ДЕР МАТ ОЛОГИЯ
НАРУЖНЫЙ ОТИТ У СОБАК:
ВЗАИМОСВЯЗЬ МЕЖДУ ПРОЯВЛЕНИЕМ, ПРЕДРАСПОЛАГАЮЩИМИ ФАКТОРАМИ И МИКРООРГАНИЗМАМИ
THE ASSOCIATION BETWEEN THE SIGNALMENT, COMMON CAUSES OF CANINE OTITIS EXTERNA AND PATHOGENS
УДК 619:616.5 Перевод с английского А.Н. Герке
Г. Зур, Б. Лифшитц, Т. Бдолах-Абрам G. Zur, B. Lifshitz, T. Bdolah-Abram
Ключевые слова: наружный отит у собак, аллергия, структурные изменения в слуховом канале, предрасполагающие факторы
Key words: canine otitis externa, allergies, conformational abnormalities,
predisposing factors
Аннотация
ЦЕЛЬ: определить, существует ли взаимосвязь между болезнетворными микроорганизмами, аллергией, анатомическими особенностями, эндокринными нарушениями и проявлением наружного отита у собак (НО). МЕТОДЫ: проведён ретроспективный анализ и статистическая обработка 149 случаев наружного отита у собак.
РЕЗУЛЬТАТЫ: были выявлены некоторые породные особенности НО у наиболее часто поступающих в ветеринарные клиники собак (шар-пей, немецкая овчарка, кокер-спаниель и др.) с высокой степенью достоверности (рч0, 001). По статистике, немецкие овчарки и кокер-спаниели более склонны к бактериальной инфекции, вызванной палочками, а у лабрадор-ретриверов, напротив, причиной НО палочки являются реже, чем у всех других пород (р=0,034). Почти у всех собак в возрасте старше пяти лет при НО присутствуют и кокки (р=0,01), и палочки (р=0,028).
Отиты, вызванные палочками, встречались чаще при эндокринных нарушениях (р=0,004), в то время как тенденция к отитам, связанных с Malassezia spp. выявлена при аллергиях (р=0,098). Эндокринные патологии могут способствовать более тяжёлому течению НО, и, в связи с этим, у пожилых собак наружный отит может труднее поддаваться лечению. Между другими рассмотренными параметрами не было выявлено статистически значимых взаимосвязей.
Summary
OBJECTIVE: to determine whether associations exist between pathogens, allergies, conformational abnormalities, endocrinopathies and signalment in canine otitis externa (OE).
METHODS: medical records of 149 dogs which met predetermined inclusion criteria were evaluated retrospectively.
Correlations between pathogens and the presence of allergy, endocrinopathy, conformational abnormalities and signalment were evaluated statistically.
RESULTS: the shar-pei, German shepherd and cocker spaniel breeds were over-represented compared with the hospital's breed distribution (P<0,001). German shepherd dogs and cocker spaniels were statistically more prone to infection with rod-shaped organisms and Labrador retrievers less than other breeds (P=0,034). Almost all dogs that were older than five years when diagnosed with OE had cocci (P=0,01) and also had higher levels of rods (P=0,028). The incidence of rods was higher in endocrinopathies (P=0,004), while that of tended to be higher in allergies (P=0,098). There were no statistically significant differences among the groups for all the other parameters examined.
CLINICAL SIGNIFICANCE: OE infection is usually not influenced by primary causes or predisposing factors. Endocrinopathies may be followed by a more severe otitis, however. OE may be more severe when it affects older dogs.
Введение
Наружный отит (НО) - распространённая проблема у собак, по статистике от 10 до 20% собак попадают на приём к ветеринарному врачу по этой причине (Scott, 2001). Наиболее частыми первичными причинами НО являются аллергии, такие, как атопический дерматит и пищевая гиперчувствительность. У 55% собак с атопическим дерматитом могут выявляться признаки наружного отита, и лишь у 3-5% собак НО может быть единственным клиническим признаком атопии (Griffin и De Boer, 2001). У 80% собак с диагнозом «пищевая аллергия» наблюдается НО, при этом, в 25% случаев НО может быть единственным проявлением её (Rosser, 1993). Нарушения кератинизации могут быть как первичной причиной, например, при идиопатиче-ской себорее, так и следствием других болезней (гипотиреоз, дисбаланс половых гормонов), приводящих к повышенной секреции сальных и церуминальных желёз, расположенных в наружном слуховом канале (Rosser, 2004).
Морфологические изменения слухового канала часто являются одним из предрасполагающих факторов. Немецкие овчарки и кокер-спаниели имеют склонность к развитию себореи вследствие морфологических нарушений. Кроме того, у немецких овчарок нередко регистрируется повышение влажности в слуховом канале. Кокер-спаниели имеют тяжёлые висячие ушные
раковины, у шар-пеев ушной канал часто стенозирован из-за недоразвития, а у пуделей - предрасполагающим фактором наружного отита является густая шерсть в слуховом канале (Muller, 1990; Carloti, 1991; Huang, 1999; Scott, 2001; Angus с соавторами, 2002; Yoshida с соавторами, 2002; Rosser, 2004).
Первичные причины и предрасполагающие факторы создают условия, способствующие размножению микрофлоры (бактерий и дрожжей) в слуховом канале (August, 1988; Rosser, 2004). Наиболее частыми патогенными микроорганизмами, вызывающими отит, являются бактерии, такие как Staphylococcus intermedius (в настоящее время называемый Staphylococcus pseudintermedius), Pseudomonas aeruginosa и Proteus species, а также дрожжеподобные грибы Malassezia pachydermatis (Blue и Wooley, 1977; Cole с соавторами, 1998; Scott, 2001; Graham-Mize и Rosser, 2004). Большинство микроорганизмов, выделенных при наружном отите, при этом присутствует в здоровом слуховом канале, но в меньшем количестве (Scott, 2001; Rosser, 2004). В большинстве случаев наружного отита, при бактериологических исследованиях и при микроскопии мазков отделяемого из ушей выявляется одновременно несколько видов микроорганизмов (Graham-Mize и Rosser, 2004).
Целью этого исследования было установить, существует ли взаимосвязь между патогенными мик-
роорганизмами, основными предрасполагающими факторами, аллергией, эндокринными нарушениями, структурными изменениями и проявлением наружного отита у собак.
Материалы и методы
Были изучены ветеринарные записи 430 собак с наружным отитом, поступавших на приём в дерматологическое отделение ветеринарного госпиталя при Школе ветеринарной медицины Университета Иерусалима с 1999 по 2004 годы. В предыдущем исследовании основными предрасполагающими факторами в обследованной группе собак были признаны аллергии, структурные изменения слухового канала и эндокринопа-тии ^иг и ШбИ^, 2008).
Собак с клиническими признаками наружного отита для исследования отбирали при соответствии одному из следующих критериев: наличие аллергии любого типа, эндо-кринопатии или выявлении морфологических изменений слухового канала. Учитывались также результаты цитологического исследова- ния мазков из слухового канала и бактериологии.
Собаки были разделены на три группы по основным предрасполагающим факторам. В первую группу «Аллергии» включались пациенты с атопическим дерматитом, гиперчувствительностью к компонентам корма или укусам блох. Диагностика аллергий проводилась с учётом ис-
тории болезни и клинических проявлений, характерных для этих болезней (Scott, 2001): по ответу на строгий контроль над блошиной инвазией при гиперчувствительности к укусам блох, по исчезновению клинических признаков аллергии на элиминационной диете в течение 8-12 недель и возобновлении симптомов при проведении пищевой провокации. Для диагностики атопического дерматита использовалась шкала Вильемса при условии исключения других причин зуда (Wil-lemse, 1986).
Во вторую группу «эндокринопа-тии» включены собаки с гипотиреозом, гиперадренокортицизмом и дисбалансом половых гормонов. Эти диагнозы подтверждены гистопатологией и специальными исследованиями анализов крови при гипотиреозе и гиперадренокорти-цизме (Zerbe, 2000, Feldman и Richard, 2004).
Группа «структурные отклонения» включала собак с известными породными анатомическими особенностями, такие как спаниели, шар-пеи, пудели, немецкие овчарки (August, 1988, Carlotti, 1991, Scott, 2001, Yoshida с соавторами 2002), при условии исключения других предрасполагающих факторов (т.е., каких-либо ещё дерматологических симптомов, отсутствии ответа на элиминационную диету в течение 10 недель), а также собак
других пород, у которых при отоскопии были подтверждены первичные изменения структуры слухового канала. Собаки, у которых имелись одновременно патологии, относящиеся к нескольким группам, были исключены из исследования.
Патогенные микроорганизмы по результатам цитологии были разделены условно на три основных класса (кокки, палочки и дрожжи). У всех собак было проведено цитологическое исследование мазков из обоих ушей, полученных при помощи стерильных ватных палочек. Забор материала проводили из горизонтальной части слухового канала, мазки фиксировали нагреванием и окрашивали по методу Дифф-Квик® (Jorgensen Laboratories). Относительное количество микроорганизмов каждого класса оценивалось полуколичественным методом по числу микроорганизмов в поле зрения микроскопа при большом увеличении (Х1000), используя шкалу от нуля до четырёх, где: «0» - отсутствие микроорганизмов, «1» - от 1 до 5 микроорганизмов в каждом поле зрения (Х1000), «2» - от 6 до 10, «3» - от 11 до 30, «4» - более 30. В каждом случае исследовали не менее 10 полей зрения. Оценка всех цитологических образцов проводилась одним и тем же врачом на первичном приёме. Данная система классифи-
кации до этого регулярно использовалась автором на практике. В случаях двустороннего наружного отита авторы не преследовали цель выяснить причину для каждого уха в отдельности, потому что любой из трех предрасполагающих факторов, которые оценивались в этом исследовании, мог быть ответственным за воспаление обоих ушей. Даже если были получены разные результаты исследования материала из каждого уха, они были проанализированы вместе, поскольку это означает лишь наличие у этой собаки комбинированной инфекции.
При обнаружении бактерий в цитологических препаратах, полученных из горизонтальной части слухового канала при помощи стерильных ватных палочек, материал был исследован специалистами микробиологической лаборатории (Kimron Veterinary Institute) для изучения культуральных свойств и определения чувствительности.
За указанный период была проведена оценка породной предрасположенности в популяции собак, поступающих на приём в отделение внутренних болезней. В случаях, когда в группе насчитывалось менее трёх собак данной породы, они были отнесены в категорию «прочие породы». Кроме того, было сформировано три группы собак по возрасту, в которых впервые был
Таблица 1. Распределение собак по группам в зависимости от обнаруженных микроорганизмов
Число микроорганизмов Микроорганизмы
Кокки (количество собак, %) Палочки (количество собак, %) Malassezia (количество собак, %)
Нет 38 (25,2%) 71 (47,6%) 42 (28,2%)
Уровень 1 (+) 14 (9,4%) 11 (7,4%) 19 (12,7%)
Уровень 2 (++) 46 (31,4%) 24 (16,1%) 51 (34,2%)
Уровень 3 (+++) 45 (30,0%) 38 (25,5%) 29 (19,5%)
Уровень 4 (++++) 6 (4,0%) 5 (3,4%) 8 (5,4%)
Примечание: (+) - от 1 до 5 микроорганизмов в поле зрения микроскопа при увеличении Х1000, (++) -от 6 до 10 микроорганизмов, (+++) - от 11 до 30, (++++) - более 30.
Группы Кокки Палочки Malassezia
количество собак % собак с данной первичной причиной % собак с данной вторичной причиной количество собак % собак с данной первичной причиной % собак с данной вторичной причиной количество собак % собак с данной первичной причиной % собак с данной вторичной причиной
Аллергии 90 76,9 81,1 Б9 Б0,4 7Б,6 84 71,8 78,Б
Структурные изменения 16 69,6 14,4 1Б 62,Б 19,2 17 73,9 1Б,9
Эндокринопатии Б ББ,6 4,Б 4 44,4 Б,1 6 66,7 Б,6
Таблица 2. Распределение микроорганизмов по группам собак в зависимости от предрасполагающего фактора (аллергии, изменениями структуры слухового канала и эндокринопатии).
диагностирован отит: менее года, от года до пяти лет, старше пяти лет.
Для оценки зависимости между двумя переменными использовался критерий Фишера и тест Крускал-Вэллиса. Все исследования были проведены с учётом статистической достоверности (значение р< 0,05) при помощи компьютерной программы обработки статистических данных (PASW statistics, 18, 2010).
Результаты
Установлено, что наиболее частыми предрасполагающими факторами являются аллергии (117 собак, или 78,5%) и морфологические нарушения (23 собаки, 15,4%). Эндокринные нарушения были диагностированы лишь у девяти собак (6,1%). Кокки и Malassezia spp. встречались чаще, чем палочки (111 собак, 74,5%; 107 собак, 71,8% и 78 собак, 52,3%, соответственно). У 39 собак (26,3%) были обнаружены все три группы возбудителей одновременно, присутствие кокков и Malassezia spp. выявлено у 33 собак (21,1%) и у 29 собак (19,5%) - сочетание кокков и палочек.
В большинстве случаев обнаруживалось от 6 до 30 микроорганизмов в поле зрения, а более 30 встречалось редко (Таблица 1), при этом, преимущественно, в случаях комбинированной инфекции. По результатам бактериологических
исследований, в подавляющем большинстве случаев, обнаруженные кокки были классифицированы как Б. рзеис11п1егтес11из, также было выделено несколько видов палочек. На первом этапе не выявлено достоверной взаимосвязи между предрасполагающим фактором и конкретным возбудителем, хотя установлено, что кокки и Ма\аззе1\а зрр. (76,9% и 71,8% соответственно) встречаются чаще, чем палочки (50,4%) у собак с аллергией (Таблица 2).
Количество отитов, вызванных палочками, было значительно выше при эндокринопатиях, нежели при аллергиях и структурных изменениях слухового канала (Р=0,004). Выявлена тенденция увеличения количества дрожжеподобных грибов Ма1аззеи'а зрр. при аллергиях (Р=0,098), а также отмечено, что одновременное присутствие палочек и Ма1аззеи'а зрр. при аллергиях встречается реже, чем другие комбинации возбудителей (лишь у 7% собак с аллергиями выявлялись одновременно и палочки, и Ма1аззеи'а зрр.).
Взаимосвязь между возбудителями и проявлениями наружного отита
Породная предрасположенность
Распределение собак с наружным отитом в зависимости от породыи
возраста представлено в Таблицах 3 и 4.
Анализ полученных данных показал наличие статистически достоверной взаимосвязи между наружным отитом, вызванным палочками, и некоторыми породами собак (р=0,34). С высокой степенью достоверности (р<0,001) установлено, что к наружному отиту более предрасположены следующие породы собак: шар-пей, кокер-спаниель и немецкая овчарка. У всех обследованных пекинесов отит был вызван ассоциацией бактерий (кокки и палочки), у большинства кок-кер-спаниелей (9 из 10) были выявлены палочки, при этом, у лабрадор-ретриверов палочки были причиной отита лишь у 4 из 16 (Таблица 3). Однако не выявлено статистически значимых отличий в количестве микроорганизмов при наружном отите у собак разных пород. Половая предрасположенность Статистически достоверных различий в зависимости от пола и/кастрации выявлено не было, 80 собак (53,7%) было кобелями и 69 (46,3%) - самками, из всех обследованных собак 65,6% были кастрированы.
Возрастные особенности
По возрасту, в котором возник отит впервые, было сформировано три группы собак: у 46 собак (30,9%) наружный отит впервые наблюдался до года, у 75 собак (50,3%) -в возрасте от года до пяти лет и у
Порода Количество собак всего Микроорганизмы
Кокки Палочки Malassezia
количество собак % внутри породной группы о в ств е чк иа лб оо кс % внутри породной группы о в ств е чк иа лб оо кс % внутри породной группы
Шар-пей 7 Б 71,4 4 Б7,1 Б7 1,4
Немецкая овчарка 27 23 8Б,2 1S 66,7 19 70,4
Кокер-спаниель 10 S 80,0 9 90,0 Б Б0,0
Пекинес 4 4 100,0 4 100,0 2 Б0,0
Лабрадор-ретривер 16 10 62,Б 4 2Б,0 13 81,3
Золотистый ретривер 4 3 7Б,0 2 Б0,0 4 100,0
Бигль 4 2 Б0,0 2 Б0,0 4 100,0
Боксёр 6 Б 83,3 4 66,7 6 100,0
Американский стаффордширский бультерьер 9 6 66,7 4 44,4 7 77,8
Метисы 24 16 66,7 10 41,7 19 79,2
Прочие породы 37 29 76,3 1S 47,4 24 63,2
Таблица 3. Породное распределение микроорганизмов, выделенных из слухового канала
28 собак (18,8%) отит был установлен впервые в возрасте старше пяти лет. Практически у всех собак с отитом старше пяти лет (26 из 28) причиной отита были кокки (р=0,01). Однако не выявлено различий между количеством кокков у разных возрастных групп. Палочки чаще встречались при отитах у собак старшей возрастной группы (более 5 лет), а Ма\аээе1'1а эрр. у молодых собак в возрасте до пяти лет (Таблица 4). В количественном отношении, палочек достоверно больше у пожилых собак (р=0,028).
Обсуждение результатов
Взаимосвязь между аллергиями, эндокринными нарушениями, морфологическими отклонениями и возбудителями наружного отита у собак
В ряде работ установлена зависимость между наиболее частыми предрасполагающими факто-
рами (Rosser 1993, 2004, Huang and Huang 1999, Griffin и DeBoer 2001, Angus с соавторами 2002) и возбудителями при наружном отите.
Установлено, что Malassezia spp. и кокки являются более частой причиной отита, чем палочки. Аналогичные данные были получены и другими авторами (Saridomiche-lakis с соавторами, 2007). В этом исследовании рассматривались случаи двусторонних отитов, вызванных комбинацией возбудителей. При этом отмечено, что наиболее часто выявляются три типа инфекционных агентов при наружных отитах (т.е., кокки, палочки и Malassezia spp.). В другой работе было выявлено большее количество возбудителей у 33 собак с наружным отитом, при этом отмечено, что наиболее часто причиной отита является бактериальная ассоциация, чем одновременное присутствие бактерий и дрожжеподобных грибов (Graham-Mize и Rosser, 2004).
Хотя и статистически не доказано, но выраженная тенденция к избыточному росту Malassezia spp. в наружном слуховом канале у собак с аллергией выявляется чаще, чем сочетание палочек и Malassezia spp. одновременно (Zur с соавторами, 2002). Кроме того, у собак с аллергией также наблюдается избыточный рост Malassezia spp. на поверхности кожи, как наиболее частой вторичной причины кожных поражений (DeBoer и Mar-sella, 2001). Аллергии, как наиболее частые первичные причины, и Malassezia,как наиболее распространённая вторичная причина, были рассмотрены в недавнем исследовании у 100 собак с наружным отитом; однако, в этом случае не учитывалась возможность смешанной инфекции (Saridomichela-kis с соавторами, 2007). Malassezia часто является одной из причин хронического течения наружного отита у собак (Bernard с соавторами, 1998, Cafarchia с соавто-
Микроорганизмы
Возраст, в котором возник отит Кол-во собак Кокки Палочки Malassezia
Кол-во собак % в возрастной группе Кол-во собак % в возрастной группе Кол-во собак % в возраст ной группе
До года 46 36 78,3 20 43,Б 33 71,7
От 1 до 5 лет 7Б 49 6Б,3 40 Б3,3 Б8 77,3
Более 5 лет 28 26 92,9 18 64,3 16 Б7,1
Таблица 4. Распределение микроорганизмов в зависимости от возраста возникновения наружного отита
рами, 2005). Многие хронические и тяжёлые случаи наружного отита вызваны палочками (Bernard с соавторами, 1998, Cafarchia с соавторами, 2005). В этом исследовании в случаях тяжёлого отита, связанного с эндокринными нарушениями, было обнаружено наибольшее количество палочек в ушном канале. Несмотря на высокую статистическую достоверность этого открытия, отиты при эндокринных нарушениях требуют дальнейших исследований.
Полученные авторами данные позволяют сделать вывод, что палочки приводят к более тяжёлому течению отита, чем кокки и Malasse-zia. При этом аллергии являются причинами тяжёлого отита реже, чем эндокринные нарушения. Взаимосвязь между клиническим проявлением и возбудителями при наружном отите у собак Исследователями доказано, что немецкие овчарки, коккер-спаниели и шар-пеи в большей степени подвержены наружному отиту. Собаки этих пород более склонны к структурным изменениям наружного уха, в то же время они предрасположены к аллергиям (Muller, 1990, Huang, 1999, Yoshida с соавторами, 2002, Rosser, 2004). По всей вероятности, это является поводом к возникновению наружного отита чаще, чем у собак других пород. В ещё одном недавнем исследовании отмечено, что наружный отит очень часто встречается у кокер-спаниелей, при этом главной причиной отита у собак этой породы
являются, по мнению авторов, инородные предметы в ушном канале, например, ости злаков (Saridomic-helakis с соавторами, 2007). Тем не менее, нам не представилось возможным рассмотреть случаи с этой первичной причиной. Палочки чаще выявляли у кокер-спаниелей, немецких овчарок, боксёров и пекинесов. Интересно отметить, что у лабрадоров-ретриверов отиты, вызванные палочками, встречались реже, чем у других пород. Это, возможно, связано с породной предрасположенностью этих собак к аллергии (Zur с соавторами, 2002). Авторы полагают, что отиты, вызванными палочками, в редких случаях бывают связаны с аллергией. Авторы не выявили статистически значимой взаимосвязи между отитами, вызванными Malasse-zia spp. и определёнными породами собак. В другом исследовании отмечена положительная корреляция между Malassezia spp. и наружным отитом у пуделей, а также установлено, что у немецких овчарок Malassezia spp. в норме присутствует в слуховом канале в большем количестве, чем у собак других пород (Girao с соавторами, 2006). В этом отчёте Malassezia spp. выявлялась чаще у молодых собак (до трёхлетнего возраста). Кроме того, в данном исследовании не выявлено статистически достоверных взаимосвязей между возрастом, в котором впервые возник отит и наличием Malassezia spp., несмотря на то, что установлено чёткое пре-
обладание Malassezia spp.при отитах у собак до пяти лет. Высокая встречаемость отитов, вызванных Malassezia spp. у молодых собак и аллергии хорошо коррелирует с тем обстоятельством, что аллергии диагностируются впервые значительно чаще у собак моложе шести лет (Scott, 2001). По нашим данным, можно утверждать, что отит протекает значительно тяжелее в случаях, когда выявляется впервые у пожилых собак. У практически всех собак старше пяти лет с отитом обнаруживали кокки и палочки в значительном количестве. Это может быть связано с развитием хронических нарушений как осложнения вялотекущего отита, протекавшего субклинически и не диагностированного в юном возрасте.
Выводы
На основании полученных данных можно заключить, что основные причины или предрасполагающие факторы не оказывают существенного влияния на количество болезнетворных микроорганизмов при наружном отите. Аллергии, эндокринные нарушения и структурные отклонения служат причиной хронического наружного отита. Кроме того, тяжесть течения болезни зависит от возраста, в котором впервые был диагностирован отит. Трудно поддающийся лечению отит может быть связан с эндокринными нарушениями, которые чаще возникают у пожилых собак, при
аллергиях отит протекает легче, как правило, диагностируется впервые у молодых собак. Статья в свободном доступе http://onlinelibrary. wiley.com/doi/10.1111/j.1748-5827.2011.01058.x/full ■
Литература
1. Angus J. C., Lichtensteiger C., Campbell K. L. & Schaeffer D. J. (2002) Breed variations in histopathologic features of chronic severe otitis externa in dogs: 80 cases (1995-2001). Journal of the American Veterinary Medical Association 221, 10001006
2. August J. R. (1988) Otitis externa. A disease of multifactorial etiology. Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice 18, 731-742
3. Bernard F. M., Martins H. M. & Martins M. L. (1998) A survey of mycotic otitis externa of dogs in Lisbon. Revista Iberoamericana de Micologia 15, 163-165
4. Blue J. L. & Wooley R. E. (1977) Antibacterial sensitivity patterns of bacteria isolated from dogs with otitis externa. Journal of the American Veterinary Medical Association 171, 362363
5. Cafarchia C., Gallo S., Capelli G. & Otranto D. (2005) Occurrence and population size of Malassezia spp. in the external ear canal of dogs and cats both healthy and with otitis. Mycopat-hologia 160, 143-149
6. Carloti D. (1991) Diagnosis and medical treatment of otitis externa in dogs and cats. Journal of Small Animal Practice 32, 394-400
7. Carlotti D. (1991) Diagnosis and medical treatment of otitis externa in dogs and cats. Journal of Small Animal Practice 32, 394-400
8. Cole L. K., Kwochka K. W.., Kowalski J. J. & Hillier A. (1998)
Microbial flora and antimicrobial susceptibility patterns of isolated pathogens from the horizontal ear canal and middle ear in dogs with otitis media. Journal of the American Veterinary Medical Association 212, 534-538
9. DeBoer D. J. & Marsella R. (2001) The ACVD task force on canine atopic dermatitis (XII): the relationship of cutaneous infections to the pathogenesis and clinical course of canine atopic dermatitis. Veterinary Immunology and Immunopathology 81, 239249
10. Feldman E. C. & Richard N. (2004) Hypothyroidism In: Canine and Feline Endocrinology and Reproduction. 3rd edn. Eds N.Richard and E. C.Feldman. W. B. Saunders, St Louis, MO, USA. pp 86-151
11. Girao M. D., Prado M. R., Brilhante R. S., Cordeiro R. A., Monteiro A. J., Sid-rim J. J. & Rocha M. F. (2006) Malassezia pachydermatis isolated from normal and diseased external ear canals in dogs: a comparative analysis. The Veterinary Journal. 172, 544-548
12. Graham-Mize C. A. & Rosser E. J. Jr. (2004) Comparison of microbial isolates and susceptibility patterns from the external ear canal of dogs with otitis externa. Journal of the American Animal Hospital Association. 40, 102108
13. Griffin C. E. & DeBoer D. J. (2001) The ACVD task force on canine atopic dermatitis (XIV): clinical manifestations of canine atopic dermatitis. Veterinary Immunology and Immunopathology. 81, 255-269
14. Huang H. P. & Huang H. M. (1999) Effects of ear type, sex, age, body weight, and climate on temperatures in the external acoustic meatus of dogs. American Journal of Veterinary Research. 60, 1173-1176
15. Kiss G., Radvanyi S. & Szigeti G. (1997) New combination for the therapy of canine otitis externa. I. Microbiology of otitis externa. Journal of Small Animal Practice . 38, 51-56
16. Muller G. H. (1990) Skin diseases of the Chinese Shar-Pei.Veterinary Clinics of North America: Small Animal Practice. 20, 1655-1670
17. Rosser E. J., Jr. (1993) Diagnosis of food allergy in dogs. Journal of the American Veterinary Medical Association. 203, 259-262
18. Rosser E. J., Jr. (2004) Causes of otitis externa. Veterinary Clinics of
North America: Small Animal Practice. 34, 459-468
19. Saridomichelakis M. N., Farmaki R., Leontides L. S. & Koutinas A. F. (2007) Aetiology of canine otitis externa: a retrospective study of 100 cases. Veterinary Dermatology. 18, 341-347
20. Saridomichelakis M. N., Koutinas A. F., Gioulekas D. & Leontidis L. (1999) Canine atopic dermatitis in Greece: clinical observations and the prevalence of positive intradermal test reactions in 91 spontaneous cases. Veterinary Immunology and Immunopathology. 69, 61-73
21. Scott D. W., Miller W. H. & Griffin C. E. (2001) Diseases of the eyelids, claws, anal sacs and ears. In: Miller and Kirk's Small Animal Dermatology. W. B. Saunders, Philadelphia, PA, USA. pp 1185-1236
22. Scott D. W., Miller W. H. & Griffin C. E.(2001) Skin immune system and allergic skin disease. In: Miller and Kirk's Small Animal Dermatology. W.B. Saunders, Philadelphia, PA, USA. pp.543-666
23. Willemse T. (1986) Atopic skin disease: a review and reconsideration of diagnostic criteria. Journal of Small Animal Practice. 27, 771-778
24. Yoshida N., NaitoF. & Fukata T. Studies of certain factors affecting the microenvironment and microflora of the external ear of the dog in health and disease. The Journal of Veterinary Medical Science.64, 1145-1147
25. Zerbe C. (2000) Screening tests to diagnose hyperadrenocorticism in cats and dogs. Compendium on Continuing Education for the Practicing Veterinarian. 22, 17-31
26. Zur G., Ihrke P. J., White S. D. & Kass P. H. (2002) Canine atopic dermatitis: a retrospective study of 266 cases examined at the University of California, Davis, 1992-1998. Part I. Clinical features and allergy testing results. Veterinary Dermatology.13, 89-102
27. Zur G. & Lifshitz B. (2008) The relationship between primary/predisposing factors and secondary causes in canine otitis externa (abstract). Veterinary Dermatology .10 (Suppl 1), 31