 2). Летом основу поголовья лососей составляли мигрирующие на нерест горбуша и кета, осенью — молодь этих видов, которая совершала посткатадромные миграции в тихоокеанские воды.
Как в северной, так и в южной части Охотского моря рационы сеголеток кеты и горбуши состояли исключительно из зоопланктона с преобладанием нехищных форм (копепод и эвфаузиид). В осенний период (октябрь-ноябрь) у особей, достигших длины 24-26 см, в рационе значительно возрастает доля хищного зоопланктона, а также мелких нектонных объектов (рис. 2).
Ограниченный материал молодых рыб Oncorhyrnhus spp. был собран в 20032007 гг. преимущественно в южной части Охотского моря в осенний период. Длина тела большинства исследованных особей превышала 200 мм. Это позволяет полагать, что изотопный состав мышечных тканей этих рыб (рис. 3) в основном отражает условия нагула в море за летний период после ската смолтов из рек.
Объем материалов для определения соотношения стабильных изотопов азота и углерода и анализа лососей
The volume of material to define the ratio of stable isotopes of nitrogen and carbon, and the fiding of salmon
Таблица 1
Table 1
Регион Сезон Вид Размерный ряд Кол-во проб p "ч £ "ч a? "ч Q и Nj,0, as p "ч w и "ч w oo Длина особей, мм Кол-во желудков
Горбуша Smolts 2 -20,34 11,56 0,29 0,13 0,20 0,09 155 26
о н Adults 4 -21,01 10,74 0,71 0,16 0,50 0,11 478 4
Кета Smolts 1 -20,01 11,31 230 40
о & Adults 4 -21,07 10,29 0,23 0,28 0,16 0,20 648 4
S о о а Горбуша Smolts 12 -20,36 13,07 1,12 0,85 0,64 0,44 248 2600
Кета " 5 -20,65 12,95 1,12 0,80 0,77 0,53 246 2159
н о л Adults 2 -18,92 12,78 0,08 2,36 0,06 1,67 703 125
и О о о Кижуч Immature 2 -20,43 12,93 0,04 0,77 0,03 0,55 338 38
О Сима Smolts 1 -20,48 13,61 275 17
Immature 5 -19,64 13,66 0,45 0,79 0,29 0,49 352 101
Чавыча " 1 -19,40 14,00 480 8
Горбуша Adults 17 -21,75 9,92 0,77 0,54 0,29 0,21 447 2010
Кета " 8 -21,96 9,73 0,40 0,30 0,15 0,11 568 516
Immature 3 -22,28 9,93 0,38 0,86 0,27 0,61 464 245
О H о Кижуч Adults 4 -20,11 11,19 0,16 0,27 0,09 0,16 577 36
со и Immature 1 -20,17 9,49 488 1
Нерка Adults 3 -20,50 11,69 0,55 0,28 0,32 0,16 556 3
Чавыча " 2 -19,91 12,43 0,83 1,44 0,59 1,01 669 2
Immature 2 -20,11 11,57 0,23 0,47 0,16 0,33 469 2
Таблица 2 Состав нектонного сообщества верхней эпипелагиали южной части Охотского моря, % по биомассе
Table 2
Composition necton immunity the top epipelagial southern of the Okhotsk Sea, % by mass
Для молоди горбуши получены средние значения (± SE) Ô13C -20,15 ± 0,21 %о и Ô15N 13,06 ± 0,27 %. Вариации средних значений ô15N были от 11,56 % летом до 13,07 % осенью (см. табл. 1). Минимальные значения ô15N, отмеченные в августе-сентябре, могут отражать как более низкий трофический статус смолтов на начальных стадиях морского периода жизни, так и заметный вклад в общий состав исследованных тканей той части биомассы, которая была сформирована в эстуарный период жизни и имела очень низкие значения ô15N и ô13C (Kline, Willette, 2002). Второе предположение менее вероятно, так как мы не зарегистрировали соответствующего снижения величин ô13C. Поэтому, на наш взгляд, содержание изотопа азота 15N в тканях молоди горбуши напрямую зависело от состава пищи, который менялся с размерами животного (см. рис. 2).
Вид 2003 г., лето 2006 г., осень
Лососи 25,6 52,3
Серебрянка 4,6 20,1
Южный терпуг 23,5 1,4
Северный терпуг - 0,1
Прочие рыбы 13,6 3,0
Кальмары 32,7 23,1
100 п s
§ 50 о tt
*■■ *■■ ■
л а ю
s
к
OJ
о
л ft ю
W
g
о
север ОМ
н
£ и
в
G
Л
р
ю
I
о
л
р
ю
(S
о к
юг ОМ
сеголетки горбуши
S
Л
р б
s
к
е с
север ОМ
Л
р б
I
о
Л
р б
(S
о
к
юг ОМ
сеголетки кеты
Ш эвфаузииды Ц гиперииды ^ копеподы Щ птероподы ^ сагитты рщ ойкоплевры Щ желетелые | | нектон
Рис. 2. Состав пищи сеголеток лососей летом и осенью в Охотском море. Ограниченный материал молодых рыб Oncorhynchus spp. был собран в 2003-2007 гг.
Fig. 2. Food сomposition smolts salmons in summer and autumn in the Okhotsk Sea. The limited material young fish Oncorhynshus spp. was built in 2003-2007
0
14 !
£ 5o
13 ~
12
чавыча (500 мм)
кижуч (330
мм) -$■
кета (200-300 мм)
-f
.сима (350 мм)
■^горбуАа (110-j - 250 мм)
Рис. 3. Изотопный состав углерода и азота (± SE) молоди тихоокеанских лососей Охотского моря
Fig. 3. Isotopic composition of carbon and nitrogen (± SE) of juvenile Pacific salmon in the Okhotsk Sea
-21
-20
-19
513C, %
Среди молоди кеты (п = 6) самые низкие значения показала наименьшая из исследованных особей (массой тела 116 г), пойманная в северной части моря в октябре 2003 г.: 513С -22,1 %% и б1^ 8,8 %о. Скорее всего, здесь мы видим влияние изотопного сигнала, сохранившегося от пресноводного и эстуарного периодов обитания. За исключением этой особи, средние величины б13С и б1^ составляли для молоди кеты соответственно - 20,53 ± 0,38 %о и 12,74 ± 0,40 %о и были несколько ниже, чем у горбуши (рис. 3), что, видимо, связано с большей долей нектонных компонентов в рационе горбуши (см. рис. 2).
Кижуч был представлен в наших уловах только двумя экземплярами и имел сходный изотопный состав углерода и азота с горбушей и кетой (рис. 3). Это полностью согласуется с литературными данными (Кузнецова, 2004), где указывается, что осенью молодь кижуча в основном все еще питается как типичный планктофаг.
Ткани молоди чавычи и симы были более обогащены 13С и 15^ что связано с высокой степенью их хищничества. Предыдущие исследования (Горбатенко, Чучукало, 1989; Волков, 1996; Чучукало, 2007) показали, что молодь чавычи и симы ведет себя как типичный нектонофаг.
Таким образом, для молоди лососей, нагуливающейся в Охотском море, данные, характеризующие трофический статус, полученные двумя взаимодополняющими методами — по содержанию желудков и по значению 515N, — были вполне сопоставимы и скорее всего отражали реальные трофические связи.
С целью уточнения трофического статуса лососей и расчета трофических уровней, которые они занимают, было определено значение 515N базиса пищевой сети эпипелагиали СЗТО и Охотского моря. Для этого были систематизированы собранные параллельно с лососями пробы зоопланктона. Если принять, что кон-сументы первого порядка — растительноядные фильтраторы, занимающие в планктонном обществе самый низкий трофический уровень (Горбатенко, Кияшко, 2007), — в эпипелагиали Охотского моря имеют среднее значение 515N, равное 7,3 ± 0,5 %% (табл. 3), то расчетный трофический уровень (Post, 2002) для молоди кеты составит 3,6, горбуши и кижуча — 3,7, симы и чавычи — 3,9.
Таблица 3
Изотопный состав азота 515N (средняя ± ошибка средней SE) видов нехищного зоопланктона, составляющих второй трофический уровень
Table 3
Isotopic composition of nitrogen 515N (average ± average error SE) of species of zooplankton nehischnogo second trophic level
Вид Охотское море* СЗТО**
Eucalanus bungii 7,1 ± 0,6 (2) 5,5 (1)
Limacina helicina 7,2 ± 0,5 (7) 4,4 (1)
Euphausia pacifica 7,6 ± 0,2 (6) 5,4 ± 0,6 (3)
Средняя 7,3 ± 0,5 (15) 5,1 ± 0,6 (5)
* Суммарные данные для летне-осеннего периода 2003, 2006, 2007 гг. ** Данные для лета 2007 г. В скобках указано число проб.
Молодь 3 видов тихоокеанских лососей: горбуши, кеты и кижуча — за период нагула в эпипелагиали Охотского моря формирует биомассу, очень сходную по изотопному составу углерода и азота, что обусловлено сходством в их питании. Молодь симы и чавычи имеет более высокий трофический статус, который соответствует питанию этих рыб преимущественно нектонными организмами.
Трофический статус взрослых тихоокеанских лососей в экосистеме СЗТО
Массовые подходы лососей в прикурильские тихоокеанские воды происходят в июне-июле. В этот период лососи интенсивно питаются, накапливая энергию для размножения. Во время учетных съемок перед Курильскими островами лососи, как и в Охотском море, были одной из основных групп нектона — 2329 % по массе (табл. 4). Основу их поголовья составляли горбуша и кета.
Анализ материалов по содержанию желудков и кормовой базы за ряд лет (наши данные, а также: Чучука-ло, 2007) показал, что состав пищи и интенсивность питания горбуши и кеты находились в прямой зависимости от состояния планктонного сообщества, а именно от концентрации наиболее
Таблица 4
Состав нектонного сообщества эпипелагиали СЗТО, %
Table 4
The composition of nekton community epipelagial NWPO, %
Вид Июнь-июль 2006 г. Июнь-июль 2007 г.
Стенобрах - 29,8
Лососи 23,0 29,1
Диаф 27,4 13,5
Серебрянка 4,7 2,7
Нотоскопел 13,4 1,8
Прочие рыбы 9,4 7,3
Кальмары 17,6 15,8
Морской лещ 3,5 -
Сайра 1,0 -
массовых групп планктона — эвфаузиид, гипериид и крупных копепод — в верхнем 50-метровом слое. Как видно на рис. 4, в СЗТО в рационе кеты и горбуши в 2006 и 2007 гг. преобладали одни и те же представители зоопланктона. Горбуша питалась в основном нехищным планктоном — эвфаузиидами (38-48 %), крупными копеподами (27-29 %) и птероподами (14-15 %). Нектонные компоненты хотя и присутствовали в рационе горбуши, но относились к второстепенной пище и в рационе составляли от 5 до 9 % по массе. Основу рациона кеты СЗТО также составляли эвфаузииды (13-26 %) и птероподы (19-29 %); в группу доминирующих также входил желетелый планктон (24-47 %). Единственным существенным и характерным только для кеты отличием является потребление кишечнополостных и гребневиков. Активное потребление кетой желетелого зоопланктона отмечалось многими авторами (Welch, Parsons, 1993; Горбатенко, 1996; Волков и др., 1997). Нами было показано (Gorbatenko et al., 2007), что калорийность медуз в сыром веществе более чем на порядок ниже планктонных ракообразных. Однако несомненно, что коэффициент усвояемости и скорость переваривания медуз выше, чем у планктонных ракообразных (Welch, Parsons, 1993), что позволяет питаться ими практически непрерывно и в определенной мере тем самым компенсировать низкую калорийность желетелого зоопланктона.
100
75
(S
ч о tt
50
25
2006
1
2007 2006 2007
горбуша
кета
Щ эвфаузииды ИЛ гиперииды ^ копеподы Щ птероподы Щ сагитты
оикоплевры
желетелые
нектон
Рис. 4. Состав пищи взрослых лососей в СЗТО в летний период
Fig. 4. The composition of foods adult salmon in Pacific waters in summer
Несмотря на то что состав пищи в СЗТО был в разные годы у кеты и горбуши вполне сопоставим, значения изотопов несколько различались. Это связано с тем, что основное формирование мышечных тканей рыб происходило в разных районах Тихого океана, так как в апреле начинаются миграции взрослой горбуши и кеты из мест зимовки в направлении районов воспроизводства. Весной в организме горбуши и кеты происходит перестройка физиологических процессов, выражающаяся в увеличении массы тела рыб за счет соматического и генеративного роста, а также жиронакопления (Швыдкий, Вдовин, 1999).
Согласно имеющимся литературным данным (Волков и др., 2007; Чучукало, 2007), можно констатировать, что в весеннее время, в период формирования основной биомассы, основу пищи кеты и горбуши составлял планктон, хотя в отдельные годы ее состав сильно различался, так как горбуша вела более хищнический образ жизни, потребляя миктофид.
Наиболее представительный материал по тихоокеанским лососям был собран нами в СЗТО летом 2007 г. (рис. 5). Горбуша имела средние значения 513С -21,60 ± 0,21 %0 и б1^ 10,40 ± 0,13 %о (п = 12). Сходный изотопный состав имела и кета: б13С -21,70 ± 0,15 %; б1^ 10,50 ± 0,11 % (п = 7). Нерка и кижуч были представлены малым числом особей, но тем не менее также были сходны между собой по изотопному составу как углерода, так и азота, однако значимо отличались по обоим показателям от кеты и горбуши. Чавыча имела максимальные средние значения азота б1^ 12,4 ± 1,0 %о (п = 2). Следует отметить, что самый крупный экземпляр чавычи (массой 6400 г) показал значительно более высокое значение б15^ равное 13,4 %0.
166
0
О
а?
¡? 14 "
13 -
12 -
11 10 -9 -8 -
-23 -22 -21 -20 -19 -18 -17
513С, %
Рис. 5. Соотношения стабильных изотопов углерода и азота (средняя ± ошибка средней) лососей Oncorhynchus spp. в Тихом океане. 2006-2007 гг. — наши данные; 1999-2000 гг. — данные Кариямы с соавторами (Kaeriyama et al., 2004); 1991 г. — данные Вельч, Парсонса (Welch, Parsons, 1993)
Fig. 5. The ratios of stable isotopes of carbon and nitrogen (mean ± average error) salmon Oncorhynshus spp. in the Pacific Ocean. 2006-2007 — our data, 1999-2000 — on Kaeriyama et al. (2004), 1991 — to Welch, Parsons (1993)
В связи с отсутствием данных по фитопланктону и микрозоопланктону мы принимаем, что консументы первого порядка — растительноядные фильтраторы, занимающие в планктонном сообществе самый низкий трофический уровень (Гор-батенко, Кияшко, 2007), — в эпипелагиали СЗТО имеют среднее значение 515N, равное 5,1 ± 0,6 %о (см. табл. 3). Характерно, что второй трофический уровень в экосистеме СЗТО характеризуется гораздо более низким средним значением 515N (5,1 %о) по сравнению с Охотским морем (около 7,3 %). Очевидно, это обусловлено тем, что основная часть неорганического азота, ассимилируемого первичными продуцентами, поступает в экосистему эпипелагиали СЗТО за счет притока из глубинных слоев океана, где неорганический азот характеризуется гораздо более низкими значениями 515N по сравнению с постоянно рециркулирую-щим азотом окраинных морей (Saino and Hattori, 1985). Однако реальные пространственные и долгопериодные вариации величин 515N неорганического азота в северо-западной части Тихого океана и обусловливающие их причины до настоящего времени не исследованы, так же как распределение величин 515N фитопланктона и зоопланктона. Тем не менее мы использовали значение 515N = 5,1 %о как базисное для первичных консументов (Post, 2002) при расчете трофического уровня видов лососей, пойманных в 2007 г., исходя из предположения, что прирост основной массы тела лососей происходил в пределах той же экосистемы.
Горбуша и кета в 2007 г. занимали один и тот же трофический уровень (3,6) и имели сходный изотопный состав углерода (рис. 5). Трофические ниши, занимаемые этими видами в СЗТО, имеют одинаковые изотопные характеристики, но различаются по составу пищевых объектов. Как показывают исследования содержимого желудков, рационы этих рыб существенно различаются по содержанию желетелого планктона (см. рис. 4). Таким образом, кета и горбуша могут эксплуатировать различные ресурсы, имея сходный трофический и энергетический статус в пищевой сети.
-Ъ- чавыча /Явы,ча
чавыча *чу§рка . .У^ижу^' кижуч уТК jhS ПкИжуч
нрртй нерКа кижуч S КеТ^ ^ ^ша Ф2007 "^буша -^р6уШа ^2006
у горбуша кеТа о Л1999-2000
□ 1991
Нерка и кижуч занимают более высокий трофический уровень — 3,9, а чавыча наивысший — 4,2.
Материалы, собранные в 2006 г., позволяют сделать предположение о наличии существенных межгодовых (или пространственных) различий в изотопном составе лососей СЗТО. Все три вида лососей, собранных в 2006 г., показывают существенно более низкие значения 513C и 515N по сравнению с теми же видами, собранными в 2007 г. (рис. 5). Эти различия могут быть обусловлены рядом причин: межгодовыми вариациями в изотопном составе неорганического азота и карбонатной системы в водах СЗТО и, соответственно, изотопном составе первичных продуцентов; межгодовыми перестройками структуры трофической сети планктона; пространственными вариациями изотопного состава планктона в районах нагула. По литературным данным (Satterfield, Finney, 2002), межгодовые вариации изотопного состава нерки, идущей на нерест в озеро Рэд Лейк (Аляска), составляли до 1 %о для 513C и более 2 %% для 515N.
Имеющиеся в нашем распоряжении литературные данные (Welch, Parsons, 1993; Kaeriyama et al., 2004) относятся к северо-восточной части Тихого океана. Сопоставление наших данных с литературными показано на рис. 5. Данные, полученные в 1991 г. для северо-восточной части Тихого океана (Welch, Parsons, 1993), в целом совпадают с показателями, полученными позднее (1999-2000 гг.) для открытой части зал. Аляска (Kaeriyama et al., 2004), за исключением особого трофического статуса кеты, отмеченного в 1991 г. Наши данные показывают значительно более низкие значения 513C для всех видов лососей по сравнению с показателями из северо-восточной части Тихого океана. По значениям 515N лососи всех видов, собранные в 2007 г. в СЗТО, очень близки к рыбам тех же видов, собранным в зал. Аляска в 1999-2000 гг., за исключением чавычи, что предположительно может быть обусловлено как сходством трофического статуса различных стад одного вида, так и существенным перекрытием ареалов нагула рыб, собранных в разных частях океана.
Дальнейшие исследования изотопного состава зоопланктона и нектона СЗТО могут дать возможность рассмотреть конкурентные взаимоотношения тихоокеанских лососей с другими видами нектона в этой экосистеме.
Трофический статус взрослых тихоокеанских лососей в экосистеме Охотского моря
В северной части Охотского моря в период преданадромных миграций горбуши и кеты спектр питания обоих видов весьма разнообразен и включает как планктонные, так и нектонные организмы. Анализ рационов показал, что основными компонентами пищи являются эвфаузииды, гиперииды, птероподы и молодь минтая (рис. 6).
к Ч О ti
100 7 5 50 25 0
север ОМ север ОМ горб у ш а к(
октя б р ь
юг ОМ
Щ эвфаузииды ^ гиперииды | |копеподы Щ птероподы Щ сагитты
рщ оикоплевры Ц желетелые ЕЩ нектон
Рис. 6. Состав пищи взрослых лососей в Охотском море Fig. 6. The composition of foods adult salmon in the Okhotsk Sea
Экземпляры взрослой горбуши, выловленной летом в различных районах Охотского моря, имели очень сходный изотопный состав (среднее значение 513С -21,0 ± 0,7 %о и б1^ 10,7 ± 0,2 %о), очень близкий к таковому горбуши, пойманной в СЗТО летом 2007 г., хотя значения были несколько выше (см. табл. 1, рис. 7). Взрослая кета, выловленная летом в Охотском море (б13С -21,1 ± 0,2 % и б1^ 10,3 ± 0,3 %0), была более обогащена изотопами 13С и ^ по сравнению с кетой в СЗТО (табл. 1). Еще большее обогащение 13С и ^ отмечено для особей кеты, выловленных осенью. Наиболее крупная из них длиной 800 мм показала значения б13С и б1^ соответственно -18,9 и 14,4 %о (рис. 7).
16
о
15
£ 14
1
13
12
11
10
9
О лето # осень
кунджа (393мм)-$н
горбуша (478мм) I-
Н
кета (647мм)
кета (600800мм)
а (600мм^"
кета (800мм)
-22
-21
-20
-19
-18
513С, %о
Рис. 7. Изотопный состав углерода и азота (± SE) взрослых тихоокеанских лососей и гольцов Охотского моря
Fig. 7. Isotopic composition of carbon and nitrogen (± SE) of adult Pacific salmon and whitespotted char in the Okhotsk Sea
Наибольшие величины 513C и 515N среди исследованных лососей в летний период имела кунджа (Salvelinus leucomaenis): соответственно -18,4 ± 0,1 %% и 15,4 ± 0,2 %о, значимо отличаясь по изотопному составу от тихоокеанских лососей. Расчетный трофический уровень для кунджи составил 4,4.
Изотопный состав мышечных тканей рыб, совершающих миграции, изменяется главным образом за счет и пропорционально приросту массы в новых условиях питания (Hesslein et al., 1993). Таким образом, изотопный состав мышечных тканей взрослых особей тихоокеанских лососей, нагуливающихся в Охотском море в ходе миграции, не может служить основой для определения их трофического статуса в данной экосистеме.
Заключение
При сравнении пищевых связей лососей Oncorhynchus spp. в тихоокеанских водах и Охотском море видно, что в СЗТО их трофодинамическое позиционирование по изотопному составу азота и углерода находится в соответствии с их кормовой базой (рис. 8). В Охотском море молодь и хищные лососи также показали сбалансированное положение в изотопной схеме пищевой сети, в отличие от половозрелых особей кеты и горбуши, мигрирующих из тихоокеанских вод на нерест и несущих изотопную информацию экосистемы тихоокеанской пелагиали. Соотношение изотопов 515N и 513С мигрирующих преднерестовых лососей показывает, что они не вписываются в трофические связи Охотского моря и не сбалансированы с показателями соотношений изотопов их кормовых объектов. На рис. 8 видно, что половозрелые лососи находятся на одном трофическом уровне с кормовыми объектами — гипериидами, хищными копеподами.
Таким образом, в Охотском море в соотношении показателей азота 515N, отражающего трофический статус, наблюдается парадоксальная ситуация: наи-
более обогащенными тяжелым азотом являются сеголетки и неполовозрелые лососи Охотского моря, а крупные преднерестовые лососи имеют минимальные значения этого показателя. Это связано с тем, что изотопный состав кормовых объектов в тихоокеанских водах характеризовался более низкими значениями б1^ тяжелого азота — в среднем на 3 %% (рис. 8), поэтому в процессе миграции и нагула в тихоокеанских водах степень обогащения изотопом ^ у лососей значительно снижалась. В дальнейшем преднерестовые рыбы, мигрировавшие в Охотское море, несут изотопную информацию сообщества тихоокеанских вод, так как мышечная ткань медленно растущих взрослых рыб интегрирует изотопы углерода и азота на протяжении длительного временного интервала (Hesslein е! а1., 1993) и крупные лососи могут обитать значительное время в новом районе, не достигая изотопного равновесия с пищевыми объектами. Таким образом, значения изотопов могут быть использованы в дальнейшем для изучения миграционного поведения рыб.
15
О
14
£
5о 13
12
11
10
9
8
7 -
6 -
5
4
Тихоокеанские воды Охотское море
I чавыча
|~| чавы нерка [] Щ кижуч
12 -
о сагитты 11 хищные копеподы0 .
>< ^ кальмары
кетап ■ ж lo - кета преднерестовая^
горбуша кальмары эвфаузииды р. ThysanoessaQ гиперииды
^ Оптероподы Cl. limacina
О гиперииды
О Оптероподы Cl. limacina 8 " нехиЩные к°пеп°дыО ^
хищные копегоды Q эвфаузииды E. pacifica
О птероподы L. helicina Q
эвфаузииды р. Thysanoessa 7 -
О нехищные копеподы 6 _
О эвфаузииды E. pacifica
5 -
О птероподы L. helicina
кижуч ^сима горбуша сеголетки ^
| ■ кета
кета сеголетки
О сагитты
горбуша преднерестовая
-25 -24 -23 -22 -21 -20 -19 -18 -25 -24 -23 -22 -21 -20 -19 -18
513С, %
Рис. 8. Структура пелагических сообществ по соотношениям изотопов 513С и 515N
Fig. 8. The structure of pelagic communities in relation isotopes 513S and 515N
Объяснение низких значений азота у взрослых особей горбуши и кеты относительно их сеголеток заключается в том, что взрослые лососи откармливались в районах СЗТО с высоким содержанием нитратов, поступающих с глубинными водами (515N < 5 %%) (рис. 9). По данным некоторых авторов (Saino and Hattori, 1985; Welch, Parsons, 1993), как только уровень поверхностных нитратов увеличивается, содержание N15 (тяжелый азот) в доле органического азота уменьшается. Это происходит в открытых водах СЗТО. Напротив, охотоморские воды насыщены 15N (515N > 10 %%), что, видимо, является результатом стратификации вод на большей части акватории из-за наличия галоклина. Стратификация приводит к уменьшению поступления нитратов в пищевую цепь и доминированию рециклингового азота. Необходимо отметить, что, несмотря на различные экологические характеристики, реальный трофический уровень у молоди кеты и горбуши в Охотском море и у взрослых в СЗТО имел близкие показатели —3,4— 3,7 %% (рис. 9), что отражает тип их питания.
170
14
13
4
140° Ш'
51SN < 5 %» - кол-во азота в воде
- кол-во азота в тканях лососей
(£[ - реальный трофический уровень
Рис. 9. Схема распределения тяжелого азота 515N и миграции горбуши и кеты Fig. 9. Scheme of the distribution of heavy nitrogen 515N and migration pink salmon and chum salmon
Распределение значений тяжелых изотопов, обнаруженное нами в различных экосистемах, подтверждает распределение тихоокеанских лососей в трофическую иерархию, где наиболее низкое положение занимали кета и горбуша, а высокое — типичный хищник чавыча (рис. 10). Несмотря на необычность диеты, кета по изотопному составу занимала место, близкое к горбуше.
Рис. 10. Изотопный состав лососей Охотского моря и тихоокеанских вод Fig. 10. Isotopic composition of salmons of the Okhotsk Sea and the Pacific waters
15
£ 14
1
13
12
11
10
9
8
-23
-22
-21
-20
-19 -18
513C, %
Кроме оценки трофических позиций гидробионтов значения изотопов могут показать различия между разобщенными в пространстве популяциями одного вида. К сожалению, ограниченность материалов не позволяет достоверно определить принадлежность особей одного вида к отдельным популяциям (группировкам или нерестилищам) в Охотском море.
Список литературы
Волков А.Ф. 3 оопланктон эпипелагиали дальневосточных морей: состав сообществ, межгодовая динамика, значение в питании нектона : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. — Владивосток : ДВГУ, 1996. — 70 с.
Волков А.Ф., Ефимкин А.Я., Кузнецова Н.А. Результаты исследований питания тихоокеанских лососей в 2002 (2003)-2006 гг. по программе "BASIS" // Изв. ТИНРО. — 2007. — Т. 151. — С. 365-402.
Волков А.Ф., Ефимкин А.Я., Чучукало В.И. Региональные особенности питания азиатских лососей в летний период // Изв. ТИНРО. — 1997. — Т. 122. — С. 324-341.
Волков А.Ф., Кузнецова Н.А., Слабинский A.M. Структура планктонного сообщества Берингова моря в летне-осенний период (итоги 3-летней работы российско-японско-американской экспедиции по программе "BASIS") // Изв. ТИНРО. — 2005. — Т. 143. — С. 219-239.
Горбатенко К.М. Питание молоди горбуши и кеты в эпипелагиали Охотского моря в зимний период // Изв. ТИНРО. — 1996. — Т. 119. — С. 234-243.
Горбатенко К.М., Кияшко С.И. Состав сообщества зоопланктона эпипелагиали северо-восточной части Охотского моря и трофический статус доминирующих видов по данным анализа соотношений стабильных изотопов 513C и 515N // Изв. ТИНРО. — 2007. — Т. 148. — C. 3-22.
Горбатенко К.М., Кияшко С.И., Лаженцев А.Е. и др. Бенто-пелагические трофические связи в ихтиоцене шельфовой зоны западной части Берингова моря по данным анализа содержимого желудков и стабильных изотопов углерода и азота // Изв. ТИН-РО. — 2008. — Т. 154. — С. 144-164.
Горбатенко К.М., Чучукало В.И. Питание и суточные рационы тихоокеанских лососей рода Oncorhynchus в Охотском море в летне-осенний период // Вопр. ихтиол. — 1989. — Т. 29, вып. 3. — С. 456-464.
Кузнецова Н.А. Питание и пищевые отношения нектона в эпипелагиали северной части Охотского моря : автореф. дис. . канд. биол. наук. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2004. — 24 с.
Найденко С.В. Трофическая структура пелагических сообществ южнокурильского района : автореф. дис. . канд. биол. наук. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2003. — 24 с.
Чучукало В.И. Питание и пищевые отношения нектона и нектобентоса в дальневосточных морях : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2007. — 484 с.
Швыдкий Г.В., Вдовин А.Н. Сезонный рост горбуши Oncorhynchus gorbuscha охотоморских группировок (эколого-физиологический аспект) // Вопр. ихтиол. — 1999. — № 2. — С. 269-272.
Шунтов В.П., Темных О.С. Основные результаты изучения морского периода жизни тихоокеанских лососей в ТИНРО-центре // Изв. ТИНРО. — 2005. — Т. 141. — С. 30-55.
Anderson G.C., Parsons T.R. and Stephens K. Nintrate distribution in the subarctic northeast Pacific ocean // Deep-Sea Res. — 1969. — Vol. 16. — Р. 329-334.
Beacham T.D. Type, quantity, and size of food of Pacific salmon (Oncorhynchus) in the Strait of Juan de Fuca, British Columbia // Fish. Bull. — 1986. — Vol. 84. — P. 77-89.
DeNiro M.J., Epstein S. Mechanism of carbon isotope fractionation associated with lipid synthesis // Science. — 1977. — Vol. 197. — P. 261-263.
Fry B., Anderson R.K., Entzeroth L. et al. 13C enrichment and oceanic food web structure in the northwestern Gulf of Mexico // Contrib. Mar. Sci. — 1984. — Vol. 27. — P. 49-63.
Gorbatenko K.M., Lazhencev A.E., Pavlovsky A.M., Yurieva M.I. Caloric content of abundant zooplankton from the Okhotsk Sea // The 22nd Intern. Sympos. on Okhotsk Sea & Sea Ice. — Mombetsu, Hokkaido, Japan, 2007. — P. 196-200.
Hesslein R.H., Hallard K.A. and Ramlal P. Replacementof sulfur, carbon, and nitrogen, in tissue of growing broad whitefish (Coregonus nasus) in response to a change in diet traced by _34S, _13C and _15N // Can. J. Fish. and Aquat. Sci. — 1993. — Vol. 50. — P. 2071-2076.
Hobson K.A., Fisk A., Karnovsky N. et al. Stable isotope (513С, 515N) model for the North Water food web: implication for evaluating trophodynamics and the flow of energy and contaminants // Deep-Sea Res. II. — 2002. — Vol. 49. — P. 5131-5150.
Iken K., Bluhm B.A., Gradinger R. Food web structure in the high Arctic Canada Basin: evidence from 513С and 515N analysis // Polar Biol. — 2005. — Vol. 28. — P. 238-249.
Kaeriyama M., Nakamura M., Edpalina R. et al. Change in feeding ecology and trophic dynamics of Pacific salmon (Oncorhynchus spp.) in the central Gulf of Alaska in relation to climate events // Fish. Oceanogr. — 2004. — Vol. 13, № 3. — P. 197-207.
Kline T.C. Jr., Willette T.M. Pacific salmon (Oncorhynchus spp.) early marine feeding patterns based on 15N/ 14N and 13C/ 12C in Prince William Sound, Alaska // Can. J. Fish. and Aquat. Sci. — 2002. — Vol. 59. — P. 1626-1638.
Le Loc'h F., Hily C. Stable carbon and nitrogen isotope analysis of Nephros norveg-icus Merluccius merluccius fishing grounds in the Bay of Biscay (Northeast Atlantic) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. — 2005. — Vol. 62. — P. 123-132.
Minagawa M., Wada E. Stepwise enrichment of 15N along food chains: further evidence and the relation between 515N and animal age // Geochimica Cosmochimica Acta. — 1984. — Vol. 48. — P. 1135-1140.
Post D.M. Using stable isotopes to estimate trophic position: models, methods, and assumption // Ecology. — 2002. — Vol. 83. — P. 703-718.
Rau G.H., Mearns D.R., Young R.J. et al. Animal 13C/12C correlates with trophic level in pelagic food webs // Ecology. — 1983. — Vol. 64. — P. 1314-1318.
Saino T. and Hattori A. Variation of 15N natural abundance of suspended organic matter in shallow oceanic water // Marine and Estuarine Geochemistry. — Chelsea, Mich., U.S.A. : Lewis Publishers, 1985. — P. 1-13.
Sato M., Sasaki H., Fukuchi M. Stable isotopic compositions of overwintering copepods in the arctic and subarctic waters and implications to the feeding history // J. Mar. Systems. — 2002. — Vol. 38. — P. 165-174.
Satterfield IV F.R., and Finney B.P. Stable isotope analysis of Pacific salmon: Insights into trophic status and oceanographic conditions over the last 30 years // Progress in Oceanography. — 2002. — Vol. 53. — P. 231-246.
Takagi K., Aro K.V., Hartt A.C., Dell M.B. Distribution and origin of pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha) in offshore waters of the north Pacific Ocean // International North Pacific Fisheries Commission. — Vancouver, B.C., Canada, 1981. — Bull. № 40.
Vander Zanden M.J., Rasmussen J.B. Variation in 515N and 513C trophic fractionation: Implications for aquatic food web studies // Limnol. Oceanogr. — 2001. — Vol. 46. — P. 2061-2066.
Welch D.W., Parsons T.R. 513C — 515N values as indicators of trophic position and competitive overlap for Pacific salmon (Oncorhynchus spp.) // Fish. Oceanogr. — 1993. — Vol. 2, № 1. — P. 11-23.
Поступила в редакцию 17.10.08 г.
