CC BY
71
Труды Карельского научного центра РАН № 1. 2010. С.113-120
УДК597.552.511:595.122.13:594.111
ОСОБЕННОСТИ ЗАРАЖЕНИЯ МОЛОДИ АТЛАНТИЧЕСКОГО ЛОСОСЯ
ПРИ СОВМЕСТНОМ ПАРАЗИТИРОВАНИИ ГЛОХИДИЙ ЕВРОПЕЙСКОЙ ЖЕМЧУЖНИЦЫ
И МОНОГЕНЕИ вУйОВАОТУШБ БАМШв MALMBERG.
Е. П. Иешко1, Д. И. Лебедева1, Ю. Ю. Барская1,
Б. С. Шульман2, И. Л. Щуров3, В. А. Широков3
1 Институт биологии Карельского научного центра РАН
2 Зоологический институт РАН
3 Северный научно-исследовательский институт рыбного хозяйства (СевНИИОРХ)
Показаны особенности заражения молоди лосося в р. Кереть глохидиями Mar-garitifera margaritifera и моногенеей Gyrodactylus salaris. Оба вида характеризуются высокими значениями процента заражения и интенсивности инвазии. Отмечается также влияние размеров рыб на интенсивность заражения паразитами. При этом существенные различия выявлены в характере распределения численности паразитов в популяции хозяев. Установлено отсутствие выраженного влияния численности одного вида на характер встречаемости другого. Показанные различия в заражении, по-видимому, связаны с различными сроками заражения и конкретными температурными условиями в период, когда происходит расселение паразитов в популяции молоди лосося.
Ключевые слова: европейская жемчужница, глохидии, моногенея Gyrodactylus salaris, атлантический лосось.
E. P. Ieshko, D. I. Lebedeva, Ju. Ju. Barskaja, B. S. Shulman,
I. L. Schurov, V. A. Shirokov. CHARACTERISTICS OF JUVENILE ATLANTIC SALMON SIMULTANEOUS INFECTION WITH MARGARITIFERA MARGARITIFERA (L.) GLOCHIDIA AND THE MONOGENEAN GYRODACTYLUS SALARIS MALMBERG.
Data on salmon infestation with Margaritifera margaritifera glochidia and Gyrodactylus salaris in the Keret River are presented. Both species demonstrate high infection intensity and prevalence. We also revealed a correlation between the size of the fish and the infestation intensity, as well as significant differences in the distribution of the parasite numbers in the host population. The abundance of one species did not influence the pattern of occurrence of the other one. The distinctions in the infection parameters are apparently due to differences in the timing of infestation and to specific temperature conditions at the time the parasites disperse in the juvenile salmon population.
Key words: freshwater pearl mussel, glochidia, monogenea Gyrodactylus salaris, Atlantic salmon.
Введение
До последнего времени наиболее крупные колонии жемчужницы (Margaritifera margaritifera L.) были известны в р. Кереть. По оценке специали стов, численность жемчужницы в реке составляет около 6 млн экз. при плотности до 30 экз./м2 [Зюганов и др., 1993; Зюганов, 2008]. Глохидии пресноводной жемчужницы M. margaritifera являются специфичным паразитом, обитающим на жабрах лососевых рыб. Основными хозяевами этого находящегося под угрозой исчезновения вида в Европе выступают молодь атлантического лосося Salmo salar (L.) и форели (S. trutta (L.) [Young, Williams, 1984a, b; Bauer, 1987а; Зюганов и др., 1993]. Свободно плавающие глохидии захватываются потоком воды при дыхании рыб и при прохождении через жабры закрепляются на них. Далее происходит их инцисти-рование за счет разрастания клеток жаберного эпителия. Развитие и метаморфоз глохидий занимает до 11 месяцев, после чего молодые мол лю ски по ки да ют рыбу [Зю га нов, 2008]. Показатели заражения молоди лосося глохидиями (процент заражения и интенсивность инвазии) являются важными характеристиками, определяющими успешность прохождения жизненного цикла пресноводной жемчужницы.
Согласно полученным данным [Иешко и др.,
2008] в последние годы серьезную угрозу для жемчужницы р. Кереть представляет эпизоотия молоди лосося, вызванная проникновением паразита Gyrodactylussalaris Malmberg (Malmberg, 1957). Массовое заражение привело к резкому сокращению численности молоди в результате гибели зараженных сеголетков. Учитывая, что ло со се вые ры бы иг ра ют важ ную роль в жиз нен-ном цикле жемчужницы, можно говорить о наличии явной угрозы существованию жемчужницы M. margaritifera в р. Кереть [Махров и др., 2009].
Цель данного исследования заключается в сравнительном изучении особенностей заражения молоди атлантического лосося глохидиями M. margaritifera и моногенеями G. salaris; оценке влияния возраста и размеров рыб на
численность паразитов; а также анализе взаимосвязи между зараженностью этими массовыми видами.
Материалы и методы
Для изучения особенностей встречаемости глохидий жемчужницы и моногеней G. salaris были использованы результаты паразитологических исследований 21 экз. молоди лосося из р. Кереть, обследованных осенью 2008 г. (табл.).
Кроме того, в сентябре на зараженность G. salaris нами было просмотрено 16 экз. рыб.
Сбор и обработка материала проводились методом неполного паразитологического вскрытия [Быховская-Павловская, 1985]. Учитывалось общее количество паразитов, найденных на жабрах и плавниках исследуемых рыб.
Для количественной характеристики зараженности рыб использовались следующие показатели:
1. Экстенсивность инвазии (Е) или процент заражения (%).
Е = (Ni x 100)/N, где Ni - количество зараженных рыб, N - количество исследованных рыб.
2. Средняя интенсивность заражения (экз. на рыбу), или индекс обилия (М)
М =Zn/N,
где N - количество исследованных рыб, Zn -сумма всех паразитов, обнаруженных на исследованных рыбах.
Статистический анализ показателей зараженности и распределения численности паразитов проводился с использованием программы Quantitative Parasitology (QP) [Rozsa et al., 2000].
Результаты Зараженность молоди лосося личинками жемчужницы
Из-за того, что плотность популяции молоди лосося в р. Кереть в последние годы низка,
Показатели зараженности и параметры негативно-биномиального распределения численности паразитов разновозрастной молоди лосося в р. Кереть (октябрь 2008 г)
Паразит Возраст рыб, лет Исследовано, экз. Заражено, экз. Встречаемость, % Ин декс обилия, экз./на рыбу Дисперсия Оценка параметра НБР, k Оцен ка параметра НБР, р Согласование с НБР, %
M. margaritifera 0+ 15 15 100 39,87 1103,84 1,368 0,036 60
M. magaritifera* 1 + 6 6 100 149,5 13165,9
G. salaris 0+ 15 15 100 1794,33 268830 10,930 0,0067 50
G. salaris* 1 + 6 6 100 5343,5 11665100,0
Примечание. *Параметры НБР не рассчитывались.
0
в октябре 2008 г нам удалось отловить только 21 экз. этих рыб. На жабрах всех исследованных рыб были обнаружены инцистирован-ные глохидии М. тагдагіШега. Интенсивность заражения отдельных особей варьировала от
3 до 317 глохидий на рыбу. При этом установлено, что годовики (1+) были инвазированы сильнее нежели сеголетки (0+) (см. табл.). На рис. 1 показана достоверная связь (Р > 0,01) и приведено уравнение регрессии, определяющее зависимость размера рыб (длина тела, АВ) и количество обнаруженных на них глохидий. Однако для одновозрастной группы (се-
голетки 0+) зависимость между размерами рыб (АВ) и количеством глохидий была не достоверной (рис. 2). При этом можно говорить, что сеголетки были представлены двумя группами по характеру заражения личинками жемчужницы. Для рыб с минимальными размерами эта связь с зараженностью имела положительный тренд, а для более крупных - отрицательный (рис. 2)
Как показано на рис. 3, распределение численности личинок жемчужницы носит выраженный агрегированный характер и моделируется негативно-биномиальным распределением
10000
1000
ч
100 -
10 -
■ ■_ щш ■ ■ у = 528,73х - 1610,3 ■ ■ ■ .
О 0 О о о Р2 = 0,4306 О о о о О
•в N о о о о у= 18,419х - 82,739 Р2 = 0.4567
4.0
6.0
8,0 10,0 12,0 длина рыб (АВ, см)
14,0
16,0
Рис. 1. Зависимость численности глохидий М. margaritifera (П) и моногеней О. ва!апв (■) от размеров (АВ) разновозрастной молоди лосося в р. Кереть. Ось Y шкала логарифмическая
Рис. 2. Зависимость численности глохидий М. margaritifera (П) и моногеней О. sa!aris (■) от размеров (АВ) сеголетков (0+) молоди лосося в р. Кереть. Ось Y шкала логарифмическая
4.5 4
3.5 3
2.5 2
1.5
1
0,5 0
Рис. 3. Гистограмма распределения численности глохидий М. тагдагШвга в популяции сеголетков лосося р. Кереть. По оси Х - значения численности глохидий, по оси Y - частоты
(НБР). Показатели параметров НБР представлены в таблице, значения агрегированности к составили 1,368, ар- 0,036. Установленный тип распределения свидетельствует об устойчивом характере отношений в системе паразит-хозяин, и в популяции явно преобладают рыбы с невысокими значениями интенсивности заражения. Особи с максимальной интенсивностью инвазии были единичны.
Заражение рыб моногенеями й. эа!аг1э
Так же как и в случае с М. тагдапШвга, все исследованные рыбы были заражены О. ва1аг1в (см. табл.). Обнаруженная минимальная зараженность молоди лосося составила 727 экз., а максимальная - 8485 экз. моногеней на рыбу. Минимальная численность паразитов на рыбу составила 727 экз., а максимальная - 8485 экз. При этом сеголетки были заражены не-сколь ко слабее, чем бо лее круп ные го до ви ки, для первых индекс обилия составил 1794,33, а для вторых 5343,5 экз./на рыбу (см. табл.). Показана также достоверная связь (Р > 0,01) интенсивности заражения и длины тела зараженных рыб (см. рис. 1). Следует отметить, что выявленная тенденция сохранилась и при анализе зависимости зараженности сеголетков от длины тела исследованных рыб (см. рис. 2). По ка зан ная на рис. 2 за ви си мость бы ла дос то-верной (Р > 0,01).
Как показано на рис. 4, распределение численности О. ва1аг1в в популяции сеголетков лосося моделируется НБР Однако значения показателей параметров НБР, представленные в таблице, указывают на невысокую агрегиро-
16 32 48 64 80 96 112 128
3,6
3,2
О 300 600 900 1200 1500 1800 2100 2400 2700
Рис. 4. Гистограмма распределения численности моногеней G. salaris в популяции сеголетков лосося р. Кереть. По оси Х - значения численности моногеней, по оси Y - частоты
ванность - значения k оказались высокими и составили 10,93, ар - 0,0067. Данный тип распределения численности паразитов свидетельствует о неустойчивом характере отношений в системе паразит-хозяин и о том, что в популяции хозяев явно преобладают рыбы с высокой восприимчивостью к заражению G. salaris. Особи с низкой интенсивностью инвазии были единичны. В данном случае можно говорить, что заражение молоди лосося носит характер эпизоотии, и заражение паразитом может приводить к гибели части рыб.
Обсуждение
Сравнительное изучение совместного заражения молоди лосося глохидиями M. mar-garitifera и моногенеями G. salaris представляет особый интерес в исследовании особенностей от но ше ний па ра зит-хо зя ин, так как эти ви ды имеют разную стратегию в инвазии рыб и сезонные различия в динамике численности.
Встречаемость и динамика численности глохидий M. margaritifera
Достигшие половой зрелости самки пресноводной жемчужницы выделяют в воду миллионы личинок. Заражение рыб глохидиями происходит пассивно. Рядом исследований отмечается, что от численности первично осевших на жабрах молоди лосося глохидий инцистиро-вание и метаморфоз претерпевают только несколько процентов. Как показано [Hastie, Young, 2001], паразитарная фаза жемчужницы начинается в конце июля и продолжается 350 дней,
что характерно и для р. Кереть [Зюганов, 2008]. Процесс заражений рыб глохидиями распада-ет ся на два ос нов ных эта па. В на чаль ный период (июль-август) происходит активное расселение глохидий, когда наблюдаются высокие зна че ния встре чае мо сти и ин тен сив но сти за ра-жения, при этом приживаемость личинок очень низкая. Благодаря высокой плодовитости моллюсков зараженность молоди лосося в этот период может достигать высоких значений, на что указывается во многих работах [Karna, Mille-mann, 1978;Young, Williams, 1984a; Bauer, 1987a, b; Bauer, Vogel, 1987]. На фазе активного расселения личинок молодь рыб старших возрастов может быть заражена сильнее, чем сеголетки.
На другом этапе (конец августа - сентябрь), когда прекращается поступление новых глохидий, зараженность рыб стабилизируется, гло-хидии инцистируются и закрепляются на жабрах своих промежуточных хозяев. При этом в силу более высокой сопротивляемости к заражению старших рыб, закрепившиеся глохидии сохраняются преимущественно на сеголетках [Young, Williams, 1984a; Bauer, 1987b].
Как было показано [Иешко и др., 2009], у молоди форели в р. Скиеллбеккен (Норвегия) заражение рыб глохидиями начинается в августе и достигает максимальных значений в сентябре-октябре. Созревание личинок продолжается весь зимний период, а в июне следующего года они начинают покидать хозяев. При этом различия в интенсивности заражения рыб мо-ло ды ми (т. е. ли чин ка ми, ко то рые толь ко что осели на жабрах рыб в сентябре-октябре) и зрелыми (перезимовавшими на рыбе глохидиями) в большинстве случаев незначительны, что свидетельствует о высокой выживаемости личинок в зимний период.
Изучение заражения сеголетков лосося (0+) в р. Кереть глохидиями M. margaritifera показало, что распределение численности личинок жемчужницы моделируется негативным бино-ми аль ным рас пре де ле ни ем. Ста ти сти че ские показатели численности и оценки параметров НБР представлены в таблице.
Соответствие распределения численности паразитирующих глохидий НБР позволяет нам проверить гипотезу о вероятностных характеристиках процесса заражения рыб и динамике отношений в системе паразит-хозяин. В большинстве случаев плодовитость паразитов всегда высока, в связи с чем количество поселившихся (закрепившихся) паразитов преимущественно определяется сопротивляемостью хозяина. Ранее показано [Иешко и др., 2009], что при НБР значительная часть хозяев имеет слабое заражение, и лишь единичные особи заражены
большим числом паразитов (см. рис. 3). В силу этого средняя зараженность рыб в популяции или индекс обилия (М) будет определяться параметром k НБР, что характеризует соотношение в популяции восприимчивых и не восприимчивых к заражению рыб. При высоких значениях k агрегированность уменьшается, т. е. большее число хозяев заражается, а при малых k агрегированность растет, указывая на то, что в пределах популяции увеличивается доля устойчивых к заражению рыб. Выявленный тип распределения численности глохидий в р. Кереть свидетельствует о выраженной устойчивости системы паразит-хозяин популяций M. margaritifera и молоди лососевых рыб в осенний период.
Установленная нами модель распределения численности глохидий указывает на активное участие рыб-хозяев в регуляции численности и приживаемости личинок жемчужницы. По-видимому, сопротивляемость молоди лосося заражению во многом зависит от температурных условий. Фаза расселения личинок совпадает с периодом, когда температура воды в р. Кереть имеет значения, близкие к температурному оп-ти му му ло со се вых рыб (ав густ-сен тябрь) (см. рис. 5), при котором иммунная система рыб способна активно реагировать на приживаемость глохидий.
Было показано, что при 12 °С они вырабатывают значительно больше антител, чем при 8 °С, что ука зы ва ет на фор ми ро ва ние не спе ци фич-ного иммунного ответа при низких температурах, а специфичного - при высоких [Stewart et al., 2002]. Таким образом, поздней осенью в октябре, когда температура воды падает ниже 10 °С, регулирующая роль иммунитета снижается, и прижившиеся личинки успешно сохраняются до весны следующего года [Иешко и др.,
2009]. Однако следует отметить, что параметры
25 т---------------------------------------
0 -I----,-----,-----,-----,-----,-----,----,-----г-1
26июн Юиюл 24 и юл 7 авг 21 авг 4 сен 18 сен 2 окт 16 окт
Рис. 5. Среднемноголетний ход летне-осенних изменений температуры воды в р. Кереть
НБР глохидий в р. Кереть были несколько выше значений р и k, отмеченных нами для форели р. Скиеллбеккен (Норвегия) и лосося р. Гридино [Иешко и др., 2009]. Более высокие значения агрегированности k вр. Кереть, наблюдаемые в сходные сроки (октябрь), свидетельствуют об относительно более высокой доле восприимчивых к заражению рыб в этой реке.
Встречаемость йугобаоЬуШв эа!аг1э на молоди лосося в р. Кереть
В последние годы активно обсуждаются вопросы, связанные с изучением фауны паразитов и распространением опасных видов в лососевых реках Северной Европы. Особо актуальными эти исследования стали в связи с распространением эктопаразита О. salaris, которое привело практически к полному уничтожению стад атлантического лосося в реках Норвегии [Вакке е1 а1., 2007].
Как было установлено нами [Иешко и др., 2008], в период с 1990 по 1996 гг. плотность заселения сеголетками лосося р. Кереть снизилась более чем в 120 раз. Численность пест-ряток старших возрастов (1+, 2+, 3+) к 1996 г. упала практически до нуля. Снижение численности сопровождалось изменениями в возрастной структуре популяции молоди. Так если в 1990-1992 гг. доля сеголеток (0+) составляла 46,6-64,2 % от общего числа отловленных рыб, то, начиная с 1994 г., она увеличилась и изменялась в пределах от 80 и 100 %, при выраженном снижении доли пестряток возраста 1+ и старше. Одной из причин наблюдаемых изменений в численности и структуре популяции атлантического лосося можно считать расселение в р. Кереть опасного паразита Оyrodactylus salaris - нового для данного региона вида мо-ногеней. Данный вид паразитирует на плавниках, а при высокой интенсивности инвазии и на жабрах и поверхности тела рыб. Моногенея
О. salaris впервые была отмечена в 1992 г. на Варацком пороге [Иешко, Шульман, 1994].
Было установлено [Шульман и др., 2001, 2005; Иешко и др., 2008], что встречаемость моногеней О. salaris имеет выраженные сезонные раз ли чия в экс тен сив но сти и ин тен сив но-сти инвазии. В летние месяцы зараженность паразитом относительно невысокая, но осенью, по мере снижения температуры воды, происходит ее возрастание. Так, если 14 сеголетков, исследованных 21 сентября 2008 г. при 100 % зараженности О. salaris имели индекс обилия 536,3 экз./на рыбу, то уже в октябре, как показали наши исследования, последний показатель был намного выше (см. табл.).
При вы яв лен ном ти пе рас пре де ле ния зна че-ния параметров и, в первую очередьk, были высоки (см. табл.). Это свидетельствует об относительно высокой восприимчивости рыб к заражению моногенеями и практически полному отсутствию в популяции молоди лосося устойчивых особей (см. рис. 4). Данные о сезонной динамике заражения G. salaris согласуются с ходом изменения температуры воды в реке (см. рис. 5). При высоких ее значениях иммунные механизмы молоди лосося способны участвовать в регуляции численности моногеней, однако в октябре, при температуре ниже 10 °С, рыбы становятся более восприимчивыми к заражению [Stewart et al., 2002]. Темпы размножения G. salaris оказываются намного выше, чем скорость нарастания иммунного ответа рыб в условиях низких температур. По-видимому, в силу этих причин поздней осенью, при низких температурах наблюдается резкий рост численности моногеней, а выживаемость сильно зараженных сеголетков лосося резко падает, и на следующий год из-за гибели, вызванной паразитом, наблюдается единичная встречаемость молоди в возрасте 1+ [Иешко и др., 2008]. Установленная достоверная связь между численностью G. salaris и размерами тела молоди лосося (см. рис. 3, 4), позволяет предположить, что гибель, вызванная паразитом, главным образом, наблюдается для данной группы рыб.
Заключение
Проведенные исследования показали, что основные закономерности зараженности и распределения численности паразитов молоди лосося имеют выраженную связь с температурными условиями. Характер заражения рыб и параметры НБР личинок жемчужницы свидетельствуют о выраженной регуляции численности паразита со стороны хозяина. Нерест жемчужницы, расселение и закрепление глохидий на жабрах молоди лосося проходят в ограниченный срок и полностью совпадают с периодом оптимальных температур, благодаря чему хозяин способен контролировать заражение. По-видимому, именно в этой связи практически нет работ, показывающих патогенную роль глохидий жемчужницы [Nezlin et al., 1994; Treasurer et al., 2006]. Гистограмма распределения численности личинок жемчужницы демонстрирует структуру популяции молоди по устойчивости к заражению паразитом, в которой явно преобладают слабоинвазированные особи.
Результаты, характеризующие встречаемость моногеней G. salaris, показывают, как развивается эпизоотия молоди лосося в
р. Кереть. При температурах, близких к оптимальным для молоди лосося, хозяин имеет возможность контролировать численность и при жи вае мость мо но ге ней. По этой при чине нами регистрировалась относительно низкая зараженность молоди [Иешко и др., 2008]. Гиродактилюсы являются типичными холодо-лю би вы ми ви да ми па ра зи тов рыб, имею щи ми выраженный рост численности, приуроченный к периоду действия низких температур. Понижение тем пе ра ту ры ни же оп ти маль ной спо соб но су ще ст вен но сни зить темп фор ми ро ва ния иммунной реакции молоди лосося. В этих температурных условиях, как показали наши данные по распределению численности О. salaris, со стороны хозяина не наблюдается выраженных индивидуальных различий в устойчивости к заражению, они практически все характеризовались одинаковой и высокой восприимчивостью.
Заражение молоди лосося глохидиями M. margaritifera и зафиксированный нами в октябре тип распределения численности сформировался ранее в августе-сентябре и отражает соотношение устойчивых и восприимчивых рыб в популяции в тот период. Параметры же заражения О. salaris сложились близко к периоду проведения исследований и, соответственно, отражают характер взаимодействия в системе паразит-хозяин в период низких температур, когда молодь не проявила индивидуальных различий в устойчивости кзаражению. По-видимому, благодаря тому, что заражение паразитами формировалось в разное время и при отличающихся условиях, определяющих состояние популяции рыб, нет достоверной связи между численностью глохидий и моногеней.
Следует также отметить, что установленный характер заражения молоди лосося и последствия, вызванные эпизоотией О. salaris в р. Кереть, пагубно сказались на численности рыб, ко то рые иг ра ют важ ную роль в жиз нен ном цикле моллюсков. В связи с этим дальнейшее сокращение численности лосося может значительно повлиять на существование пресноводной жемчужницы в этой реке.
Исследование проведено при поддержке программ ОБН РАН - «Биологические ресурсы России: оценка состояния и фундаментальные основы мониторинга» № г.р. 01200955241 и ФЦП «Научные и научно-педагогические кадры инновационной России» на 2009-2013 гг., гос-контракт П1299.
Литература
Быховская-Павловская И. Е. Паразиты рыб. Руководство по изучению. Л.: Наука, 1985. 121 с.
Зюганов В. В. Мониторинг биосистемы «жемчужница - лосось» в карельской реке Кереть за последние 17 лет // Успехи современной биологии. 2008. Т. 128, № 4. С. 424-430.
Зюганов В. В., Зотин А. А., Третьяков В. А. Жемчужницы и их связь с лососевыми рыбами. М.: Ин-т биологии развития РАН, 1993.134 с.
Иешко Е. П., Шульман Б. С., Щуров И. Л., Барская Ю. Ю. Многолетние изменения эпизоотии молоди лосося (Salmo salar L.) в реке Кереть (бассейн Белого моря), вызванной вселением Gyrodactylus salaris Malmberg, 1957 // Паразитология. 2008. Т. 42, вып. 6. С. 486-496.
Иешко Е. П., Ларсон Б. М., Павлов Ю. Л. и др. Популяционная динамика численности глохидий пресноводной жемчужницы Margaritifera margaritifera L., паразитирующих на молоди лососевых рыб северных водоемов // Известия РАН. Серия биологическая, 2009. № 6. С. 1-6.
Иешко Е. П., Шульман Б. С. Паразитофауна молоди семги некоторых рек Карельского побережья Белого моря // Экологическая паразитология. Петрозаводск: КарНЦ РАН, 1994. С. 45-53.
Махров А. А., Иешко Е. П., Щуров И. Л. и др. Оценка состояния популяций европейской жемчужницы (Margaritifera margaritifera) северной Карелии с использованием данных о численности и зараженности рыб-хозяев// Зоологический журнал. 2009. Т. 88, № 12. С. 1-8.
Шульман Б. С., Щуров И. Л., Иешко Е. П. Сезонные изменения зараженности молоди пресноводного лосося (Salmosalarmorpha sebago Girard) моноге-неей Gyrodactylus salaris Malmberg, 1957 // Паразитология. 2005. Т. 39, вып. 4. С. 318-321.
Шульман Б. С., Щуров И. Л., Иешко Е. П., Широков В. А. Влияние Gyrodactylus salaris Malmberg, 1957 (Monogenea: Gyrodactylidae) на популяцию атлантического лосося (Salmo salar) в реке Кереть и возможные меры борьбы с ним // Эколого-парази-тологические исследования животных и растений Европейского Севера. Петрозаводск: КарНЦ РАН, 2001. С.40-48.
Bakke T. A., Cable J., Harris P. D. The Biology of Gyrodactylid Monogeneans: The «Russian-Doll Killers» // Advances in parasitology. 2007. Vol. 64. P. 161-376.
Bauer G. The parasitic stage of the freshwater pearl mussel (Margaritifera margaritifera L.) III. Host relationships // Archiv fQr Hydrobiol. 1987a. Vol. 76. P 413-423.
Bauer G. The parasitic stage of the freshwater pearl mussel (Margaritifera margaritifera L.) II. Susceptibility of brown trout // Archiv fQr Hydrobiol. 1987b. Vol. 76. P 403-412.
Bauer G., Vogel C. The parasitic stage of the freshwater pearl mussel (Margaritifera margaritifera L.)
I. Host response to glochidiosis // Archiv fQr Hydrobiol. 1987. Vol. 76. P 393-402.
Hastie L. C., Young M. R. Freshwater pearl mussel (Margaritifera margaritifera) glochidiosis in wild and farmed salmonid stocks in Scotland // Hydrobiologia. 2001. Vol. 445. P 109-119.
Karna D. W., Millemann R. E. Glochidiosis of salmonid fishes. III. Comparative susceptiblity to natural infection
with Margaritifera margaritifera (L.) (Peiycypoda: Margaritiferidae) and associated histopathology // J. Parasitoi. 1978. Vol. 64. P 528-537.
Nezlin L. P., Cunjak R. A., Zotin A. A., Ziuganov V. V. Giochidium morphology of the freshwater pearl mussel (Margaritifera margaritifera) and glochidiosis of Atlantic salmon (Salmo salar): a study by scanning electron microscopy // Can. J. Zooi. 1994. Vol. 72, N 1. P 15-21.
Rozsa L., Reiczigel J., Majoros G. Quantifying parasites in samples of hosts // J. Parasitoi. 2000. V. 86. P 228-232.
Stewart W. Alcorn, Anthony L. Murray, Ronald J. Pascho. Effects of rearing temperature on immune functions in sockeye salmon (Oncorhynchus nerka)
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ:
Иешко Евгений Павлович
зав. лаб. паразитологии животных и растений, д. б. н., профессор
Институт биологии Карельского научного центра РАН ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, Республика Карелия, Россия, 185910 эл. почта: ieshko@krc.karelia.ru тел.: (8142) 769810
Шульман Борис Соломонович
старший научный сотрудник, к. б. н.
Институт биологии Карельского научного центра РАН ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, Республика Карелия, Россия, 185910
эл. почта: biology@krc.karelia.ru тел.: (8142) 769810
Лебедева Дарья Ивановна
старший научный сотрудник, к. б. н.
Институт биологии Карельского научного центра РАН ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, Республика Карелия, Россия, 185910
эл. почта: biology@krc.karelia.ru тел.: (8142) 769810
Барская Юлия Юрьевна
старший научный сотрудник, к. б. н.
Институт биологии Карельского научного центра РАН ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, Республика Карелия, Россия, 185910
эл. почта: biology@krc.karelia.ru тел.: (8142) 769810
Щуров Игорь Львович
зав. лаб. популяционной экологии лососевых рыб, к. б. н. Северный научно-исследовательский институт рыбного хозяйства ПетрГУ
наб. Варкауса, 3, Петрозаводск, Республика Карелия, Россия, 185031
эл. почта: shurov@research.karelia.ru тел./факс: (8142) 783285
Широков Вячеслав Анатольевич
зам. директора по научной работе
Северный научно-исследовательский институт рыбного
хозяйства ПетрГУ
наб. Варкауса, 3, Петрозаводск, Республика Карелия, Россия, 185031
эл. почта: shirokov@research.karelia.ru тел./факс: (8142) 783285
// Fish & Shellfish Immunology. 2002. Vol. 12, Issue 4. P 303-334. doi:10.1006/fsim.2001.0373
Treasurer J. W., Hastie L. C., Hunter D. et al. Effects of Margaritifera margaritifera giochidial infection on performance of tank-reared Atlantic salmon (Salmo salar) // Aquaculture. 2006. Vol. 256, Issues 1-4. P 74-79.
Young M. R., Williams J. C. The reproductive biology of the freshwater pearl mussel Margaritifera margaritifera (Linn.) in Scotland I. Field studies // Archiv mr Hydrobiol. 1984a. Vol. 99(4). P 405-422.
Young M. R., Williams J. C. The reproductive biology of the freshwater pearl mussel Margaritifera mar-garitifera (Linn.) in Scotland II. Field studies // Archiv ftir Hydrobiol. 1984b. Vol. 100. P 29-43.
Ieshko, Evgueny
Institute of Biology, Karelian Research Centre, Russian Academy of Science
11 Pushkinskaya St., 185910 Petrozavodsk,
Karelia, Russia
e-mail: ieshko@krc.karelia.ru
tel.: (8142) 769810
Shulman, Boris
Institute of Biology, Karelian Research Centre, Russian Academy of Science
11 Pushkinskaya St., 185910 Petrozavodsk,
Karelia, Russia
e-mail: biology@krc.karelia.ru tel.: (8142) 769810
Lebedeva, Darja
Institute of Biology, Karelian Research Centre, Russian Academy of Science
11 Pushkinskaya St., 185910 Petrozavodsk,
Karelia, Russia
e-mail: biology@krc.karelia.ru tel.: (8142) 769810
Barskaya, Yulia
Institute of Biology, Karelian Research Centre, Russian Academy of Science
11 Pushkinskaya St., 185910 Petrozavodsk,
Karelia, Russia
e-mail: biology@krc.karelia.ru tel.: (8142) 769810
Shchurov, Igor
Northern Fisheries Research Institute,
Petrozavodsk State University
3 Varkaus Nab., 185031 Petrozavodsk, Karelia, Russia e-mail: shurov@research.karelia.ru tel./fax: (8142) 783285
Shirokov, Vyacheslav
Northern Fisheries Research Institute,
Petrozavodsk State University
3 Varkaus Nab., 185031 Petrozavodsk, Karelia, Russia e-mail: shirokov@research.karelia.ru tel./fax: (8142) 783285
