CC BY
68
УДК 582.931 (581.47 + 581.8)
А.В. Филоненко1, А.Н. Ефремов2
1 Московский педагогический государственный университет (г. Москва)
2ЗАО «Проектный институт реконструкции и строительства объектов нефти и газа» (г. Омск)
МОРФОЛОГИЯ И АНАТОМИЯ ПЛОДОВ ПРЕДСТАВИТЕЛЕЙ РОДА Menodora (Oleaceae)
Представлены результаты изучения развития плодов и формирования перикарпия у трех представителей рода Menodora Bonpl. (Oleaceae). Показано, что плоды Menodora развиваются из верхнего димерного синкарпного гинецея, а экст-ракарпеллярные элементы не принимают участие в формировании плода. Перикарпий четко дифференцирован на экзо-, мезо- и эндокарпий. Экзокарпий представлен однослойной эпидермой. Мезокарпий сформирован паренхимными клетками, в районе вскрывания преобладают клетки с незначительно утолщенными клеточными стенками. Эндокарпий, так же как и экзокарпий, образован однослойной эпидермой. На основании полученных данных морфогенетический тип плодов Menodora определен как коробочки Galanthus-типа. С привлечением карпологических признаков уточнено систематическое положение рода Menodora, обсуждены филогенетические связи.
Ключевые слова: перикарпий; морфогенез плодов; Menodora.
Введение
Род Menodora Bonpl. насчитывает около 20 видов кустарников, произрастающих в Северной и Южной Америке, а также в Южной Африке [1, 2]. Систематика рода Menodora довольно сильно запутана, несмотря на многочисленные попытки введения внутриродовых таксономических единиц, ревизии и региональные флористические обработки [3-5]. Во многом такое положение объясняется полиморфностью видов принимаемых в рамках рода Menodora и их слабой морфологической обособленностью от видов рода Jasminum L. [6-8]. В системе семейства Oleaceae род Menodora, совместно с родом Jasminum, всегда занимал обособленное положение и рассматривался в составе трибы Jasmineae подсемейства Jasminoideae [9-14]. Основным критерием для выделения данной трибы (а также подсемейства) послужил тот факт, что плоды у Menodora и Jasminum явственно двулопастные, выглядящие как две сросшиеся в основании сферы. В соответствии с системой, предложенной J.A. Steyermark [1], род Menodora включает два подрода: subgen. Menodora, объединяющий виды, лишенные колючек и имеющие трансвер-зально вскрывающиеся плоды, и subgen. Duogyne, включающий единственный вид - Menodora spinescens A. Gray, - имеющий выраженные шипы и плоды, вскрывающиеся дорзально или нерегулярно.
Плоды Menodora неоднократно становились предметом специальных исследований [6, 7], однако J. Rohwer уделял большее внимание морфологиче-
ским признакам плодов (цвет и консистенция перикарпия, характер вскрывания), а также анатомическому строению спермодермы (в особенности структуре саркотесты), нежели анатомии перикарпия. Вероятно, это связано с тем, что перикарпий у представителей Menodora редко насчитывает более 10 слоев клеток, чаще всего 3-4, в то время как саркотеста может насчитывать до 20 слоев многообразных клеток.
Целью настоящего исследования явилось изучение морфологии и анатомии плодов и гистогенеза перикарпия некоторых представителей рода Menodora.
Материалы и методики исследования
В рамках карпологического исследования представителей семейства Oleaceae изучены в развитии морфология плодов и анатомия перикарпия трех видов рода Menodora: M. spinescens A. Gray (subgen. Duogyne); M. africana Hook., M. mexicana A. Gray. (subgen. Menodora). Материал для исследования был получен из гербариев и карпологических коллекций: карпологической коллекции Ботанического музея Ботанического института им. В.Л. Комарова РАН (БИН РАН), Гербария БИН РАН (LE) (Санкт-Петербург, РФ), Миссурийского ботанического сада (MO) (Сент-Луис, США), Нью-Йоркского ботанического сада (NY) (Нью-Йорк, США), Национального ботанического сада Кирстенбош (NBG) (Кейптаун, ЮАР).
Перед проведением анатомического исследования сухие плоды выдерживали в смеси Страсбургера в течение 10-20 сут [15]. Свежий материал фиксировали в 70%-ном этаноле. Парафиновые блоки изготавливались без предварительной проводки. Срезы плодов толщиной 7-15 мкм выполнены с помощью салазочного микротома «МС-2» (Россия). Для выявления лигнифици-рованных участков в различных гистогенетических зонах перикарпия проводили реакцию с флороглюцином и соляной кислотой; гистохимические реакции выполнены по стандартным методикам [15]. Микрофотографии выполнены на сканирующем электронном микроскопе «Hitachi S-405A» (Япония). Зарисовка гистологических препаратов сделана от руки методом прямой проекции. С целью определения характера гистогенеза перикарпия плоды изучались на разных стадиях развития: от опыленной карпеллы до зрелого плода. Термины «экзокарпий», «мезокарпий» и «эндокарпий» используются ниже в строго гистогенетическом смысле: как производные наружной эпидермы карпеллы, мезофилла и внутренней эпидермы карпеллы соответственно [16].
Результаты исследования и обсуждение
В результате карпологического исследования установлено, что плоды Menodora развиваются из верхнего димерного синкарпного гинецея, характерного для всех представителей семейства Oleaceae [13]. В каждом гнезде завязи закладывается по 2 (subgen. Duogyne) или 4 анатропных семязачатка (subgen. Menodora); плацентация субмаргинальная. Зрелые плоды двулопастные, сухие, вскрывающиеся дорзально (subgen. Duogyne) или трансверзально
(subgen. Menodora). Число развитых семян обычно соответствует числу семязачатков.
Экзокарпий у всех изученных видов рода Menodora образован однослойной эпидермой, сложенной из мелких, незначительно уплощенных, тонкостенных клеток. К моменту созревания клетки экзокарпия, как правило, сильно уплощаются. На поверхности экзокарпия обнаруживается мощная кутикула (рис. 1, а, б, на вклейке).
Мезокарпий Menodora насчитывает 2-4 слоя тонкостенных, уплощенных или изодиаметрических клеток на вентральных поверхностях и до 10 слоев аналогичных клеток на латеральных поверхностях в районе вскрывания. На дорзальных поверхностях карпелл в толще паренхимы мезокарпия обнаруживаются единичные клетки с утолщенными, но нелигнифицированными стенками (рис. 2, а, б, на вклейке). В районе вскрывания плода такие клетки наиболее многочисленны, при этом клетки внутренних слоев мезокарпия имеют наиболее мощные утолщения (рис. 1, б, на вклейке; рис. 2, в, на вклейке). Механическое напряжение, нарастающее по мере высыхания перикарпия, обусловливает вскрывание плодов. В толще паренхимы проходят многочисленные проводящие пучки, лишенные механической обкладки. Эндокарпий, так же как и экзокарпий, представлен однослойной эпидермой, однако клетки эндокарпия более крупные и более сильно уплощенные (рис. 2, а—в, на вклейке).
На основе полученных данных, в соответствии с принятой терминологией, морфогенетический тип плодов Menodora соответствует коробочке Galanthus-типа [16]. Данный морфогенетический тип характеризуется полным отсутствием лигнификации тканей перикарпия. Плоды всех изученных видов рода Menodora имеют общий с представителями рода Jasminum план строения и дифференциации тканей перикарпия, что подтверждает близкое родство данных родов. На близость этих таксонов также указывают морфологические [12], кариологические [11] и молекулярно-генетические данные [13]. Выявленные структурные особенности плодов изученных таксонов не позволяют четко разграничить роды Menodora и Jasminum, на что уже указывалось ранее [18]. Напротив, анатомические признаки вскрывающихся плодов ряда видов Jasminum дают основание рассматривать их как в составе рода Jasmi-num, так и в составе рода Menodora. В структуре плодов всех изученных видов Menodora выявлен однослойный паренхимный эндокарпий. Данный признак характеризует семейство Oleaceae наравне с таким важным систематическим признаком, как верхний димерный синкарпный гинецей [19, 20].
Основываясь на том, что при зрелых плодах Menodora сохраняется чашечка, высказывалось предположение об участии экстракарпеллярных элементов в формировании стенки плодов [1]. Однако выполненные исследования показывают, что стенка плода у всех изученных видов Menodora сформирована исключительно тканями карпелл. Хотя при плодах и сохраняется чашечка, при этом весьма гипертрофированная, однако в процессе диссеми-нации она не участвует. Вероятно, чашечка выполняет защитную функцию, предохраняя плоды от поедания, так как имеет интенсивное железистое опушение.
Рис. 1. Анатомическое строение перикарпия видов рода Menodora (СЭМ): а - M. africana (х 300); б - M. africana (х 1000)
Рис. 2. Анатомическое строение перикарпия видов родаMenodora (х 250): а - перикарпий M. africana на вентральной поверхности; б - перикарпий M. africana на латеральной поверхности; в - перикарпий M. africana на дорзальной поверхности -зона вскрывания (радиальный срез)
Вскрывание плодов Menodora происходит в результате механического напряжения тканей перикарпия, происходящего при высыхании, что также является основной причиной вскрывания плодов у представителей различных таксономических групп [21]. В случае с Menodora механическое напряжение вызывается разнородностью клеток паренхимы мезокарпия. Наличие паренхимных клеток, сильно отличающихся по размерам и форме, а также присутствие в зоне вскрывания большого числа клеток с утолщёнными (но нелиг-нифицированными) стенками обеспечивают неравномерное сжатие перикарпия при высыхании, что в свою очередь провоцирует его разрыв. У таксонов, характеризующихся регулярно вскрывающимися плодами, перикарпий имеет четко очерченную зону гетероцеллюлярной паренхимы, которая и становится зоной вскрывания. В случае нерегулярного вскрывания перикарпий, как правило, не имеет подобной зоны, а содержит диффузно распределенные клетки с утолщенными стенками и группы мелких паренхимных клеток. Тот участок перикарпия, где таких клеток больше, и будет местом вскрывания. Важно отметить, что плоды Menodora, имеющие наиболее тонкий перикарпий (3— 5 слоев клеток) на вентральных поверхностях в дистальной части плодов, практически никогда не вскрываются вентрально, напротив, у регулярно вскрывающихся плодов вскрывание происходит в районе наиболее мощного перикарпия (до 15 слоев клеток). Аналогичная ситуация наблюдается и у представителей рода Jasminum [18, 22].
Механизм вскрывания плодов других представителей семейства (Forsythia Vahl, Comoranthus Knobl., Schrebera Roxb. и Syringa L.) хотя и основан на тех же принципах, что и у Menodora и Jasminum, однако более сложно организован и оформлен в виде четко обособленной гистологической зоны. Такие структурные различия позволяют говорить о независимом возникновении вскрывающихся плодов в различных эволюционных ветвях семейства Oleaceae. В качестве исходного типа плодов для семейства Oleaceae мы склонны рассматривать коробочки Forsythia-типа [16], характерные для Forsythia, Comoranthus, Schrebera и Syringa. От коробочек Forsythia-типа путем «стандартных» морфогенетических преобразований выводятся пиренарии Olea-типа (с всевозможными модификациями: сочные с несколькими односемянными косточками, сочные с одной односемянной косточкой, сухие крылатые односемянные), характерные для подавляющего большинства представителей семейства Oleaceae [19, 20]. «Стандартные» преобразования включают комплекс структурных изменений, направленный на формирование эффективной односемянной диаспоры, с различными адаптациями к диссеминации [23]. В рамках «стандартных» модусов эволюционных преобразований плодов также лежат преобразования коробочек Forsythia-типа в коробочки Galanthus-типа. В первом случае имеют место полимеризация слоев мезокарпия и усложнение структуры перикарпия, а во втором напротив - редукция слоев мезокарпия и упрощение структуры перикарпия. При этом сравнительно простая структура плодов Menodora вторична и носит адаптивный характер, и рассматривать ее как показатель примитивности таксона некорректно.
Проведенные исследования позволяют заключить, что эволюционная ветвь Menodora и Jasminum довольно сильно изолирована и весьма подвину-
та, что подтверждается также данными сравнительной морфологии, кариологии и сиквенса нуклеотидных последовательностей [11-14]. В связи с этим рассмотрение Menodora и Jasminum в рамках трибы Jasmineae подсемейства Jasminoideae представляется нам вполне оправданным.
Литература
1. Steyermark J. A revision of the genus Menodora // Annals of the Missouri Botanical Garden.
1932. Vol. 19. P. 87-176.
2. Turner B.L. An overview of North American species of Menodora (Oleaceae) // Phytologia.
1991. Vol. 71. P. 340-365.
3. Verdoorn I.C. The Oleaceae of Southern Africa // Bothalia. 1956. Vol. 6. P. 549-639.
4. Turner B.L. Menodora gypsophyla (Oleaceae), a new species from near Galeana, Nuevo Leon,
Mexico // Phytologia. 1995. Vol. 79. P. 8-9.
5. van Devender T.R., Turner B.L. A new species of Menodora (Oleaceae) from the Sierra
Madre Occidental in eastern Sonora, Mexico // Phytologia. 1997. Vol. 82. P. 269-272.
6. Rohwer J.G. Fruit and seed structures in Menodora (Oleaceae): a comparison with Jasminum
// Botanica Acta. 1995. Vol. 108. P. 163-168.
7. Rohwer J.G. The fruits of Jasminum mesnyi (Oleaceae), and the distinction between Jasmi-
num and Menodora // Annals of the Missouri Botanical Garden. 1997. Vol. 84. P. 848-856.
8. Lee H.-L., Jansen R.K., Chumley T.W., Kim K.-J. Gene Relocations within Chloroplast Ge-
nomes of Jasminum and Menodora (Oleaceae) Are Due to Multiple, Overlapping Inversions // Molecular Biology and Evolution. 2007. Vol. 24. P. 1161-1180.
9. Bentham G. Oleaceae // Genera plantarum / Eds. by G. Bentham, J.D. Hooker. London, 1876.
Vol. 2. P. 672-680.
10. Knoblauch E. Oleaceae // Die natürlichen Pflanzenfamilien / Eds. by A. Engler, K. Prantl. Leipzig, 1895. IV, 2. P. 1-16.
11. Taylor H. Cyto-taxonomy and phylogeny of the Oleaceae // Brittonia. 1945. Vol. 5. P. 337367.
12. Johnson L.A.S. A review of the family Oleaceae // Contribution New South Wales National Herbarium. 1957. Vol. 2. P. 396-418.
13. Wallander E., Albert V.A. Phylogeny and classification of Oleaceae based on rps 16 and trn L-F sequence data // American Journal of Botany. 2000. Vol. 87, № 12. P. 1827-1841.
14. Green P.S. Oleaceae // The families and genera of vascular plants / Ed. by K. Kubitzki. Heidelberg, 2004. Vol. VII. P. 296-306.
15. O’Brien T.P., McCully M.E. The study of plant structure: principles and selected methods. Melbourne: Termacarphy Pty. Ltd., 1981. 342 p.
16. Бобров А.В., Меликян А.П., Романов М.С. Морфогенез плодов Magnoliophyta. М.: URSS, 2009. 400 с.
17. Rohwer J.G. Die frucht- und samenstrukturen der Oleaceae. Stuttgart: G. Borntraeger, 1996. 184 p.
18. Филоненко А.В., Бобров А.В. Сравнительная карпология и филогенетические связи представителей родов Menodora и Jasminum (Oleaceae) // Материалы региональной научной конференции «Ботанические исследования на Урале». Пермь, 2009. С. 367-370.
19. Меликян А.П., Филоненко А.В. Морфология и анатомия плодов представителей рода Olea L. (Oleaceae) // Материалы Международной научной конференции «Актуальные проблемы ботаники в Армении». Ереван, 2008. С. 131-134.
20. Филоненко А.В. Морфология и анатомия плодов представителей рода Fraxinus L. (Oleaceae) // Материалы Международной научной конференции «Биоразнообразие: проблемы и перспективы сохранения». Пенза, 2008. С. 82-84.
21. ЛевинаР.Е. Способы распространения плодов и семян. М.: Наука, 1957. 359 с.
22. Филоненко А.В., Меликян А.П. Морфология плодов и анатомия перикарпия Jasminum azoricum L. (Oleaceae) // Материалы международной научной конференции «Актуальные проблемы ботаники и экологии». Каменец-Подольский, 2008. С. 263-264.
23. Тахтаджян А.Л. Основы эволюционной морфологии покрытосеменных растений. М.; Л.: Наука, 1964. 236 с.
Поступила в редакцию 15.02.2011 г.
Andrew V. Filonenko1, Andrew N. Efremov2
Moscow Pedagogical State University, Moscow, Russia
2JSC «Design Institute for Oil and Gas Projects Construction and Rehabilitation»,
Omsk, Russia
THE MORPHOLOGY AND ANATOMY OF Menodora (Oleaceae) GENUS FRUITS
The analysis offruits ontogenesis and pericarp development of three representatives of Menodora Bonpl. genus (Oleaceae) is presented in this article. This genus demonstrates quite close relationships with genus Jasminum L. and at the same time occupies a rather isolated position within a family. That's how the goal of this research emerged.
The current sources quite commonly treat Menodora and Jasminum fruits as berries, which is caused by incorrect interpretation of the nature of fleshy tissues fruits. We showed that Menodora fruits develop from upper dimerous syncarpous gynoecium, but extacarpellary elements don't participate in fruit formation. The pericarp of Menodora is clearly differentiated into exo-, meso- and endocarp and consists of no more than 15 cell layers. Earlier the pericarp parenchymal tissues were confused with massive sarcotesta, which is 5 and more times thicker than pericarp. Exocarp consists of single-layer epidermis of mainly flattened thin-walled cells. Heterocellular mesocarp is formed mainly by parenchymal cells, but in dehiscent area cells with slightly thickened walls prevail. As the heterocellular parenchymal tissues of the mesocarp dry the mechanical stress increases and causes fruits dehiscence. Exocarp is presented by one-layered epidermis. Mesocarp is formed by parenchymal cells, in the place of dehiscence cells with insignificant incrassation of cellular walls prevail. Endocarp as well as exocarp is formed by one-layered epidermis. All Menodora species fruit structure we studied exhibit singlelayered parenchymal endocarp. This feature is characteristic for the Oleaceae family together with the important systematic feature such as upper dimerous syncarpous gynoecium. Based on the data we obtained the morphogenetic fruit type of Menodora is defined as capsules of Galanthus-type that can transform into nuts of Physena-type as they lose the dehiscence mechanism. Bringing carpological features into consideration we refined the systematic position of the Menodora genus, discussed its phylogenetic relationships. From this we conclude that the evolutionary line of Menodora and Jasminum is quite separate and developed. This is also confirmed by the data of comparative morphology, karyology, and nucleotide sequences. Therefore we suggest considering Menodora and Jasminum as belonging to Jasminoideae subfamily.
Key words: pericarp; morphogenesis of fruits; Menodora.
Received February 15, 2011
