CC BY
1
УДК 591.557:599.322.2
doi: 10.21685/2307-9150-2024-3-5
Первый случай обнаружения интрогрессии чужеродной ДНК у крапчатого суслика (Spermophilus suslicus Guld.)
О. В. Чернышова1, Н. А. Картавов2, Р. А. Ильин3, С. В. Титов4
1'2'3'4Пензенский государственный университет, Пенза, Россия [email protected], [email protected], [email protected]
Аннотация. Актуальность и цели. Исследования последствий естественной межвидовой гибридизации близкородственных видов в зонах вторичных контактов являются одной из актуальных задач эволюционной биологии. Как показывают проведенные исследования гибридов сусликов, наследование ими признаков родительских видов носит не только промежуточный характер. В зависимости от последовательности в дальнейшем скрещивании гибридных особей и участия в этом процессе особей одного (или обоих) из родительских видов происходит разнокачественное сочетание признаков родительских видов. Целью работы было изучение особей крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (S. major Pall.) сусликов из зоны симпатрии в Поволжье по комплексу молекулярно-генетических маркеров, окрасочным показателям и параметрам акустических сигналов с целью выявления случаев интрогрессии чужеродной ДНК. Кроме этого, одной из задач исследований было выявление потенциальных маточных колоний S. suslicus для дальнейших работ по восстановлению поселений этого вида в регионе. Материалы и методы. На территории Ульяновской области обследовано девять контактных и шесть одновидовых поселений: шесть - совместных (характеризующихся разобщением видов по микростациям), три - смешанных (без разобщения) поселений, три - S. suslicus и три - S. major. В поселениях было отловлено и помечено 60 особей обоих видов и возможных межвидовых гибридов. Молекулярно-генетические исследования проводили по пяти маркерам (D-loop, Hoxb5, р53, ZfX, SmcY). Проанализированы звуковые сигналы и окрасочные показатели 11 больших, 11 крапчатых сусликов, пяти межвидовых гибридов и самки крапчатого суслика 2036*. Статистическая обработка данных проведена в программе STATISTICA 10.0. Результаты. Исследование 29 особей большого и 31 особи крапчатого суслика из зоны сим-патрии на территории Ульяновской области показало, что только у одной самки, паспортизированной по фенотипическим признакам как S. suslicus, были выявлена интрогрессия генетического материала S. major. В ходе анализа окрасочных и акустических признаков был показан особый генетический статус самки крапчатого суслика 2036*. Ее нельзя признать однозначно гибридной особью даже в статусе гибрида с комбинированным наследованием признаков родительских видов (Hcomb), которых мы подробно описали ранее. Вероятно, мы имеем дело со случаем либо очень многократного обратного скрещивания гибридной особи с особями крапчатого суслика, либо проявлением генов S. major в генотипе крапчатого суслика. Выводы. Результаты исследований выявили первый случай интрогрессии генов S. major в генотип крапчатого суслика. При этом отметим, что обратная ситуация - интрогрессии генов S. suslicus в генотип большого суслика, вне границ гибридных поселений, в одновидо-вых поселениях S. major, авторами за весь период наблюдений (30 лет) не была обнаружена. В целом такое развитие взаимоотношений крапчатого и большого сусликов в зоне симпатрии, существующей уже 70 лет на территории правобережного Поволжья, связанной с закреплением чужеродных генов в генотипах особей крапчатого
© Чернышова О. В., Картавов Н. А., Ильин Р. А., Титов С. В., 2024. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
суслика, накладывает ряд ограничений на планируемые исследования. Генотипирова-ние особей в одновидовых популяциях крапчатого суслика в правобережном Поволжье на современном этапе становится необходимым условием успешного проведения исследований и восстановительных мероприятий.
Ключевые слова: крапчатый суслик, межвидовая гибридизация, интрогрессия чужеродной ДНК
Финансирование: исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 24-24-20099, https://rscf.ru/project/24-24-20099.
Соблюдение этических стандартов: манипуляции с живыми зверьками и сбор биоматериала проводился неинвазивными методами с учетом Директивы 2010/63/EU Европейского парламента и совета Европейского союза по охране животных, используемых в научных целях (ст. 9 и 42). Используемые методы сбора материала соответствовали рекомендациям ASAB/ABS, Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching (Buchanan et al., 2012) и были одобрены Локальным комитетом по этике при ФГБОУ ВО «Пензенский государственный университет» (последний протокол № 7 от 15.03.2024).
Для цитирования: Чернышова О. В., Картавов Н. А., Ильин Р. А., Титов С. В. Первый случай обнаружения интрогрессии чужеродной ДНК у крапчатого суслика (Spermophilus suslicus Guld.) // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2024. № 3. С. 44-55. doi: 10.21685/2307-9150-2024-3-5
The first case of detection of introgression of foreign genetic material in a speckled ground squirrel (Spermophilus suslicus Guld.)
O.V. Chernyshova1, N.A. Kartavov2, R.A. Ilyin3, S.V. Titov4
1,2,3,4Penza State University, Penza, Russia [email protected], [email protected], [email protected]
Abstract. Background. The study of the consequences of natural interspecific hybridization of closely related species in secondary contact zones is one of the urgent tasks of evolutionary biology. As the conducted studies of ground squirrels hybrids show, their inheritance of the characteristics of the parent species is not only intermediate in nature. Depending on the succession in the further crossing of hybrid individuals and the participation in this process of individuals of one (or both) of the parent species, a heterogeneous combination of characteristics of the parent species occurs. The purpose of the work was to study individuals of speckled (Spermophilus suslicus Guld.) and large (S. major Pall.) ground squirrels from the sym-patric zone in the Volga region using a complex of molecular genetic markers, color indicators and acoustic signal parameters in order to identify cases of introgression of foreign DNA. In addition, one of the objectives of the research was to identify potential parental colonies of S. suslicus for further work on the restoration of colonies of this species in the region. Materials and methods. On the territory of Ulyanovsk region 9 colonies were surveyed: 6 combined and 6 single-species colonies were surveyed: 6 - joint (characterized by separation of species by microstations), 3 - mixed (without separation), 3 - S. suslicus and 3 - S. major. 60 individuals of both species and possible interspecific hybrids were captured and tagged in the colonies Molecular genetic studies were performed on 5 markers (D-loop, Hoxb5, p53, ZfX, SmcY). The sound signals and color indicators of 11 large, 11 speckled ground squirrels, 5 interspecific hybrids and female speckled ground squirrels 2036* were analyzed. Statistical data processing was carried out in the STATISTICA 10.0 program. Results. A study of 29 individuals of the large and 31 individuals of the speckled ground squirrel from the sympatry zone in Ulyanovsk region showed that only one female, certified
according to phenotypic characteristics as S. suslicus, had introgression of S. major genetic material. During the analysis of color and acoustic signs, the special genetic status of the female speckled ground squirrel 2036* was shown. It cannot be recognized unambiguously as a hybrid individual, even in the status of a hybrid with combined inheritance of traits of parent species (Hcomb), which we described in detail earlier. We are probably dealing with a case of either a much repeated backcrossing of a hybrid individual with speckled ground squirrel individuals, or the manifestation of S. major genes in the speckled ground squirrel genotype. Conclusions. The results of the research revealed the first case of introgression of S. major genes into the genotype of the speckled ground squirrel. At the same time, we note that the reverse situation - introgression of S. suslicus genes into the genotype of the large ground squirrel, outside the boundaries of hybrid colonies, in single-species colonies of S. major, was not detected by us during the entire observation period (30 years). In general, such a development of the relationship between speckled and large ground squirrels in the sympatry zone, which has existed for 70 years on the territory of the right-bank Volga region, associated with the fixation of foreign genes in the genotypes of speckled ground squirrels, imposes a number of restrictions on the planned research. Genotyping of individuals in single-species populations of speckled ground squirrel in the right-bank Volga region at the present stage is becoming a prerequisite for successful research and rehabilitation measures.
Keywords: Speckled Ground squirrel, interspecific hybridization, introgression of foreign DNA
Financing: the research was financed by the RSF within the research project № 24-24-20099, https://rscf.ru/project/24-24-20099.
Compliance with ethical standards: manipulations with live animals and collection of biomaterial were carried out using non-invasive methods, taking into account the Directive 2010/63/EU of the European Parliament and the Council of the European Union on the protection of animals used for scientific purposes (articles 9 and 42). The methods used to collect the material were in accordance with the recommendations of ASAB/ABS, Guidelines for the treatment of animals in behavioural research and teaching (Buchanan et al., 2012) and were approved by the Local Ethics Committee at Penza State University (last protocol No. 7 from March 15, 2024).
For citation: Chernyshova O.V., Kartavov N.A., Ilyin R.A., Titov S.V. The first case of detection of introgression of foreign genetic material in a speckled ground squirrel (Spermophilus suslicus Guld.). Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2024;(3):44-55. (In Russ.). doi: 10.21685/2307-9150-2024-3-5
Исследование последствий естественной межвидовой гибридизации близкородственных видов в зонах вторичных контактов является одной из актуальных задач эволюционной биологии [1-6]. Постоянное слежение за гибридными зонами и зонами симпатрии позволяет получать актуальную информацию о происходящих в них событиях, отражающих масштаб и направление происходящего сингенеза генотипов гибридизирующих видов или являющихся результатом срабатывания изоляционных барьерных механизмов [7-9]. Как показывают проведенные исследования гибридов сусликов, наследование ими признаков родительских видов носит не только промежуточный характер. В зависимости от последовательности в дальнейшем скрещивании гибридных особей и участия в этом процессе особей одного (или обоих) из родительских видов происходит разнокачественное сочетание признаков родительских видов [10]. При этом в череде гибридных поколений при однонаправленном скрещивании гибридов с особями только одного из родительских видов неизбежно возникает ситуация, когда у появляющихся особей, имеющих
фенотипические признаки этого родительского вида, выявляется только ин-трогрессия генетического материала второго родительского вида как свидетельство былого межвидового скрещивания. Исследования таких случаев представляют большой интерес, по крайней мере, с двух позиций. По первой -эти исследования необходимы для выявления замаскированных следов былой гибридизации, по второй - для выяснения того, как сингенез генотипов родительских видов в прошлом расширяет размах изменчивости признаков родительского вида, в сторону которого проходила интрогрессия.
Целью работы было изучение особей крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (S. major Pall.) сусликов из зоны симпатрии в Поволжье по комплексу молекулярно-генетических маркеров, окрасочным показателям и параметрам акустических сигналов с целью выявления случаев интрогрессии чужеродной ДНК. Кроме этого, одной из задач исследований было выявление потенциальных «маточных» колоний S. suslicus для дальнейших работ по восстановлению поселений этого вида в регионе.
Материал и методы
В ходе проведения полевых работ 2024 г. по изучению естественной гибридизации большого и крапчатого сусликов в Поволжье было обследовано девять контактных и шесть одновидовых поселений: шесть - совместных (характеризующихся разобщением видов по микростациям) и три - смешанных (без разобщения) поселений, три - S. suslicus и три - S. major (рис. 1,а). В контактных поселениях было отловлено и помечено 60 особей обоих видов и возможных межвидовых гибридов. Для диагностики видовой принадлежности и гибридного происхождения особей использовали пять молекулярно-генетиче-ских маркеров: контрольный регион мтДНК (CR), интрон 6 протоонкогена p53, интрон 5 гена ZfX (zinc-finger gene), интрон 8 гена SmcY (male-specific histocompatibility antigen), ген HOX b5 (homeobox containing). Видовую специфичность и индивидуальность фрагментов ДНК особей, полученных в ходе ПЦР, определяли по различиям масс этих фрагментов или особенностям полипептидного спектра гидролизата после рестрикционного анализа [11-13].
ДНК выделяли из образцов ткани, зафиксированных после биопсии в этаноле (96 %) по хлороформ-фенольной методике [14]. Полимеразную цепную реакцию (PCR) проводили в стандартных условиях и при соответствующих праймерным системам температурах отжига [11-13, 15].
В биоакустическом анализе использовали записи предупреждающих об опасности сигналов сусликов, полученные с использованием портативного цифрового стереомагнитофона «Marantz PMD 670» и микрофона «SONY ECM737». Частотные (начальная - H in, максимальная - H max, и конечная частота - H end, Гц) и интервальный (длительность - D, мс) параметры сигналов получены с помощью программ Avisoft-Sonograph. Всего проанализировано 158 предупреждающих об опасности сигналов взрослых больших (n = 11, 69 сигнал), крапчатых (n = 11, 56 сигнал) сусликов и межвидовых гибридов (n = 4, 24 сигнала) из смешанного поселения «Пасека» и одной особи S. suslicus (9 сигналов) из Новоспасской метапопуляции крапчатого суслика, добытого в окрестностях с. Зыково (рис. 1,6).
Для изучения окрасочных особенностей гибридных особей и родительских видов применен колориметрический метод [16]. Были использованы
цифровые фотоснимки (Nikon D7100) двух экспозиций: верха головы (VG) и лопаточной части спины (SP). В качестве показателей окраски использовали два параметра: белизну (B) и оттенок (O) [10]. Проанализированы окрасочные показатели 11 взрослых больших, 12 крапчатых сусликов и пяти межвидовых гибридов, а также крапчатого суслика, добытого в окрестностях с. Зыково.
Рис. 1. Точки обследования зоны симпатрии большого и крапчатого сусликов на территории Ульяновской области (а) в 2024 г. и карта-схема окрестностей с. Зыково (б): 1 - метапопуляции крапчатого суслика; 2 - метапопуляции большого суслика; 3 - лесные массивы; 4 - совместные поселения; 5 - смешанные поселения. Названия контактных поселений приведены на карте
Статистическую обработку данных проводили с помощью программы Statistica for Windows 13.3 (StatSoft.©Russia, SN: AXA908I943629FAACD-A). Были использованы параметрические критерии сравнения, а также пошаговый дискриминантный анализ.
Результаты и обсуждение
Исследование 29 особей большого и 31 особи крапчатого суслика из зоны симпатрии на территории Ульяновской области показало, что только у одной самки, паспортизированной по фенотипическим признакам как S. suslicus, была выявлена интрогрессия генетического материала S. major
(рис. 2). Генетический анализ показал, что в генотипе этой особи представлен гаплотип мтДНК (CR), характерный для больших сусликов правобережного Поволжья (C1). По ядерной ДНК интрогрессия генетического материала большого суслика была выявлена по маркерам HOX b5 (s/m), p53 (s2/m) и псевдогену p53 (m). Последний маркер представлен аллелью только большого суслика, так как в генотипах особей S. suslicus в авторских прошлых исследованиях его ни разу не выявляли [11]. Только маркер ZfX представлен зиготой видоспецифической аллели крапчатого суслика (s/s). Таким образом, в генотипе самки крапчатого суслика 2036* выявляется интрогрессия генов большого суслика как по митохондриальной, так и ядерной ДНК. При этом выявление чужеродной мтДНК у S. suslicus происходит впервые за всю 3 0-летнюю историю изучения гибридизации у сусликов в Поволжье.
-* --- — «—. —'
А Ss Ss Ss Sm Sm
I u U 2036* U UJ Li
D1 D1 CI CI CI
»—'
201 bpk
160 bp- --
90 bp
76 bp
Ss
В
762 bp 527 bp »404 bp • 309 bp
Sm 2036* 1.1 -é t m s
ZfX
Ss Ss Ss Sm 2036* si s2 sl/s2 m s2/m
160 bp ь 147 bp -
122 bp
Ss Sm 2036*
i^UU
s
x
pseudo p53
m m
Г Sm 2036* Ss
Ь— m s/m s
309 hn. T L-J LJ
LJ
\ 1 1 M
90 bp I ■ 1 • vj 1 • J H j
Рис. 2. Результаты генотипирования самки крапчатого суслика 2036*: а - гаплотип мтДНК; б - генотип гена р53; в - генотип гена 21Х и псевдогена р53; г - генотип гена НОХ Ь5
Как показали предыдущие исследования авторов, предупреждающие об опасности сигналы гибридных особей S. major х S. suslicus отличаются от криков родительских видов и уровень этих отличий зависит от генотипа гибридной особи [10].
Анализ биоакустических и окрасочных показателей самки крапчатого суслика 2036* проводили вместе с показателями гибридных особей, отловленных в зоне симпатрии в совместных поселениях «Смышляевка» (самка 483) и «Каргино» и в смешанном поселении «Пасека» (самка 809, самка 1378, самка 1507).
Пошаговый дискриминантный анализ показателей тревожных криков родительских видов, гибридных особей и самки 2036* по первой дискрими-нантной функции EV = 43,6, х2 = 887,6, df = 30, p < 0,0000) описывает 92,5 % общей дисперсии (рис. 3). 6
4
2 0
см
LL -2 О
-4
-6
-8
-10
-10 -5 0 5 10
DF1
Рис. 3. Результаты пошагового дискриминантного анализа биоакустических показателей и сонограммы тревожных криков больших Spermophilus major (а), крапчатых S. suslicus (б) сусликов, межвидовых гибридов S. major х S. suslicus (в) и самки крапчатого суслика 2036* (г)
Центроиды эллипсов рассеивания располагаются по оси этой функции по градиенту увеличения всех трех частотных показателей. Факторная нагрузка для начальной частоты (H in) составляет 0,758, для максимальной (H max) - 0,622, а для конечной (H end) - 0,775. Эллипсы рассеивания показателей гибридов располагаются между эллипсами показателей крапчатого и большого сусликов по факторному градиенту первой дискриминантной функции. При этом эллипс рассеивания показателей звуковых сигналов самки 2036*, отловленной в поселении крапчатого суслика «Зыково», имеет удаленное расположение от основной группы эллипсов и сдвинут по оси DF 1 в сторону S. suslicus.
Дискриминантный анализ окрасочных показателей особей родительских видов, гибридов и самки крапчатого суслика 2036* по первой дискриминантной функции (DF1, EV = 1,243, х2 = 20,46, df = 6, p = 0,0023) описывает 93,5 % общей дисперсии (рис. 4). Факторный градиент первой дискриминантной функции представлен увеличивающимися показателями белизны верха головы B SH (0,796) и спины B SP (0,258), а также оттенка спины O SP (0,325). Точки,
характеризующие окрасочные показатели гибридов крапчатого и большого сусликов, имеют как промежуточное положение (гибрид 1922), так и располагаются в эллипсах рассеивания показателей большого (гибрид 1378) и крапчатого (гибриды 483, 809, 1507) сусликов. Довольно интересное положение имеет точка окрасочных показателей самки крапчатого суслика 2036*. Она значительно удалена как от эллипсов изменчивости окраски родительских видов, так и от точек окрасочных показателей гибридных особей, демонстрируя свое особое положение. В целом удаленное положение точки окрасочных показателей самки крапчатого суслика 2036* в общем дискриминантном пространстве изменчивости окрасочных показателей гибридизирующих S. suslicus и S. major сходно с удаленным положением точки акустических показателей самки крапчатого суслика 2036* в общем дискриминантном пространстве изменчивости акустических показателей этих видов. Эта особенность еще раз подчеркивает особый генетический статус самки крапчатого суслика 2036*. Ее нельзя признать однозначно гибридной особью даже в статусе гибрида с комбинированным наследованием признаков родительских видов (Hcomb), которых авторы подробно описали в недавней работе [10]. Вероятно, имеет место дело со случаем либо очень многократного обратного скрещивания гибридной особи с особями крапчатого суслика, либо проявлением генов S. major в генотипе крапчатого суслика.
3-2-10123
DF 1
Рис. 4. Результаты пошагового дискриминантного анализа окрасочных показателей и фотографии больших Spermophilus major (а), крапчатых S. suslicus (в) сусликов, межвидовых гибридов S. major х S. suslicus (б) и самки крапчатого суслика 2036* (г)
Таким образом, результаты исследований выявили первый случай ин-трогрессии генов S. major в генотип крапчатого суслика. При этом отметим, что обратная ситуация - интрогрессия генов S. suslicus в генотип большого суслика - вне границ гибридных поселений, в одновидовых поселениях S. major, авторами за весь период наблюдений (30 лет) не выявлялась. Сам факт поимки в Новоспасской метапопуляции крапчатого суслика особи, которая имеет специфические для S. suslicus размерные и фенотипические признаки и при этом несет гены симпатрического большого суслика, указывает на возможный вариант «очищения» генотипа гибридных особей от генов одного из гибриди-зирующих видов в результате многократных возвратных скрещиваний с особями другого. В подтверждение возможности реализации подобного сценария могут служить данные о регистрации в прошлом (до 2000-х гг.) на территории Новоспасского района колоний S. major.
В целом такое развитие взаимоотношений крапчатого и большого сусликов в зоне симпатрии, существующей уже 70 лет на территории правобережного Поволжья, связанной с закреплением чужеродных генов в генотипах особей крапчатого суслика, накладывает ряд ограничений на планируемые в будущем исследования. Это касается как изучения размаха изменчивости размерных и внешних признаков симпатрических видов, так и планирования работ при использовании «маточных» поселений S. suslicus для восстановления поселений исчезающего в регионе крапчатого суслика [17]. Генотипирование особей в одновидовых популяциях крапчатого суслика в правобережном Поволжье на современном этапе становится необходимым условием успешного проведения исследований и восстановительных мероприятий.
Список литературы
1. Barton N. H., Hewitt G. M. Adaptation, speciation and hybrid zones // Nature. 1989. № 341. P. 497-503.
2. Hewitt G. M. Speciation, hybrid zones and phylogeography - or seeing genes in space and time // Molecular Ecology. 2001. № 10. P. 537-549.
3. Queller D. C., Strassmann J. E., Hughes C. R. Microsatellites and kinship // Trends in Ecology and Evolution. 1993. № 8. P. 285-288.
4. Harrison R. G. Hybrid zones: windows on the evolutionary process // Ox. surv. Ev. Biol. 1990. № 7. P. 69-128.
5. Barton N. H. The role of hybridization in evolution // Molecular Ecology. 2001. № 10. Р. 551-568.
6. Howard D. J., Britch S. C., Braswell W. E., Marschall J. L. Evolution in hybrid zones // The Evoiution of Population Biology / ed. by R. K. Singh, M. K. Uyenoyama. Cambridge : Cambridge University Press, 2003. P. 297-314.
7. Titov S. V., Kuzmin A. A., Chernyshova O. V. [et al.]. Spatio-Temporal and Genetic Features for a Hybrid Zone Structure Arisen over a Broad Sympatric Zone of Russet (Spermophilus major Pallas, 1778) and Speckled (Spermophilus suslicus Guldenstaedt, 1770) Ground Squirrels // Biology Bulletin. 2023. Vol. 50, № 3. P. 400-415. doi: 10.1134/S106235902260324X
8. Titov S. V., Kuzmin A. A., Chernyshova O. V. [et al.]. Long-Term Dynamics of Spatial and Genetic Structure of a Narrow Hybrid Zone between Russet (Spermophilus major Pallas, 1778) and Yellow (Spermophilus fulvus Lichtenstein, 1823) Ground Squirrels // Biology Bulletin. 2023. Vol. 50, № 16. P. 184-201. doi: 10.1134/S1062359023606353
9. Титов С. В., Кузьмин А. А., Симаков М. Д., Картавов Н. А. Новые данные о гибридизации крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (Spermophilus major Pall.) сусликов в широкой зоне симпатрии // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2020. № 1. С. 23-35. doi: 10.21685/2307-9150-2020-1-3
10. Титов С. В., Чернышова О. В., Симаков М. Д. [и др.]. Наследование признаков родительских видов гибридами большого, желтого и крапчатого сусликов (Spermophilus, Rodentia, Sciuridae) // Зоологический журнал. 2024. Т. 103, № 4. С. 80-99. doi: 10.31857/S0044513424040109
11. Ермаков О. А., Сурин В. Л., Титов С. В. [и др.]. Изучение гибридизации четырех видов сусликов (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae) молекулярно-генетическими методами // Генетика. 2002. Т. 38, № 7. С. 950-964.
12. Ермаков О. А., Сурин В. Л., Титов С. В. [и др.]. Поиск видоспецифических маркеров в Y-хромосоме и их использование при изучении гибридизации сусликов (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae) // Генетика. 2006. Т. 42. С. 538-548.
13. Титов С. В., Кузьмин А. А., Закс С. С., Чернышова О. В. Апробация нового маркера ядерной ДНК для исследований гибридизации крапчатого (Spermophilus suslicus Guld.) и большого (S. major Pall.) сусликов // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2018. № 4. С. 72-79. doi: 10.21685/2307-9150-2018-4-8
14. Sambrook J., Fritsch E. F., Maniatis T. Molecular cloning: А laboratory Manual. New York : Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, 1989. Р. 58-64.
15. Титов С. В. Популяционные и генетические механизмы межвидовой гибридизации млекопитающих (на примере рода Spermophilus) : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. М. : МГУ, 2009. 48 с.
16. Гашеев С. Н. Фотоколориметрирование шкурок млекопитающих с помощью цветного сканера к IBMPC // Териофауна России и сопредельных территорий (VI съезд Териол. общ-ва) : материалы Междунар. совещ. М. : Наука, 1999. С. 57.
17. Титов С. В., Картавов Н. А., Леонова Н. А. [и др.]. Современное состояние популяций крапчатого суслика (Spermophilus suslicus Guld.) в Поволжье: история и масштаб вымирания // Russian Journal of Ecosystem Ecology. 2024. Vol. 9. doi: 10.21685/2500-0578-2024-3-1
References
1. Barton N.H., Hewitt G.M. Adaptation, speciation and hybrid zones. Nature. 1989;(341):497-503.
2. Hewitt G.M. Speciation, hybrid zones and phylogeography - or seeing genes in space and time. Molecular Ecology. 2001;(10):537-549.
3. Queller D.C., Strassmann J.E., Hughes C.R. Microsatellites and kinship. Trends in Ecology and Evolution. 1993;(8):285-288.
4. Harrison R.G. Hybrid zones: windows on the evolutionary process. Ox. surv. Ev. Biol. 1990;(7):69-128.
5. Barton N.H. The role of hybridization in evolution. Molecular Ecology. 2001;(10): 551-568.
6. Howard D.J., Britch S.C., Braswell W.E., Marschall J.L. Evolution in hybrid zones. The Evoiution of Population Biology. Ed. by R.K. Singh, M.K. Uyenoyama. Cambridge: Cambridge University Press, 2003:297-314.
7. Titov S.V., Kuzmin A.A., Chernyshova O.V. et al. Spatio-Temporal and Genetic Features for a Hybrid Zone Structure Arisen over a Broad Sympatric Zone of Russet (Spermophilus major Pallas, 1778) and Speckled (Spermophilus suslicus Guldenstaedt, 1770) Ground Squirrels. Biology Bulletin. 2023;50(3):400-415. doi: 10.1134/S106235902260324X
8. Titov S.V., Kuzmin A.A., Chernyshova O.V. et al. Long-Term Dynamics of Spatial and Genetic Structure of a Narrow Hybrid Zone between Russet (Spermophilus major Pallas, 1778) and Yellow (Spermophilus fulvus Lichtenstein, 1823) Ground Squirrels. Biology Bulletin. 2023;50(16):184-201. doi: 10.1134/S1062359023606353
9. Titov S.V., Kuz'min A.A., Simakov M.D., Kartavov N.A. New data on hybridization of speckled (Spermophilus suslicus Guld.) and large (Spermophilus major Pall.) ground squirrels in a wide zone of sympatry. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy.
Povolzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2020;(1):23-35. (In Russ.). doi: 10.21685/2307-9150-2020-1-3
10. Titov S.V., Chernyshova O.V., Simakov M.D. et al. Inheritance of parental species traits by hybrids of large, yellow and speckled ground squirrels (Spermophilus, Rodentia, Sciuridae). Zoologicheskiy zhurnal = Zoological journal. 2024;103(4):80-99. (In Russ.). doi: 10.31857/S0044513424040109
11. Ermakov O.A., Surin V.L., Titov S.V. et al. Studying hybridization of four species of ground squirrels (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae) by molecular genetic methods. Genetika = Genetics. 2002;38(7):950-964. (In Russ.)
12. Ermakov O.A., Surin V.L., Titov S.V. et al. Searching for species-specific markers in the Y chromosome and their use in studying gopher hybridization (Spermophilus: Rodentia, Sciuridae). Genetika = Genetics. 2006;42:538-548. (In Russ.)
13. Titov S.V., Kuz'min A.A., Zaks S.S., Chernyshova O.V. Testing a new nuclear DNA marker for hybridization studies of speckled (Spermophilus suslicus Guld.) and large (S. major Pall.) ground squirrels. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2018;(4):72-79. (In Russ.). doi: 10.21685/2307-9150-2018-4-8
14. Sambrook J., Fritsch E.F., Maniatis T. Molecular cloning: A laboratory Manual. New York: Cold Spring Harbor Laboratory Press, Cold Spring Harbor, 1989:58-64.
15. Titov S.V. Population and genetic mechanisms of interspecific hybridization of mammals (by the example of Spermophilus). DSc abstract. Moscow: MGU, 2009:48. (In Russ.)
16. Gasheev S.N. Photocolorimetry of mammal skins using a color scanner for the IBMPC. Teriofauna Rossii i sopredel'nykh territoriy (VI s"ezd Teriol. obshch-va): materialy Mezhdunar. soveshch = Theriofauna of Russia and adjacent territories (the 6th congress of Theriol society): proceedings of the International congress. Moscow: Nauka, 1999:57. (In Russ.)
17. Titov S.V., Kartavov N.A., Leonova N.A. et al. Current status of the population of the speckled ground squirrel (Spermophilus suslicus Guld.) in the Volga region: history and mass extinction. Russian Journal of Ecosystem Ecology. 2024;9. (In Russ.). doi: 10.21685/2500-0578-2024-3-1
Информация об авторах / Information about the authors
Ольга Валерьевна Чернышова
кандидат биологических наук, доцент кафедры зоологии и экологии, Пензенский государственный университет
(Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40) E-mail: [email protected]
of zoology and ecology, Penza State University
Olga V. Chernyshova
Candidate of biological sciences, associate professor of the sub-department
(40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Никита Александрович Картавов
аспирант,
Пензенский государственный университет
(Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40) E-mail: [email protected]
Nikita A. Kartavov
Postgraduate student,
Penza State University
(40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Роман Александрович Ильин
студент,
Пензенский государственный университет
(Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40)
Roman A. Ilyin
Student,
Penza State University
(40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Сергей Витальевич Титов
доктор биологических наук, профессор, заведующий кафедрой зоологии и экологии, декан факультета физико-математических и естественных наук, Пензенский государственный университет
(Россия, г. Пенза, ул. Красная, 40) E-mail: [email protected]
Sergey V. Titov
Doctor of biological sciences, professor,
head of the sub-department of zoology
and ecology, dean of the faculty
of physics, mathematics
and natural sciences,
Penza State University
(40 Krasnaya street, Penza, Russia)
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов / The authors declare no conflicts of interests. Поступила в редакцию / Received 10.10.2024
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 08.11.2024 Принята к публикации / Accepted 30.11.2024
