CC BY
0
Нервно-мышечные БОЛЕЗНИ
Лекции и обзоры | Lectures and reviews Neuromuscular DISEASES
DOI: https://doi.org/10.17650/2222-8721-2024-14-4-71-76
(Ф1
Исследовательское и клиническое значение диагностической транскраниальной магнитной стимуляции у детей с черепно-мозговой травмой: обзор метода
Д.С. Каньшина1, Т.А. Ахадов1, С.С. Никитин2
1ГБУЗ «Научно-исследовательский институт неотложной детской хирургии и травматологии» Департамента здравоохранения г. Москвы; Россия, 119180 Москва, ул. Большая Полянка, 22;
2ФГБНУ«Медико-генетический научный центр им. акад. Н.П. Бочкова»; Россия, 115522 Москва, ул. Москворечье, 1
Контакты: Дарья Сергеевна Каньшина [email protected]
Согласно исследованиям, транскраниальная магнитная стимуляция имеет потенциал в качестве неинвазивного прогностического метода количественной оценки нейрофизиологических изменений головного мозга после черепно-мозговой травмы (ЧМТ). В патофизиологической основе изменений параметров транскраниальной магнитной стимуляции при ЧМТ лежат нарушение регуляции высвобождения нейромедиаторов, изменение экспрессии рецепторов, повреждение интернейронов и микроцитоархитектоники, что провоцирует нарушение функционального баланса между корковым возбуждением и торможением.
Особенностью детской популяции с последствиями ЧМТ оказалась уязвимость тормозных механизмов интернейронов за счет снижения уровня ГАМКв-рецепторов опосредованного коркового торможения. Целью настоящей публикации стал анализ наиболее информативных параметров диагностической транскраниальной магнитной стимуляции в детской популяции с последствиями ЧМТ на основе имеющейся литературы.
Ключевые слова: транскраниальная магнитная стимуляция, черепно-мозговая травма, порог моторного ответа, вызванный моторный ответ, время центрального моторного проведения, период молчания, коротколатентное афферентное торможение, длиннолатентное внутрикорковое торможение, интракортикальное ингибирование, интра-кортикальное возбуждение
Для цитирования: Каньшина Д.С., Ахадов Т.А., Никитин С.С. Исследовательское и клиническое значение диагностической транскраниальной магнитной стимуляции у детей с черепно-мозговой травмой: обзор метода. Нервно-мышечные болезни 2024;14(4):71-6. Э01: https://doi.org/10.17650/2222-8721-2024-14-4-71-76
Research and clinical application of transcranial magnetic stimulation in children with head injury: method overview
D.S. Kanshina1, T.A. Akhadov1, S.S. Nikitin2
1Research Institute for Urgent Pediatric Surgery and Traumatology, Moscow Healthcare Department; 22 Bolshaya Polyanka St., Moscow 119180, Russia;
Research Centre for Medical Genetics; 1 Moskvorechye St., Moscow 115522, Russia Contacts: Darya Sergeevna Kanshina [email protected]
According to research, transcranial magnetic stimulation has potential as a non-invasive prognostic method to quantify neurophysiological changes of brain after traumatic brain injury (TBI). The pathophysiological basis of changes in transcranial magnetic stimulation parameters in TBI includes impaired regulation of neurotransmitter release, changes in receptor expression, damage to interneurons and microcytoarchitectonics, which provokes a disturbance in the functional balance between cortical excitation and inhibition.
The vulnerability of inhibitory mechanisms of interneurons due to decreased levels of GABAB receptor-mediated cortical inhibition was found to be a peculiarity of the pediatric population with the consequences of TBI. The purpose of this publication was to analyze the most informative parameters of diagnostic transcranial magnetic stimulation in the pediatric population with the consequences of TBI based on the available literature.
Нервно-мышечные БОЛЕЗНИ
Neuromuscular DISEASES Лекции и обзоры | Lectures and reviews
Keywords: transcranial magnetic stimulation, traumatic brain injury, motor response threshold, evoked motor potential, central motor conduction time, silent period, short-latency afferent inhibition, long-latency intracortical inhibition, intracortical inhibition, intracortical excitation
For citation: Kanshina D.S., Akhadov T.A., Nikitin S.S. Research and clinical application of transcranial magnetic stimulation in children with head injury: method overview. Nervno-myshechnye bolezni = Neuromuscular Diseases 2024;14(4):71-6. (In Russ.).
DOI: https://doi.org/10.17650/2222-8721-2024-14-4-71-76
Безопасность и информативность метода
В 2016 г. группа авторов провела изучение коркового баланса возбуждения—торможения с помощью транскраниальной магнитной стимуляции (ТМС) у детей после легкой черепно-мозговой травмы (ЧМТ), продемонстрировав хорошую переносимость ТМС и доказав, что любые зарегистрированные нежелательные явления были легкими или умеренными и не отличались от нежелательных явлений в группе контроля (дети с нормотипичным развитием) [1]. Одно из самых значимых нежелательных явлений при использовании ТМС у детей с последствиями ЧМТ — провокация судорожных приступов, которая чаще встречается при использовании ритмической ТМС, в частности высокочастотных протоколов с короткими (<20 с) межсти-мульными интервалами [2]. Важное клиническое наблюдение было описано S.M. МсСИйоск и соавт. в 2012 г., акцентировавшими внимание на необходимости оценки контралатеральной руки во время стимуляции на предмет наличия подергиваний или движений как индикатора распространения индукции и провокации развития генерализованного тонико-клонического приступа. При этом, по мнению авторов, приступ может развиться даже у пациента, не имеющего факторов риска в анамнезе [2]. В случае наличия у пациента ЧМТ риск развития эпилептических приступов коррелирует с тяжестью повреждения структур головного мозга (ГМ). По мнению I. Reti и соавт., ЧМТ ассоциируется с повышенным риском развития как ранних, так и поздних эпилептических приступов, в связи с чем предпочтительнее использовать низкочастотную стимуляцию как менее иктогенную [2]. Системный обзор 2015 г., посвященный информативности ТМС при ЧМТ легкой степени тяжести, продемонстрировал значимость временного интервала исследования в части количественной оценки параметров ТМС при краткосрочных (до 12 мес), среднесрочных (до 5 лет) и долгосрочных (>5 лет) симптомах [3].
Порог моторного ответа
При ЧМТ легкой степени тяжести значения порога моторного ответа (ПМО) оказались равнозначными с таковыми в группе контроля [1, 4]. В случае ЧМТ средней степени тяжести малочисленность исследований, особенности их дизайна и смещение вы-
борки в сторону взрослой популяции не позволяли сделать однозначных выводов. Так, в исследовании А. Chistyakov и соавт. в 2001 г., проведенном в течение первых 2 нед после травмы, было продемонстрировано значительное повышение ПМО у пациентов с ЧМТ средней степени тяжести. При этом его изменение сопровождалось заметным снижением отношения амплитуд вызванного моторного ответа (ВМО) к М-волне, которое имело латерализацию в соответствии с зоной повреждения структур ГМ [5].
Схожие результаты были получены в исследовании отечественных авторов, согласно которому у 13 детей с последствиями тяжелой ЧМТ было выявлено увеличение ПМО, а у 4 из 13 ВМО не был зарегистрирован даже при максимально возможной интенсивности стимула [6]. Механизм повышения ПМО многофакторный и зависит от типа и тяжести травмы: потеря кортико-спинальных нейронов, реагирующих на ТМС и приводящих к генерации возбуждающего постсинаптиче-ского потенциала в мотонейронах спинного мозга, может отвечать за более высокий ПМО при ушибах ГМ. С другой стороны, замедление и десинхронизация нисходящих стимулов приводят к снижению эффективности временного суммирования возбуждающего пост-синаптического потенциала, которое необходимо для достижения порога деполяризации сегментарными мотонейронами, являясь основной причиной увеличения ПМО при аксональных повреждениях ГМ [5]. По данным нейровизуализации у пациентов с унилатеральным повреждением повышение ПМО всегда соответствовало стороне повреждения. Однако у пациента с комбинированным поражением ГМ было обнаружено несоответствие очага контузии стороне повышения ПМО. Разница между радиологическими и электрофизиологическими данными достигала 85,7 % [1]. N. Lapitskaya и соавт. в 2009 г. в своем исследовании продемонстрировали неизмененные показатели ПМО у пациентов в хроническом периоде ЧМТ при отсутствии клинического моторного дефицита [7]. В обратной ситуации отсутствие произвольных движений у пациентов с тяжелой ЧМТ не всегда является предвестником изменения ПМО [8]. Такая диссоциация может указывать на избирательное участие мелких нейронов пирамидного пути при относительной сохранности крупных быстропроводящих кортикоспинальных волокон, от-
вечающих за реализацию ВМО [9]. Отдельные публикации указывают на синхронность процесса клинического восстановления и нормализации значений ПМО при выздоровлении после ЧМТ [10].
Латентность вызванного моторного ответа
Согласно данным метаанализа 2020 г., ЧМТ легкой степени тяжести не сопровождается значимым изменением латентности ВМО [4].
Амплитуда вызванного моторного ответа
Согласно имеющимся данным, при легкой ЧМТ амплитуда ВМО не претерпевала значимых изменений как в раннем периоде, так и в 5-летнем периоде наблюдения [1, 4]. Нормализация амплитуды и формы ВМО была связана с клиническим выздоровлением при ЧМТ средней степени тяжести. Эти данные совпадают с результатами исследования восстановления моторной функции после острого нарушения мозгового кровообращения, которое выявило увеличение амплитуды ВМО в динамике в течение первых 6 мес после дебюта заболевания [10, 11]. Отсутствие изменения амплитуды ВМО было отмечено у пациентов с симптоматической посттравматической гидроцефалией и разнообразными исходами по шкале функциональной независимости (Functional Independence Measure, FIM) [7]. Исследования Н.Ю. Семеновой и соавт. (2020) показали значительное колебание амплитуды ВМО в группе детей с тяжелой ЧМТ [6].
Время центрального моторного проведения
Оценка времени центрального моторного проведения (ВЦМП) у пациентов с последствиями ЧМТ проводилась в разные временные отрезки от дебюта заболевания, а также при разных объемах поражения структур ГМ.
Ряд публикаций указывают на увеличение ВЦМП, но в исследовании A. Chistyakov и соавт. (2001) этот показатель статистически достоверно отличался только в группе пациентов с ЧМТ средней степени тяжести в сравнении с группой контроля [3, 5]. Изменение ВЦМП в группах с очаговым и комбинированным поражением структур ГМ чаще всего носило субклинический характер, за исключением пациентов с гемипа-резом, у которых увеличение ВЦМП совпадало с клиническими проявлениями. Тот факт, что ВЦМП оставалось в пределах нормы у большинства пациентов, может быть связан с высокой интенсивностью ТМС, применяемой у пациентов с повышенным ПМО. Стимул такой интенсивности, вероятно, способен активировать напрямую кортикоспинальные аксоны, таким образом «пропуская» нарушение проведения на кортикальном уроне [5]. С другой стороны, результаты обследования 13 детей с тяжелой ЧМТ продемонстрировали увеличение ВЦМП в 100 % случаев, однако отсутствие информации о клиническом статусе детей, данных нейрови-
зуализации и сроках проведения исследования не позволяет сделать однозначные выводы [6]. >
В исследованиях продемонстрирована возможность 2 существования моторного дефицита при неизмененном g времени кортико-мотонейрональной проводимости, соответственно, целостность кортикоспинальных проекций не является достаточным условием сохранения произвольной двигательной активности [8, 12].
Более высокую чувствительность в оценке состоятельности кортикоспинального тракта имеет методика тройной стимуляции, состоящая из 1 транскраниального магнитного и 2 периферических электрических стимулов (сплетение и нерв), но из-за сложности ее выполнения результаты малочисленны [13].
Период молчания
При последствиях ЧМТ внутрикорковое торможение — один из наиболее стабильно изменяемых показателей диагностической ТМС. Фармакологические исследования демонстрируют, что агонисты ГАМКв-рецепторов и ингибиторы обратного захвата гамма-аминомасляной кислоты могут удлинять его продолжительность [14, 15]. A. Chistyakov и соавт. (2001) в своем исследовании продемонстрировали значительное увеличение периода молчания (ПМ) у пациентов с ЧМТ средней степени тяжести, но в сравнении с увеличением моторного порога он был изменен в меньшей степени [5]. Согласно более поздним исследованиям, ПМ информативен в оценке двигательной функции у коматозных пациентов, но не имеет прогностической значимости в отдаленном периоде [7]. В исследованиях N. Takeuchi и соавт. (2006), N. Lapitskaya и соавт. (2009) была показана корреляция между уровнем поражения по шкале комы Глазго и степенью выраженности коркового торможения у больных с ЧМТ [7, 16]. Изучая группу симп-томных и асимптомных детей с последствиями легкой ЧМТ, R. King и соавт. (2019) продемонстрировали укорочение ПМ в течение 1 мес после сотрясения ГМ в группе с наличием симптомов, с последующей тенденцией к его увеличению, аналогичные данные были получены у взрослых, при этом укорочение ПМ наблюдалось в течение первых 11 дней от момента моделирования сотрясения ГМ [17, 18]. Воспроизведение модели сотрясения ГМ у взрослых при игре головой с мячом продемонстрировало увеличение ПМ уже в первые 24 ч эксперимента. По мнению авторов исследования, повторяющиеся травмирующие ситуации могут провоцировать вторичное нарушение когнитивных функций за счет функционального дефицита ингибирования кортикальных интернейронов, однако аналогичных исследований в детской популяции не проводилось [19]. Следует отметить, что ряд авторов отмечают увеличение ПМ среди пациентов с последствиями ЧМТ на фоне приема антидепрессантов (в частности селективных ингибиторов обратного захвата серотонина), что необходимо учитывать при планировании дизайна исследования [20].
^ Коротколатентное афферентное торможение
^ У пациентов с ЧМТ по сравнению со здоровыми ис-
? пытуемыми отмечено значительное снижение коротко-р латентного афферентного торможения (КАТ) [7, 18, 19]. Механизмы снижения КАТ при ЧМТ неясны, но могут включать либо прямое торможение моторной коры из-за быстропроводящих афферентов, либо отмену тонического облегчения из других структур ГМ, таких как таламус [21]. Другая возможность заключается в том, что подкорковые поражения, как и у пациентов с множественными инфарктами, прерывают восходящие холинергические аксоны, формируя кортикальную холинергическую денервацию [22]. Холинергические аксоны достигают коры ГМ по путям, идущим в цин-гулярном слое и в наружной капсуле, что делает корковый и подкорковый слои холинергического контура особенно уязвимыми к повреждению белого вещества ГМ при ЧМТ [23]. В результате происходит отключение корковых областей, несущих в том числе ответственность за когнитивные нарушения при ЧМТ, от их источника холинергической иннервации в базальном отделе переднего мозга [24].
Длиннолатентное внутрикорковое торможение
Группа с симптоматической легкой ЧМТ продемонстрировала снижение длиннолатентного внутри-коркового торможения по сравнению со здоровым контролем. Это позволяет предположить снижение уровня ГАМКв-рецепторов опосредованного коркового торможения, что является особенностью детской популяции [1].
Интракортикальное ингибирование и интракортикальное возбуждение
Отдельные публикации сообщают об увеличении интракортикального ингибирования и уменьшении интракортикального возбуждения у пациентов в вегетативном состоянии или в состоянии минимального уровня сознания, в то время как интракортикальное ингибирование и интракортикальное возбуждение не изменяются после легкой ЧМТ, поэтому они рассматриваются как потенциальные модальности оценки тяжести заболевания [25, 26].
Обсуждение
В патофизиологической основе изменений параметров ТМС при ЧМТ лежат нарушение регуляции высвобождения нейромедиаторов, изменение экспрессии рецепторов, повреждение интернейронов и микро-цитоархитектоники, что провоцирует нарушение функционального баланса между корковым возбуждением и торможением [1]. Это подтверждается как экспериментальными моделями ЧМТ, так и исследованиями у взрослых людей [5, 27—31].
Первоначально ЧМТ приводит к неконтролируемому высвобождению глутамата и нарушению ионного баланса нейрональных мембран, степень которого зависит от тяжести травмы [32, 33]. Происходят изменения в экспрессии рецепторов, такие как ранние изменения в составе субъединиц рецепторов ^метил^-аспартата и более поздние сдвиги в субъединицах рецепторов подтипа гамма-аминомасляной кислоты [34—36].
Экспериментальные работы демонстрируют улучшение долгосрочных функций коры ГМ у нечеловекообразных приматов с последствиями ЧМТ за счет влияния высокочастотной ТМС путем изменения в экспрессии кальций-связывающих белков тормозных интернейронов, которые, в свою очередь, могут менять уровень возбудимости нейронной сети. Было показано, что повторная магнитная стимуляция вызывает длительное увеличение представленности глутаматерги-ческих синапсов в срезах мозга, что свидетельствует об их структурной пластичности [37].
Исследование детской популяции с симптомной и асимптомной легкой ЧМТ продемонстрировало, что в целом параметры, связанные с корковым торможением, были относительно повышены в бессимптомной группе — с быстрым восстановлением после сотрясения ГМ, в то время как параметры, отражающие кортикальное возбуждение/фасилитацию, были снижены у детей с симптомами [17].
Анализ литературы демонстрирует необходимость дальнейшего исследования информативности параметров ТМС в детской популяции при ЧМТ, так как имеющиеся данные противоречивы, а особенности дизайна и малочисленность выборки не позволяют сделать однозначные выводы [38—41]. Будущие исследования должны акцентировать внимание не только на сроках и объемах повреждения, особенностях фармакотерапии при проведении ТМС, данных нейровизуализации, но и на сопоставлении сроков поражения с периодами критической нейропластичности (временные окна), когда влияние опыта на развитие мозга выражено необычайно глубоко и может сильно модулировать нейронные сети [42]. Такие периоды сопровождены генно-модулированными особенностями синаптогенеза, определяющими в последующем клинические исходы восстановления [42]. В экспериментальных моделях была установлена возможность «управления» периодами критической нейропластичности, в частности за счет нейтрализации рецепторов NogoA — регулятор-ных трансмембранных белков, которые активно экс-прессируются развивающимся мозгом и способны вызывать дестабилизацию синапсов [42]. Было доказано, что нарушение критического периода в одном регионе может расстроить нормальную синхронизацию между критическими периодами в связанных областях мозга, как следствие, аномальное укорочение или увеличение продолжительности одного критиче-
ского периода может преждевременно ускорить или остановить наступление других [11]. В отношении процессов созревания кортикоспинального тракта одним из аналогов периодов критической нейропла-стичности является время естественной инволюции ипсилатеральных связей [42].
Заключение
Дизайн исследований, посвященных оценке раннего и отдаленного периодов ЧМТ у детей с использо-
ванием неинвазивной ТМС, должен учитывать многообразие неврологических дефицитов (моторный, сенсорный, когнитивный), а также сопутствующую фармакотерапию, которые могут влиять на регистрируемые клинические и нейрофункциональные параметры. Однако с точки зрения объективизации жалоб и прогноза восстановления дальнейшие исследования, несомненно, позволят расширить фундаментальные представления о возможностях и механизмах нейро-пластичности ГМ детей с последствиями ЧМТ.
ЛИТЕРАТУРА / REFERENCES
1. Seeger Т., Kirton А., Esser М. et al. Cortical excitability after pediatric mild traumatic brain injury. Brain Stimul 2017;10(2):305—14. D0I:10.1016/j.brs.2016.11.011
2. Stultz D., Osburn S., Burns Т. et al. Transcranial magnetic stimulation (TMS) safety with respect to seizures: A literature review. Neuropsychiatr Dis Treat 2020;16:2989-3000.
DOI: 10.2147/NDT.S276635
3. Major B., Rogers М., Pearce A. Using transcranial magnetic stimulation to quantify electrophysiological changes following concussive brain injury: A systematic review. Clin Exp Pharmacol Physiol 2015;42(4):394-405. DOI: 10.1111/1440-1681.12363
4. Scott E., Kidgell D., Frazer K. et al. The neurophysiological responses of concussive impacts: A systematic review and meta-analy-sis of transcranial magnetic stimulation studies. Front Hum Neuro-sci 2020;14:306. DOI: 10.3389/fnhum.2020.00306
5. Chistyakov A., Soustiel J., Hafner H. et al. Excitatory and inhibitory corticospinal responses to transcranial magnetic stimulation
in patients with minor to moderate head injury. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2001;70(5):580-7. DOI: 10.1136/jnnp.70.5.580
6. Семенова Н.Ю., Валиуллина C.A., Мамонтова Н.А. и др. Трудности диагностики состояния двигательных путей методом транскраниальной магнитной стимуляции у детей после тяжелой черепно-мозговой травмы. Московская медицина 2020;6(40):91, 92.
Semenova N.Yu., Valliulina S.A., Mamontova NA. et al. Difficulties in diagnosing the state of motor pathways using transcranial magnetic stimulation in children after severe traumatic brain injury. Moskovs-kaya meditsina = Moscow Medicine 2020;6(40):91, 92. (In Russ.).
7. Lapitskaya N., Coleman M., Nielsen J. et al. Disorders
of consciousness: Further pathophysiological insights using motor cortex transcranial magnetic stimulation. Progress Brain Res 2009;177:191-200. DOI: 10.1016/S0079-6123(09)17713-0
8. Moosavi S., Ellaway P., Catley M. et al. Corticospinal function in severe brain injury assessed using magnetic stimulation
of the motor cortex in man. J Neurological Sci 1999;164(2):179-86. DOI: 10.1016/s0022-510x(99)00065-9
9. Di Lazzaro V., Oliviero A., Profice P. et al. The diagnostic value ofmotor evoked potentials. Clin Neurophysiol 1999;110(7):1297-307. DOI: 10.1016/s1388-2457(99)00060-7
10. Chistyakov A., Soustiel J., Hafner H. et al. Altered excitabilityof the motor cortex after minor head injury revealed by transcranial magnetic stimulation. Acta Neurochirurgica 1998;140(5):467-72. DOI: 10.1007/s007010050126
11. Hensch T., Bilimoria P. Re-opening windows: Manipulating critical periods for brain development. Cerebrum 2012;2012:11.
12. Homberg V., Stephan K., Netz J. Transcranial stimulation of motor cortex in upper motor neuron syndrome: Its relation to the motor deficit. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1991;81(5):377-88. DOI: 10.1016/0168-5597(91)90027-u
13. Magistris M., Rosler K., Truffert A. et al. A clinical study of motor evoked potentials using a triple stimulation technique. Brain 1999;122:265-79. DOI: 10.1093/brain/122.2.265
14. Werhahn K., Kunesch E., Noachtar S. et al. Differential effects on motorcortical inhibition induced by blockade of GABA uptake in humans. J Physiol 1999;517:591-7.
DOI: 10.1111/j.1469-7793.1999.0591t.x
15. Siebner H., Dressnandt J., Auer C. Continuous intrathecal baclofen infusions induced a marked increase of the transcranially evoked silent period in a patient with generalized dystonia. Muscle Nerve 1998;21:1209-12. DOI: 10.1002/(sici)1097-4598(199809)21:9<1209::aid-mus15>3.0.co;2-m
16. Takeuchi N., Ikoma K., Chuma T. et al. Measurement of transcal-losal inhibition in traumatic brain injury by transcranial magnetic stimulation. Brain Injury 2006;20(9):991-6.
DOI: 10.1080/02699050600909771
17. King R., Kirton A., Zewdie E. et al. Longitudinal assessment
of cortical excitability in children and adolescents with mild traumatic brain injury and persistent post-concussive symptoms. Front Neurol 2019;10:451. DOI: 10.3389/fneur.2019.00451
18. Ntikas M., Hunter A., Gallagher J. et al. Longer neurophysiological vs. clinical recovery following sport concussion front. Front Sports Act Living 2021;3:737712. DOI: 10.3389/fspor.2021.737712
19. Di Virgilio T., Hunter A., Wilson L. et al. Evidence for acute electrophysiological and cognitive changes following routine soccer heading. EBioMedicine 2016;13:66-71.
DOI: 10.1016/j.ebiom.2016.10.029
20. Locke M., Toepp S., Turco C. et al. Altered motor system function in post-concussion syndrome as accessed via transcranial magnetic stimulation. Clin Neurophysiol Practice 2020;5:157-64.
DOI: 10.1016/j.cnp.2020.07.004
21. Oliviero A., Leon A., Holler I. et al. Reduced sensorimotor inhibition in the ipsilesional motor cortex in a patient with chronic stroke of the paramedian thalamus. Clin Neurophysiol 2005;116(11):2592-8. DOI:10.1016/j.clinph.2005.07.015
22. Manganelli F., Ragno M., Cacchio G. et al. Motor cortex cholinergic dysfunction in CADASIL: A transcranial magnetic demonstration. Clin Neurophysiol 2008;119(2):351-5.
DOI: 10.1016/j.clinph.2007.10.011
23. Selden N., Gitelman D., Salamon-Murayama N. et al. Trajectories of cholinergic pathways within the cerebral hemispheres
of the human brain. Brain 1998;121:2249-57. DOI: 10.1093/brain/121.12.2249
24. Everitt B., Robbins T. Central cholinergic systems and cognition. Ann Rev Psychology 1997;48:649-84. DOI: 10.1146/annurev.psych.48.1.649
25. Bagnato S., Boccagni C., Sant'Angelo A. et al. Patients in a vegetative state following traumatic brain injury display a reduced intra-cortical modulation. Clin Neurophysiol 2012;123(10):1937-41. DOI: 10.1016/j.clinph.2012.03.014
26. Castel-Lacanal E., Tarri M., Loubinoux I. et al. Transcranial magnetic stimulation in brain injury. Ann Fr Anesth Reanim 2014;33(2):83-7. DOI: 10.1016/j.annfar.2013.11.006
27. Kumar A., Zou L, Yuan X. et al. N-methyl-D-aspartate receptors: Transient loss of NR1/NR2A/NR2B subunits after traumatic brain injury in a rodent model. J Neurosci Res 2002;67(6):781—6. DOI: 10.1002/jnr.10181
28. Wu P., Zhao Y., Haidacher S. et al. Detection of structural and metabolic changes in traumatically injured hippocampus by quantitative differential proteomics. J Neurotrauma 2013;30(9):775-88. DOI: 10.1089/neu.2012.2391
29. Lefebvre G., Tremblay S., Th oret H. Probing the effects of mild traumatic brain injury with transcranial magnetic stimulation
of the primary motor cortex. Brain Inj 2015;29(9):1032—43. DOI: 10.3109/02699052.2015.1028447
30. Tremblay S., De Beaumont L., Lassonde M. et al. Evidence
for the specificity of neurophysiologic dysfunctions in asymptomatic concussed athletes. J Neurotrauma 2011;28(4):493-502. DOI: 10.1089/neu.2010.1615
31. Tremblay S., Beaule V., Proulx S. et al. Multimodal assessment of primary motor cortex integrity following sport concussion
in asymptomatic athletes. Clin Neurophysiol 2014;125(7):1371-9. DOI: 10.1016/j.clinph.2013.11.040
32. Shrey D., Griesbach G., Giza C. The pathophysiology of concussions in youth. Phys Med Rehabil Clin N Am 2011;22(4):577-602.
DOI: 10.1016/j.pmr.2011.08.002
33. Giza C., Hovda D. The neurometabolic cascade of concussion. J Athl Train 2001;36(3):228-35.
34. Giza C., Santa Maria N., Hovda D. N-methyl-D-aspartate receptor subunit changes after traumatic injury to the developing
brain. J Neurotrauma 2006;23(6):950-61. DOI: 10.1089/neu.2006.23.950
35. Huusko N., Pitkanen A. Parvalbumin immunoreactivity and expression of GABAa receptor ubunits in the thalamus after experimental TBI. Neuroscience 2014;267:30-45. DOI: 10.1016/j.neuroscience.2014.02.026
36. Raible D., Frey L., Cruz Del Angel Y. et al. Receptor regulation after experimental traumatic brain injury. J Neurotrauma 2012;29(16):2548-54. DOI: 10.1089/neu.2012.2483
37. Lu H., Kobilo T., Robertson C. et al. Transcranial magnetic stimulation facilitates neurorehabilitation after pediatric traumatic brain injury. Sci Rep 2015;5:14769. DOI: 10.1038/srep14769
38. Miller N., Yasen A., Maynard L. et al. Acute and longitudinal changes in motor cortex function following mild traumatic brain injury. Brain Inj 2014;28(10):1270-6.
DOI: 10.3109/02699052.2014.915987
39. Tremblay S., De Beaumont L., Lassonde M. et al. Evidence
for the specificity of intracortical inhibitory dysfunction in asymptomatic concussed athletes. J Neurotrauma 2011;28(4):493-502. DOI: 10.1089/neu.2010.1615
40. De Beaumont L., Mongeon D., Tremblay S. et al. Persistent motor system abnormalities in formerly concussed athletes. J Athl Train 2011;46(3):234-40. DOI: 10.4085/1062-6050-46.3.234
41. De Beaumont L., Tremblay S., Poirier J. et al. Altered bidirectional plasticity and reduced implicit motor learning in concussed athletes. Cereb Cortex 2012;22(1):112-21.
DOI: 10.1093/cercor/bhr096
42. Ismail F., Fatemi A., Johnston M. Cerebral plasticity: Windows of opportunity in the developing brain. Eur J Paediatr Neurol 2017;21(1):23-48. DOI: 10.1016/j.ejpn.2016.07.007
Вклад авторов
Д.С. Каньшина: разработка дизайна статьи, обзор публикаций по теме статьи, анализ данных, написание статьи; Т.А. Ахадов, С.С. Никитин: анализ данных, обзор публикаций по теме статьи. Authors' contributions
D.S. Kanshina: article design development, review of publications on the topic of the article, data analysis, article writing; T.A. Akhadov, S.S. Nikitin: data analysis, review of publications on the topic of the article.
ORCID авторов / ORCID of authors
Д.С. Каньшина / D.S. Kanshina: https://orcid.org/0000-0002-5142-9400 Т.А. Ахадов / T.A. Akhadov: https://orcid.org/0000-0002-3235-8854 С.С. Никитин / S.S. Nikitin: https://orcid.org/0000-0003-3292-2758
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов. Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.
Финансирование. Работа выполнена без спонсорской поддержки. Funding. The work was performed without external funding.
Статья поступила: 20.11.2024. Принята к публикации: 20.12.2024. Опубликована онлайн: 30.12.2024. Article submitted: 20.11.2024. Accepted for publication: 20.12.2024. Published online: 30.12.2024.
