CC BY
21УДК 632.937.12+595.78:573.893.75
ОСОБЕННОСТИ БИОЛОГИИ КЛОПА NESIDIOCORIS TENUIS REUTER (MIRIDAE) ПРИ ПИТАНИИ ТЕПЛИЧНОЙ БЕЛОКРЫЛКОЙ
И.М. Пазюк
Всероссийский НИИ защиты растений, Санкт-Петербург
Клопа-слепняка Nesidiocoris tenuis Reuter оценивали по ряду биологических показателей с целью определения возможности применения данного вида в качестве энтомофага тепличной белокрылки. Личинки N. tenuis в зависимости от возраста потребляли за сутки от 40.6 до 214.4 яиц тепличной белокрылки, среднесуточная прожорливость самок составляла 133.2 яиц вредителя. При кормлении клопа смесью яиц и личинок белокрылки I-II возрастов N. tenuis предпочитал личинок вредителя. Плодовитость за весь период жизни N. tenuis при попарном содержании на растениях табака и кормлении яйцами зерновой моли составила 280 личинок от самки.
При питании N .tenuis на растениях томата установлена отрицательная зависимость между появлением повреждений и снижением соотношения хищник:жертва. Оценивали способность N.tenuis завершать развитие при питании только растительной пищей (растения табака и томата). На томате личинки развивались до 4-го возраста при 28°С и до 5-го при 24°С. Личинки Macrolophus pygmaeus на растительной диете проходили в развитии только три возраста.
Клоп-слепняк Nesidiocoris tenuis входит в состав энтомофауны агроценозов различных сельскохозяйственных культур (томат, огурец, баклажан, табак, арбуз, кунжут) в теплицах и в открытом грунте (El-Dessouke et al., 1976; Манукян, Терлемезян, 1984; Patnaik, Jena, 1986; Yadav, 1992; Torreno, 1994; Rodrigues, 1997; Patel, Nicoli, Burgio, 1997). Он широко распространен в странах Средиземноморья, Юго-Восточной Азии, Передней Азии, в Африке, Северной и Центральной Америке, Австралии (Кержнер, 1988; Schuh, 1995).
Исследования биологии несидиокори-са, проведенные в странах Средиземноморья (Испания, Греция, Франция, Италия), на Канарских островах, а также в Индии в полевых и лабораторных условиях показали, что это - энтомофаг, способный питаться широким кругом жертв, среди которых тепличная и табачная бе-локрылки, пасленовый минер, бахчевая и оранжерейная тли, паутинный клещ, яйца подгрызающих совок (Patel, Yadav, 1992; Vacante, Garzia, 1994; Torreno, 1994; Romeis, Shanower, 1996; Vazquez, Dinorah, 2000; Devi et al., 2002; Urbaneja, 2003; Trottin-Coudal et al., 2005).
N.tenuis питается всеми стадиями тепличной белокрылки (Wheller, 2001). Выявлена высокая частота его атак на фоне
низкой плотности жертвы в сравнении с Macrolophus pygmaeus (Nannini, 2003). Несидиокорис рассматривается в качестве одного из компонентов комплекса эн-томофагов, применяемых против белокрылки. В литературе обсуждается возможность его использования совместно с паразитом Eretmocerus mundus и клещом Amblyseius swirskii (Calvo, Belda, 2006).
Основной проблемой при использовании несидиокориса являются повреждения растений, которые клопы наносят при прокалывании тканей черешков, стеблей, плодов. В той или иной степени питание растительными соками свойственно и другим видам слепняков, которых широко используют в биологической защите растений, например Macrolophus сaliginosus, Dicyphus tamaninii (Alomar, Albajes, 1996, McGregor et al., 2000). Способность слепняков питаться растительной пищей позволяет им выживать в аг-роценозе в отсутствие жертв, ожидая появления первых очагов вредителей.
Ряд авторов относят несидиокориса к фитозоофагам и указывают, что он наносит повреждения сельскохозяйственным культурам (арбуз, тыква, баклажан) в Северной Африке, Юго-Восточной Азии, Пуэрто-Рико (El-Dessouke et al., 1976; Манукян, Терлемезян, 1984). При питании клопа на растениях томата вокруг
стеблей и черешков образуются кольца (El-Dessouke et al., 1976; Пазюк, 2005; Sanchez et al., 2006). Однако есть данные, что в США несидиокорис не наносит повреждений томату и другим видам семейства Solanacea (Wheeler, Henry, 1992, цит. по: Wheeler, 2001). Интенсивность проявления питания клопов на овощных культурах отмечают в разной степени в зависимости от региона обитания (Carnero et al., 2000, цит. по: Sanchez, 2006).
Для того чтобы оценить пригодность N. tenuis для целей биометода, необходимо ответить на вопрос, кем по пищевой специализации является данный вид: хищником-полифагом, который использует растение в основном как источник влаги, или фитозоофагом, который может развиваться и давать потомство на растительной пище? Какая из частей его диеты является необходимой и достаточной для полноценного развития и репродукции? Литературные данные на этот счет противоречивы. Ряд авторов отме-
Вестник защиты растений, ,3, 2008 чают способность клопа к развитию на растительной диете, а также к откладке яиц в отсутствие животной пищи, хотя его плодовитость при этом существенно снижается (El-Dessouke et al., 1976; Torreno, Magalonna, 1994, цит. по: Wheeler, 2001). Однако, по данным R.Chyzik et al. (2005) и A.Urbaneja et al. (2005), несидиокорис не может завершить развитие на растительной диете.
В настоящее время в Испании и Франции идет активная работа по определению причин инициации питания не-сидиокориса на томате (Trottin-Coudal et al., 2005; Arno et al., 2006; Sanchez et al., 2006), что согласуется с направлениями наших исследований. В представленной статье дана оценка возможности питания и размножения слепняка при кормлении различными стадиями тепличной бело-крылки, паказано переключение питания клопа на растение при снижении численности жертв, а также способность развития и выживания на растительной диете.
Методика ]
Лабораторная культура N.tenuis заложена от выборки насекомых, собранных на томате в теплицах г. Сувон (Корейский п-ов). Лабораторная культура Macrolophus рудтае^ (=пиЫШ) происходит от выборки насекомых из популяции, обитающей в теплицах Лазаревской опытной станции (г. Сочи).
Культуры клопов содержали в стандартных садках (50*40*30 см) на растениях томата и табака, а также в пластиковых цилиндрах (5 л) на табаке при температуре 26±3°С. В качестве корма использовали яйца зерновой моли и злаковую тлю.
Оценку повреждений растений томата несидиокорисом проводили в садковом эксперименте на сорте Невский. Цветущую рассаду высаживали в вегетационные сосуды объемом 6 литров, подвязывали к стойкам и накрывали садками из материала агроплекс, после чего искусственно заселяли белокрылкой. Клопов выпускали по 3 пары на растение в четырех вариантах соотношения хищник:жертва
1:5, 1:10, 1:25, 1:40 (по имаго белокрылки). Учет хищника и жертвы проводили еженедельно в течение 2 месяцев.
Среднесуточную прожорливость неси-диокориса при питании яйцами бело-крылки оценивали в лабораторных условиях при температуре 26±1°С. Перед постановкой опыта личинок содержали без пищи в течение суток. Для этого из маточных садков отбирали личинок разных возрастов и на сутки рассаживали в чашки Петри с ватными тампонами, смоченными водой. После суточного голодания личинок индивидуально сажали в пластиковые контейнеры 250 мл, где на ватном диске предлагали вырезки листьев табака и фасоли с яйцами тепличной белокрылки в достатке - до 300 шт. Через сутки проводили подсчет яиц.
Пищевые предпочтения несидиокори-са оценивали при питании смесью яиц и личинок белокрылки. Личинок несидио-кориса содержали индивидуально в пластиковых контейнерах 250 мл при температуре 26±1°С. Корм подавали на ли-
Вестник защиты растений, ,3, 2008 стьях фасоли по мере потребления. Ежедневно учитывали количество съеденных яиц и личинок белокрылки НГ возрастов.
Плодовитость хищника оценивали на двух видах корма (тепличная белокрыл-ка, зерновая моль) при различной плотности клопов (от 5, 10, 20, 30 и 40 пар на растение табака) при температуре 28±0.4°С. Использовали растения табака высотой 15-20 cм (5 настоящих листьев). В варианте с белокрылкой исходная плотность вредителя составляла 20002500 яиц на растение. В варианте с зерновой молью яйца подавали в избытке на карточках, смазанных раствором меда. Каждые двое суток имаго пересаживали на новые растения. Растения с кладками яиц инкубировали в течение 8 суток. Плодовитость учитывали по вышедшим личинкам.
Продолжительность развития личинок
несидиокориса и макролофуса в отсутствие животной пищи тестировали на рассаде томата и табака. Опыт проводили при влажности воздуха 50%, температуре 24°С и 28°С. Томат сорта Белый налив выращивали в стаканчиках объемом 50 мл до фазы 2-4 настоящих листьев, затем индивидуально помещали в пластиковые стаканы объемом 500 мл, которые закрывали бязью. Табак выращивали до фазы 5 листьев, затем по одному помещали в контейнеры, оборачивая корневую систему ватными тампонами, смоченными в воде. На растения сажали личинок 1-го возраста, собранных с табака в день выхода. Ежедневно учитывали возраст личинок, их гибель.
Статистический анализ данных проводили c использованием критерия Стьюдента (Лакин, 1973).
Результаты
Одним из основных видов-мишеней N.tenuis является тепличная белокрылка. Для выяснения прожорливости и пищевых предпочтений в отношении преима-гинальных стадий этого вредителя проведена серия лабораторных опытов, где протестировано суточное потребление яиц личинками клопа всех возрастов и имаго (самки) (рис. 1).
исследований
Проведена оценка суточной прожорливости личинок N.tenuis клопа при питании смесью яиц белокрылки и ее личинок Ш возраста (рис. 2). Личинки клопа !-П возрастов при 29°С и влажности 51% за сутки съедали 17.2±2.2 личинок и 6.1± 1.2 яиц белокрылки, личинки третьего, четвертого и пятого - 41.1±7.4 личинок и 17.5±3.4 яиц соответственно.
250 200 & 150 @ 100
и
50
й Й
1
Лич.1 Лич.2 Лич.3 Лич.4 Лич.5 Имаго
(самки)
Рис. 1. Среднесуточная прожорливость N. tenuis при питании яйцами тепличной белокрылки (2006)
Высокая прожорливость несидиокориса при питании яйцами белокрылки позволяет предположить, что клоп будет эффективен в выпусках против вредителя на начальном этапе размножения, когда популяция еще состоит из имаго и яиц.
50
^ 40
1 30
ю
о
8 20 о
? 10
□ младшие возраста Nt В старшие возраста Nt
личинки белокрылки
яйца белокрылки
Рис. 2. Среднесуточная прожорливость N. tenuis (Nt) при питании яйцами и личинками тепличной белокрылки в смеси (2006)
Очевидно, что при питании смесью яиц и личинок клоп отдает предпочтение последним. Это дает основание полагать, что в производственных условиях при появлении в очагах личинок белокрылки первого и второго возрастов, клоп будет
b
b
b
а
0
0
переключаться на питание ими.
Проведено сравнение плодовитости клопа несидиокориса при питании бело-крылкой и яйцами зерновой моли. Ранее в литературе отмечалось, что плодовитость клопа зависит от наличия жертв и составляет 5.3-66.6 яиц при питании на табаке без животной пищи (Torreno, Magalonna, 1994, цит. по: Wheeler, 2001). По нашим данным, при попарном содержании клопов на табаке и кормлении яйцами зерновой моли средняя плодовитость составляет 280 личинок на самку, максимальная - 362.
На плодовитость влияние плотность хищника (рис. 3).
20 ■
16
4 -
о и ^
N.tenuis оказывает популяции самого
□ яйца зерновой моли
□ белокрылка (имаго+яйца)
S
1
5 10 20 30 ,, 40
Число самок клопа на растение табака
Рис. 3. Плодовитость N. tenuis на разных кормах (яйца зерновой моли и имаго и яйца белокрылки) при использовании в качестве субстрата для откладки яиц растений табака (2007)
Вестник защиты растений, 3, 2008 Если на одном растении находятся 5-10 пар, суточный выход личинок от одной самки составляет 12-15 особей. При плотности более 20 пар на растение плодовитость снижается до 7 личинок в сутки. Увеличение плотности до 30 и более пар приводит к снижению суточного выхода личинок до 4-5 особей. Влияния вида корма (яйца зерновой моли и тепличной белокрылки) на плодовитость в этом эксперименте не отмечено. В садковом эксперименте на томате при выпуске клопа в соотношении к белокрылке 1:5, 1:10, 1:25 и 1:40 отмечали кольца на стеблях и черешках растения. Корреляционный анализ выявил отрицательную зависимость между появлением повреждений и снижением соотношения хищник:жертва несидиокориса к тепличной белокрылке (r= -0.67, -0.69, -0.82, -0.74 соответственно). При снижении соотношения клопа к белокрылке ниже 1:10 отмечались первые повреждения клопами растений томата (рис. 4).
В лабораторном эксперименте на растениях томата и табака была протестирована способность личинок N. tenuis развиваться, а имаго выживать при питании исключительно растительной пищей (табак, томат) на фоне высокой (28°С) и средней (24°С) температур и влажности 50% (табл. 1). Оценка проведена в сравнении с другим слепняком - энтомофагом тепличной бело-крылки - Macrolophus pygmaeus.
12
8
0
Исходное соотношение хищник:жертва
19.4 26.4 3.5 10.5 17.5 24.5 31.5
19.4 26.4 3.5 10.5 17.5 24.5 31.5
Рис. 4. Динамика повреждений в виде колец на томате при питании клопа N.tenuis (А) и соотношения хищник:жертва (Б) (2006)
Было показано влияние на развитие гибали, достигнув 4-го личиночного личинок температуры и вида расте- возраста, а при температуре 24°С раз-ния-хозяина. На томате при темпера- вивались до 5-го возраста, а затем туре 28°С личинки несидиокориса по- также гибли.
А
Б
Только при питании на табаке 44% личинок несидиокориса заканчивали развитие при 24оС. Личинки макролофу-са не развивались на томате, на табаке 20% личинок достигали 3-го возраста. Продолжительность развития личинок обоих видов на табаке существенно замедлялась до 24.6 и 14.3 суток соответственно, различия высоко достоверны (Р>0.99).
Таблица 1. Выживаемость и продолжительность
развития N. tenuis и M. pygmaeus при питании растительной пищей (на томате)
Виды t° Доля личинок следующего возраста, % Вышло има- Развитие, дни*
2-й 3-й 4-й 5-й го, %
N. tenuis 28 33 6 6 0 - 4.5
N. tenuis 24 61 39 26 9 - 9.6
N. tenuis 24 88 75 75 75 44 24.6
M. pyg- 28 0 - - - - 1.1
maeus 24 0 - - - - 1.8
24 53 20 0 - - 14.3
Влажность воздуха во всех вариантах опыта 50%. *Различия между всеми вариантами достоверны Р>0.99.
Имаго обоих видов при питании исключительно растительной пищей жили 5-9 суток, однако несидиокорис в отличие от макролофуса наносил повреждения в виде колец на черешках и стеблях
(табл. 2). При индивидуальном содержании клопов доля особей, повреждавших томат в тестированной выборке, составляла 1820% при 24-28°С и влажности воздуха 50%. Продолжительность жизни этих особей не отличалась от таковой у клопов, не наносивших повреждения (Р>0.95).
Полученные данные позволяют считать, что клоп N.tenuis перспективен для использования против тепличной белокрылки.
Таблица 2. Продолжительность жизни имаго
N. tenuis и M. pygmaeus при питании на томате в различных гигротермических условиях
Виды ГС Продолжительность жизни, сут. Доля особей, наносивших повреждения растению в виде колец
N. tenuis 28 5.4 18.2%
N. tenuis 24 7.5* 20.9%
M. pygmaeus 28 7.7
M pygmaeus 24 8.8
Влажность воздуха во всех вариантах опыта 50%. *Различия достоверны при Р>0.95.
Однако при его колонизации на культуре томата для снижения риска появления повреждений в виде колец необходимо избегать быстрого накопления не-сидиокориса. Для этого следует проводить выпуски клопа на фоне низкой численности вредителя.
Кержнер И.М. Инфраотряд Cimicomorpha. Семейство Miridae (Capsidae). /Лер П.А. (ред.) Определитель насекомых Дальнего Востока СССР, 1988, Владивосток, т. 2. Homoptera и Heteroptera, с.778-857.
Лакин Г.Ф. Биометрия, М., 1973, 257 с.
Манукян З.С., Терлемезян Г.Л. Клоп циртопел-тус на помидоре и борьба с ним. /Известия с.-х. наук. Ереван, 6, 1984, с.41-44.
Alomar O., Albajes R. Greenhouse whitefly (Homoptera: Aleyrodidae) predation and tomato fruit injury by the zoopytophagous predator Dicyphus tamaninii (Heteroptera, Miridae). /Zoophytophagous Heteroptera: Implications for life history and integrated pest managment. Thomas Say Publ.Entomol., Proseedings, Entomological Society of America, Lanham, Md., 1996, p.155-177.
Arno J., Castane C., Ruidavets J., Roig J., Gabbara R. Characterization of damage to tomato plants produced by the zoophytophagous preditor Nesidiocoris tenuis. /Integrated Control in Protected Croups, Mediterian Climat IOBC/WPRS Bul., 29, 4, 2006, p.239-244.
Chyzik R., MesikaY., Tregerman M., Kleitman S.,
Horowitz A. R. IPM programs in tomatoes resistant to TYLCV in Israeli screen-houses. /Abstracts of articles for the Meeting of the IOBC WG "Integrated Control in Protected Crops, Temperate Climate" 1014 April 2005, Turku, Finland, 2005.
Calvo J., Belda J. E. Comparison of biological control strategies for Bemisia tabaci Genn (Hom.: Aleyrodidae) in sweet pepper under semifield conditions. /Boleton de Sanidad Vegetal, Plagas, 32, 3, 2006, p.297-311.
Devi P. K., Yadav D. N., Anand Jh. Role of Nesidiocoris tenuis Reuter (Hemiptera: Miridae) in natural suppression of tomato fruit borer, Helicoverpa armigera (Hbner) (Lepidoptera: Noctuidae). /Pest Management in Horticultural Ecosystems, 8, 2, 2002, p.109-113.
El-Dessouki S.A., El-Kifl A.H., Helala H.A. Life circle, host plant and symptoms of damage of the tomato bug, Nesidiocoris tenuis Reuter. (Hemiptera: Miridae) in Egypt. /Journal of plant diseases and protection, 4, 83, 1976, p.204-220.
McGregor R. R., Gillespie D. R., Park C. G., Quiring D.M.J.&M.R.J. Leaves or fruit? The potential
for damage to tomato fruits by the omnivorous predator Dicyphus hesperus. /Entomología Experimentalis et Applicata, 95, 2000, p.325-328.
Nicoli G., Burgio G. Mediterian biodiversity as sours of new entomophagous species for biological control in protected crops. /Bull. OILB, 20, 4, 1997, p.42.
Patnaik N. C., Jena B. C. Control of sesame mirid bug Nesidiocoris tenuis (Reut.) at Bhubaneswar, Orissa. /Madras Agricultural Journal, 73, 6, 1986, p.357-358.
Patel R. K., Yadav D. N. Impact of intercropping marigold on Heliothis armigera Hubner and its natural enemies in seed crop of tobacco. /Tobacco Research, 18, 1992, p.65-72.
Rodrigues J.M., Rodrigues R., Florido A., Hernandes R. Integrated pest management on tomatoes in Gran Canaria (Canary islands). /Bull. OILB, 20, 4, 1997, p.39.
Romeis J., Shanower T. G. Arthropod natural enemies of Helicoverpa armigera Hubner (Lepidoptera: Noctuidae) in India. /Biocontrol Science and Technology, 6, 4, December 1, 1996, p.481-508.
Torreno H. Predation behavior and efficiency of the bug Cyrtopeltis tenuis (Hemiptera: Miridae), against the cutworm, Spodoptera litura (F). /Philipp. Entomol, 9, 1994, p.426.
Trottin-Caudal Y., Fournier C., Leyre J.M. Etudes experimentales sur la punaise Nesidiocoris tenuis en culture de tomate sous serre. /Centre Technique Interprofessionnel des Fruits et L gumes, Paris (FRA), INRA Avignon (FRA), 2005.
Sanchez J.A., del Pino-Perez M., del Mar Davo M., Martinez-Castales J.I., Lacasa A. Zoophytophagy of the plantbug Nesidiocoris tenuis in tomato crops in southeast Spain. /Integrated Control in Protected Croups, Mediterian Climat IOBC/wprs Bulletin, 29, 4, 2006, p.233-238.
Schuh R. T. Plant Bugs of the World. New York Entomological Society, 1995.
Urbaneja A., Tapia G., Fernendez E., Sanchez E., Contreras J., Gallego A., Bielza P. Influence of the prey on the biology of Nesidiocoris tenuis (Hemiptera: Miridae). /Bul. OILB/SROP, 26, 10, 2003, p.159.
Urbaneja A., Tapia G., Stansly P. Influence of host plant and prey availability on developmental time and survivorship of Nesidiocoris tenius (Heteroptera: Miridae). /Biocontrol Science and Technology. 15, 5, 2005, p.513-518.
Wheeler A.J. Biology of the plant bugs (Hemiptera, Miridae): pests, predators, opportunists. Cornell Univ. Press, 2001, 507 p.
Vacante V., Garzia G. T. Investigations on the role of Nesidiocoris tenuis (Reuter) (Hemiptera: Miridae) on tomato in unheated greenhouses in the Ragusa area. /Informatore Fitopatologico, 44, 9, 1994, p.45-48.
Vazquez L.L., Dinorah L. Behavior of Cyrtopeltis tenuis Reuter (Heteroptera: Miridae) populations in the tomato cultivation infested with the whitefly Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae). /Fitosanidad, 2000, 4, 3/4, p.85-88.
BIOLOGICAL FEATURES OF POLYTROPHIC BUG NESIDIOCORIS TENUIS (MIRIDAE) AT FEEDING ON GREENHOUSE WHITEFLY
I.M.Pazyuk
Polytrophic bug Nesidiocoris tenuis (Reuter) (Heteroptera, Miridae) was collected in tomato greenhouses near Suwon (37o16 N, 126o59 E) (Korean peninsula) in 2004. In laboratory conditions, larvae of N. tenuis ate 40.6 do 214.4 whitefly eggs per day depending on instar. In cage experiments, the influence of density was detected on N. tenuis fecundity at feeding by two different preys, grain moth eggs and whitefly. At 5-10 N. tenuis pairs per tobacco plant, its daily emergence was 12-15 larvae per female, decreasing to 7 larvae per female at more than 20 pairs per tobacco plant, and to 4-5 at more than 30-40 ones. The total fecundity of a pair kept on tobacco plants and fed on grain moth eggs averaged 280 larvae per female, maximum 362 ones. Feeding on tomato, N. tenuis produces rings on stems and petioles. In all variant of release (1:5, 1:10, 1:25, 1:40) the negative correlation was found between predator: prey ratio and appearance of rings (r=-0.67, -0.69, -0.82, -0.74, accordingly). Larvae fed on only tomato developed to 4-5th instars depending on temperature.
