CC BY
50
УДК 595.771:591.4+576.316.7
Вестник СПбГУ. Сер. 3, 2009, вып. 4
Н. А. Петрова, С. В. Жиров
ИНВЕРСИОННЫЙ ПОЛИМОРФИЗМ ДВУХ ВИДОВ ХИРОНОМИД, ОТНОСЯЩИХСЯ К РОДАМ CHIRONOMUS И CAMPTOCHIRONOMUS (DIPTERA, CHIRONOMIDAE, CHIRONOMINI) ИЗ РАЗНЫХ РАЙОНОВ РОССИИ (ЦЕНТР И СЕВЕРО-ЗАПАД)*
Введение
Chironomus balatonicus и Camptochironomus tentans широко распространены и изучались по всей Палеарктике. Первый вид, являющийся видом-двойником С. plumosus из группы «plumosus», собран и изучен в Венгрии, Болгарии, Польше [25, 26, 28], в Европейской части России (Московской, Саратовской, Ярославской областях, в Краснодарском крае и Литве) [2, 9, 10], в Западной Сибири, Алтае и республике Казахстан [4, 17]. Имеются данные об исследовании этого вида, собранного в Чернобыле [16, 19, 27, 29].
Второй вид был собран и изучен в Англии [21-24], Болгарии [26], Армении [15], России [3, 5, 8, 9, 11, 13, 18]. В центральной части России оба вида, фактически, остаются неизученными, имеются только краткие сведения по Поволжью [1] и Псковской области [6]. Виды обитают в разнообразных по трофности водоемах, легко доступны для сбора и удобны для кариологического анализа. Используются они и для лабораторных исследований. Известно, что чем больше популяций одного вида будет изучено, тем легче будет представить структуру и функцию кариотипа этого вида. Важно выяснить, как ведут себя широко распространенные виды, обладающие инверсионным полиморфизмом, чьи популяции обитают в центре больших городов. Известно, что оба вида инверсионно высоко полиморфны. Целью нашей работы было исследование кариотипических особенностей C. balatonicus из Казани и C. tentans из Пскова, определить полиморфизм по инверсиям каждого вида и сравнить их кариотипы с ранее опубликованными.
Материал и методы исследования
Сборы C. balatonicus сделаны 20.06.97 г. в оз. Кабан, находящемся в центре г. Казани и окруженном различными промышленными предприятиями: химическим комбинатом, мебельной и меховой фабриками. Личинки С. tentans собраны в октябре 1997 г. в прибрежной зоне р. Мирожки, г. Пскова, на глубине 1 м. Загрязнение р. Мирожка (старица р. Великой у дамбы) происходит бытовыми отходами из частного сектора. Личинки фиксировались либо на месте сбора, либо в лаборатории фиксатором Кларка (3 части 96%-ного этилового спирта и 1 часть ледяной уксусной кислоты) по классической методике. Использованы личинки последнего четвертого возраста: 19 личинок C. balatonicus и 2 личинки C. tentans из оз. Кабан, и 40 особей C. tentans из р. Мирож-ки. Препараты политенных хромосом слюнных желез готовили с помощью рутинной
* Работа выполнена при поддержке программ Президиума РАН «Генофонды и генетическое разнообразие» и «Происхождение и эволюция биосферы».
© Н. А. Петрова, С. В. Жиров, 2009
ацето-орсеиновой методики с небольшими модификациями [20]. Картирование поли-тенных хромосом С. Ьа1аЬотсив осуществляли по методам Максимовой [14], Голыгиной и соавторов [4], а картирование С. ЬвпЬапв — по первоописанию [24]. Обозначение плеч и инверсий в кариотипах обоих видов осуществляли по методу Кикнадзе и соавторов [10, 12]. Инверсионный полиморфизм для каждого вида мы исследовали отдельно.
Сбор личинок в оз. Кабан осуществлен канд. биол. наук Л.Б.Назаровой, за что авторы ей крайне признательны.
Результаты исследования
С. Ьа1аЬотсив имеет 2п = 8 (рис. 1).
A, B, О, D, E, F, G — плечи хромосом, N — участок ядрышкового организатора, BR — кольца Бальбиани, стрелками обозначены центромерные участки.
G11
Рис. 1. Кариотип Chironomus balatonicus (Казань).
Сочетание плеч политенных хромосом типично для видов группы plumosus: AB, CD, EF, G (thummi-комплекс). Ядрышковый организатор (N) находится в хромосоме IVG, рядом с центромерой. В этой же хромосоме расположены 2 кольца Бальбиани (BR), еще одно BR расположено в IB. Все просмотренные личинки оказались гетерозиготными.
bal A1 1 2 6 7 8 9 10ab 4 3 5 10c 11abc 12abc ...
bal A2 1 2 6 7 lia 10c 5 3 4 lOba 9 8 libe 12abc...
bal A3 (часть перицент. инв) 1 2 6 7 8 9 10ab 4 3 5 10c Habe 12ab 13ba 12c 13c...
В плече A обнаружены три последовательности дисков — balA1 (см. рис.1), bal A2 (рис. 2, а) и bal A3. Первые две различаются инверсией участка 8-11а. Эта инверсия
А12 G12 D12
Рис. 2. Гетерозиготные инверсии в кариотипах Chironomus balatonicus и Camptochironomus tentans. а — гетерозиготная инверсия в плече A I хромосомы bal A12; б — гетерозиготные инверсии во II хромосоме bal C12 и bal D12; в — гетерозиготная инверсия в IV хромосоме bal G12; г — общий вид кариотипа C. tentans с тремя гетерозиготными инверсиями в плечах G12, F12, B12.
обычна для С. balatonicus, она встретилась у 26,4% личинок. Вторая инверсия — пери-центрическая, константно гетерозиготная. Ее часть в данном плече обозначена как bal A3 [4]. Она встретилась почти у половины изученных особей (47,3%) (табл. 1).
bal B1 12 13 14 15ab 22ab 24 23 21c 22c 15c 16 17 18 19 20 21ab 25
bal B2 12 13 14 15ba 18 17 16 15c 22c 21c 23 24 22ab 19 20 21ab 25 bal B7 (часть
перицент. инв) 13ba 12c 13c 14 15ab 22ab 24 23 21c 22c 15c 16 17 18 19 20 21ab 25
В плече B встречено три последовательности: bal B1 (см. рис. 1), bal В2 и bal B7. Инверсия bal B12 встречена только у одной особи в гетерозиготном состоянии, что составляет 5,3%. Bal B7 является противоположным плечом перицентрической инверсии, она встречалась почти у половины изученных особей (47,3%).
Таблица 1. Частота встречаемости различных инверсионных последовательностей дисков в казанской популяции СЫгопотив ЪаЬаЬопгсив
Последовательность Количество Доля инверсий,
дисков инверсии %
All 8 42,1
А12 5 26,3
А13 9 47,1
В11 18 94,7
В12 1 5,3
В17 9 47,1
С11 10 52,7
С12 9 47,3
Dil 10 52,7
D12 9 47,4
Ell — —
Fil — —
Gil 8 42,1
G12 11 57,9
bal C1 25 24 23 22 21 20 19 18 17 16 15сЬа 14 ... bal С2 25 15с 18 19 20 21 22 23 24 17 16 15Ьа 14...
В плече C обнаружено две последовательности дисков: bal C1 (см. рис. 1) и bal C2 (рис. 2, б), вторая последовательность в гетерозиготном состоянии bal С12 встречалась чуть реже, чем стандарт: 47,3% (см. табл. 1).
bal D1 1 2a 7 6 5 4 3 2cb 8 9 10 11 12 13 14 ... bal D2 1 2a 7 6 5 4 9 8 2bc 3 10 11 12 13 14 ...
В плече D обнаружено две последовательности дисков: bal D1 (см. рис. 1) и bal D2 (рис. 2, в), соотношение такое же, как в плече С: 47,3% (см. табл. 1).
bal E1 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 ...
bal F1 22 19 20 21 18 17 16 15 14 13 12 11 ...
Хромосомные перестройки ни в плече E, ни в плече F не обнаружены.
bal G1 1 N 2 3 4 5 6ab 7 8ab bal G2 1 N 2 3 4 5 6a 8a 7 6b 8b
В плече G обнаружены две последовательности: bal G1 (см. рис. 1) и bal G2 (рис. 2, в), различающиеся гомозиготной инверсией в участке 8a—6b. Инверсионная последовательность bal G12 встречалась чаще, чем стандарт: 57,9% (см. табл. 1).
В кариотипе C. balatonicus часто наблюдалась эктопическая конъюгация теломер разных хромосом. А+С (26,3%), B+D (12,4%) и C+D (10,7%) объединялись наиболее часто, остальные хромосомные теломеры конъюгировали реже, с частотой от 8,4 до 4,5%. В-хромосомы в данной популяции не встречались.
Особи, у которых все 7 плеч имели стандартную последовательность дисков, не обнаружены (табл.2).
Общее количество гетерозиготных инверсий в выборке — 43, в среднем 2,3 инверсии на особь. Число зиготических сочетаний в казанской популяции равно 14.
Морфология головы личинки. У 11 из 19 особей (57,9%) С. balatonicus наблюдали морфологические деформации субментума личинки. Центральные зубцы сливались в единый крупный зубец и приобретали либо мелкие зазубрины, либо более обшир-
ные деформации могли включать в себя добавления бесконечного количества зубцов в медианной части субментума [30].
Таблица 2. Встречаемость зиготических сочетаний в казанской популяции Chironomus balatonicus
N Зиготические сочетания Частота, %
1 Al.l Bl.l Cl.l Dl.l El.l Fl.l G1.2 1/ 5,2
2 Al.l Bl.l Cl.l D1.2 El.l Fl.l G1.1 1/ 5,2
3 Al.l Bl.l С1.2 DI.2 El.l Fl.l G1.2 3/ 16,3
4 Al.l Bl.l Cl.l DI.2 El.l Fl.l G1.2 1/ 5,2
5 Al.2 Bl.l C1.2 Dl.l El.l Fl.l G1.2 1/ 5,2
6 Al.2 Bl.l C1.2 DI.2 El.l Fl.l Gl.l 1/ 5,2
7 Al.l B1.2 C1.2 DI.2 El.l Fl.l Gl.l 1/ 5,2
8 Al.l Bl.l C1.2 Dl.l El.l Fl.l G1.2 1/ 5,2
9 A1.3 B1.7 C1.2 Dl.l El.l Fl.l G1.2 1/ 5,2
10 A1.3 B1.7 Al.2 Bl.l Cl.l DI.2 El.l Fl.l Gl.l 2/ 10,4
11 A1.3 B1 7 Cl.l Dl.l El.l Fl.l G1.2 3/ 16,3
12 A1.3 B1.7 Al.2 Bl.l Cl.l Dl.l El.l Fl.l Gl.l 1/ 5,2
13 A1.3 B1.7 C1.2 Dl.l El.l Fl.l Gl.l 1/ 5,2
14 A1.3 B1.7 Cl.l Dl.l El.l Fl.l Gl.l 1/ 5,2
Всего 19
Camptochironomus tentans имеет 2n = 8 (рис.3).
t
Рис. 3. Кариотип Camptochironomus tentans (Псков). Обозначения те же, что и на рис. 1.
Сочетание плеч политенных хромосом иное, чем у видов группы «plumosus» — CF, AB, DE и G (комплекс camptochironomus). Хромосомы ICF, IIAB и IIIDE почти одинаковой длины, хромосома IVG значительно короче. Центромеры определены. Вид би-нуклеолярный, два ядрышковых организатора находятся в плечах B и D. В хромосоме
IVG постоянно присутствуют BR1 и BR2, степень выраженности которых различна и зависит от экологии и времени года. Результаты исследования частот последовательностей дисков в плечах хромосом C. tentans обобщены в табл. 3.
Таблица 3. Частота встречаемости различных инверсионных последовательностей дисков в псковской популяции ОатрЬосНггопотив ЬвиЬаив
Последовательности дисков Число особей Доля особей, %
Cil 4 10
С12 17 43
С22 19 47
Fil 31 77
F12 9 23
All 25 64
A12 6 13
A22 9 23
Bll 5 16
B12 25 62
B22 10 22
Dil 38 95
D12 2 5
Ell 38 95
E12 2 5
Gil 18 44
G12 21 53
G22 1 3
ten C1 1 2 3 4 5abc 6 7 8abc 9 10 ten С2 1 2 3 4 8а 7 6 5cba 8Ьс 9 10
В плече C у исследованной популяции обнаружены особи с двумя последовательностями дисков: 4 личинки — со стандартной последовательностью ten C11, 17 личинок — с гетерозиготной ten C12 и 19 личинок — с гомозиготной последовательностью ten C22.
ten F1 20 19 18cba 17 16 15 14 13 12cba 11cba ten F2 20 19 18c 12bc 13 14 15 16 17 18ab 12a llcba
В плече F в казанской популяции встретилось две последовательности, у 31 личинки — стандартная последовательность F11 а у 9 личинок — гетерозиготная ten F12.
ten A1 20 19 18cba 17 16 15 14 13cba 12cba ten A2 20 19 18cb 12c 13 14 15 16 17 18a 12ва
В изученной популяции в плече A оказалось 24 особи со стандартной последовательностью ten A11, 6 особей — с гетерозиготной ten A12 и 10 особей — с гомозиготной ten A22 последовательностями дисков.
ten B1 1abc 2 3 4 5 6 7 8 9aNbc 10 11 ten B2 la 9bNa 8 7 6 5 4 3 2 lcb 9c 10 11
Со стандартной последовательностью ten B11 было обнаружено 5 особей, с гетерозиготной ten B12 — 25 и с гомозиготной ten B22— 10 особей (см. рис. 3).
ten E1 16 15 14cba 13 12 11 10 ten Е2 16 15 14bca 13 12 11 10
Всего 2 личинки имели гетерозиготную последовательность ten E12, остальные 38 несли стандартную последовательность дисков.
ten D1 1 2abc 3 4 5 6 7 8 9abc 10aNbc ten D2 1 2a 8 7 6 5 4 3 2cb 9abc lOaNbc
В плече D обнаружены две последовательности: одна стандартная ten D11, встретившаяся у 38 особей, и гетерозиготная последовательность ten D12, обнаруженная у 2 особей.
ten G1 1abc 2 3 4 5 6abc ten G2 la 6ba 5 4 3 2 le 6c
В этом плече у 18 особей была стандартная последовательность дисков ten G11, 21 особь имела гетерозиготную ten G12 и одна особь — гомозиготную ten G22 последовательности.
Всего было обнаружено 121 гетеро- и гомозиготных инверсий. Средняя частота гетерозиготных инверсий на особь составила 2,05, а учитывая гомозиготные инверсии — 3,02 инверсий. Вероятно, в популяции высокополиморфного вида, каковым является C. tentans, недостаток одних гетерозиготных инверсий, «невыгодных» для выживания вида, например ten D12 или ten E12, восполняется избытком других, более «адаптивных», например ten В12. Эти компенсирующие процессы служат для поддержания стабильной генетической структуры популяции.
Полиморфизм С. tentans псковской популяции равен 100%. Самыми полиморфными плечами оказались плечи С (90,0%), В (87,5%) и G (50,0%), с более низким числом инверсий встречались плечи A и F (35,0 и 22,5% соответственно), а с минимальным числом инверсий — плечи D и E (по 5%). Инверсионных последовательностей в популяции— 11, а зиготических сочетаний этих последовательностей—26 (табл.4).
В сборе из оз. Кабан кроме C. balatonicus были обнаружены две личинки С. tentans. В кариотипах обоих личинок было несколько гетерозиготных инверсий. Одна особь имела инверсии ten G12 (1b-6b) и ten F12 (12b-18b), другая — инверсии ten G12 (1b-6b), ten F12 (12b-18b) и ten B12 (1b-9b) (рис. 2, г).
Морфология. У одной личинки C. tentans из оз. Кабан в морфологии субментума обнаружили значительную асимметрию срединного зубца.
Обсуждение результатов исследования
Изложены кариологические данные по двум видам C. balatonicus и C. tentans из водоемов центральной России, один из оз. Кабан г. Казани, второй из р. Мирожка г. Пскова. Оба вида высокополиморфные, общий уровень полиморфизма каждой популяции равен 100%, описание этих видов из центральной России еще недостаточно полно отражено в литературе. С. balatonicus постоянно обитает с видом-двойником C. plumosus, но гибридов в популяциях не обнаружили. Идентичность его с западноевропейским видом C. balatonicus не вызывает сомнений [4, 17, 25, 29]. Популяции C. tentans изучены в основном из Сибири [5, 11], из центральной России он практически не исследован.
В среднем на одну личинку С. balatonicus пришлось 2,3 гетерозиготных инверсии. Гомозиготных инверсий не обнаружено. Наиболее изменчивой оказалась хромосома IV, в ней инверсия bal G12 встретилась у 57,9%, незначительно от нее отличаются плечи CD (bal С12 и bal D12), в которых инверсии встретились с одинаковой частотой 47,4%, в хромосоме IAB инверсия bal A12 — c частотой 26,3%. Наконец, в плече B инверсия
Таблица 4. Встречаемость зиготических сочетаний в псковской популяции Camptochironomus tentans
N Сочетания Частота, %
1 С1.2 Fl.l Al.l Bl.l Dl.l El.l G1.2 2/ 5,0
2 С2.2 Fl.l Al.l Bl.l Dl.l El.l G1.1 2/ 5,0
3 Cl.l F1.2 Al.l В1.2 Dl.l El.l G1.2 1/ 2,5
4 С1.2 Fl.l Al.l B1.2 Dl.l El.l Gl.l 2/ 5,0
5 C1.2 Fl.l Al.l B1.2 dl.l El.l G1.2 1/ 2,5
6 C1.2 F1.2 Al.l B1.2 Dl.l El.2 Gl.l 1/ 2,5
7 C2.2 Fl.l Al.l B1.2 Dl.l El.l G1.2 5/12,2
8 C2.2 F1.2 Al.l B1.2 Dl.l El.l Gl.l 1/ 2,5
9 C1.2 Fl.l Al.l B2.2 Dl.l El.l G1.2 1/ 2,5
10 C1.2 F1.2 Al.l B2.2 Dl.l El.l Gl.l 2/ 5,0
11 C1.2 Fl.l Al.l B2.2 Dl.l El.2 G2.2 1/ 2,5
12 C2.2 Fl.l Al.l B2.2 Dl.l El.l Gl.l 1/ 2,5
13 C2.2 Fl.l Al.l B2.2 Dl.l El.l G1.2 1/ 2,5
14 C2.2 F1.2 Al.l B2.2 Dl.l El.l G1.2 1/ 2,5
15 Cl.l Fl.l Al.l B1.2 Dl.l El.l G1.2 2/ 5,0
16 C1.2 Fl.l Al.2 B1.2 Dl.l El.l G1.2 1/ 2,5
17 C1.2 Fl.l Al.2 B1.2 DI.2 El.l G1.2 2/ 5,0
18 C2.2 Fl.l Al.2 B1.2 Dl.l El.l G1.2 2/ 5,0
19 C2.2 Fl.l Al.2 B1.2 D1.2E1.1 G1.2 1/ 2,5
20 C2.2 Fl.l A2.2 Bl.l Dl.l El.l Gl.l 1/ 2,5
21 C1.2 Fl.l A2.2 B1.2 Dl.l El.l Gl.l 3/ 7,8
22 C2.2 Fl.l A2.2B1.2 Dl.l El.l Gl.l 2/ 5,0
23 C2.2 F1.2 A2.2 B1.2 Dl.l El.l Gl.l 1/ 2,5
24 Cl.l F1.2 A2.2 B2.2 Dl.l E.l.l Gl.l 1/ 2,5
25 C1.2 Fl.l A2.2 B2.2 Dl.l El.l G1.2 1/ 2,5
26 C2.2 F1.2 A2.2 B2.2 Dl.l El.l Gl.l 1/ 2,5
Всего 40
balB12 обнаружена только однажды. Плечи Е и F сохраняли стандартную последовательность дисков. Самыми полиморфными оказались три плеча: G, C и D. Если сравнить сибирские, алтайские [4] и западноевропейские популяции [25] с казанской, то становится очевидным, что изученные ранее популяции значительно более полиморфны по сравнению с исследованной нами. Если же сравнивать казанскую популяцию с популяцией C. balatonicus из Можайского водохранилища [10], то можно убедиться, что уровень их хромосомного полиморфизма почти идентичен. Популяции из Казахстана, оз. Балхаш [10], оказались почти мономорфными. Во всех изученных до этого популяциях плечо D было в значительной степени изменчивым, в нем обнаружено до 18 типов гетерозиготных инверсий [4]. В исследованной казанской популяции мы обнаружили только один тип инверсий bal D12, частота которого достигает больших значений (47,4%).
Что касается перицентрических гетерозиготных и гомозиготных инверсий, то они, по-видимому, играют роль исключительно в видообразовании. Перицентрические инверсии, обнаруженные у C. balatonicus во всех крупных хромосомах, имеют разную частоту встречаемости. В хромосоме IICD обнаружена короткая гомозиготная пери-центрическая инверсия, которая закрепилась в геноме и постоянно присутствует в ка-риотипе (100%) [11]. В хромосоме 1АВ нами обнаружена перицентрическая инверсия bal A3/B7, которая встречалась c частотой 47,1%. Эта инверсия гетерозиготна, в гомозиготном состоянии она не попадалась. В хромосоме IIIEF также встречена гетеро-
зиготная перинуклеолярная инверсия у единственной особи чернобыльской популяции [17]. Во II хромосоме эта инверсия закрепилась в генотипе, в I хромосоме подобная инверсия наблюдается почти у 50% особей, а в III хромосоме такая инверсия начинает проявляться только в неблагоприятных условиях, при повышенном фоне радиации. Эти перестройки не были обнаружены в западноевропейских популяциях. Таким образом, наши данные в очередной раз подтверждают известное предположение, что большинство парацентрических инверсий обеспечивают адаптивный полиморфизм вида, в то время как перицентрические инверсии играют важную роль в видообразовании.
Следует подчеркнуть, что для данной популяции характерна высокая частота тело-мерно-теломерных или центромерно-теломерных ассоциаций разных хромосом. Подобное явление наблюдалось во всех ранее изученных популяциях [2, 9, 27]. Добавочные хромосомы в казанской популяции не обнаружены.
У C. tentans в среднем на одну особь пришлось 2,3-3,07 инверсий. Всего в популяции встречено 11 инверсионных последовательностей, которые образуют 26 зиготиче-ских сочетаний. Плечи С, А, В и G характеризуются наличием полиморфных систем С11-С12-С22, A11-A12-A22, B11-B12-B22 и G11-G12-G22. Частоты генотипов не отличаются от ожидаемых в соответствии с законом Харди-Вайнберга, что свидетельствует об их равновесности. Плечи С, В и G наиболее полиморфны, особи со стандартными последовательностями в этих системах достаточно малочисленны, например особей с ten С11 было 10,0%, особей с ten В11 —16,0%, а с ten G11 — 44,0%. Структура кари-отипа С. tentans из Псковской области хорошо согласуется с ранее опубликованными данными для Западной и Восточной Европы. Все популяции, включая и популяцию из Ленинградской области, характеризуются высоким уровнем инверсионного полиморфизма (80,5-100%), что характерно и для псковской популяции (100%). Однако широко распространенной инверсии ten F13, характерной для Швеции, Германии и Англии [21, 24], в исследованной псковской популяции не обнаружено. Этим она отличается от остальных европейских и сходна с сибирскими популяциями. Если сравнивать ее с популяциями из Ленинградской области, то есть данные, отличающие ее от псковской. Так, в популяции из Ленинградской области имеются последовательности дисков С16, F13, F14, B14, B24, которых нет в псковской. Различия связаны, вероятно, с экологическими условиями водоема [8]. Но в псковской популяции встречаются и одноименные инверсии, например С12, С22, F12, A12, A22, B12, B22, D12, E12, G12, G22. Географически эти популяции близко расположены и теоретически способны обмениваться генетическим материалом. С учетом сходства генетической структуры этих популяций можно считать, что подобная картина характерна для популяций северо-западного региона России.
Литература
1. Белянина С. И. Кариотипический анализ хирономид (Chironomidae, Díptera) фауны СССР: Автореф. дис. ... д-ра биол. наук. М., 1980. 39 с.
2. Белянина С. И., Логинова Н. В. Кадастр порядков дисков в политенных хромосомах видов Chironomus группы plumosus. I: Кариофонд СЫтс/псшus balatonicus Devai, Wulker, Scholl, 1983 // Цитология. 1993. Т. 35, №4. С. 87-93.
3. Бухтеева Н. М. Кариотипическая характеристика массовых видов рода Chironomus Прибайкалья // Кариосистематика беспозвоночных животных. Труды ЗИН АН СССР. 1979. С. 40-43.
4. Голыгина В. В., Истомина А. Г., Ракишева А. Ж., Кикнадзе И. И. Новые последователь-
ности дисков в кариофонде хирономиды (Jhironomus balatonicus // Цитология. 1996. Т. 38, №8. C. 869-883.
5. Гундерина Л. И., Кикнадзе И. И., Айманова К. Г., Провиз В. И., Салова Т. А., Ракише-ва А. Ж., Батлер М.Дж. Цитогенетическая дифференциация природных и лабораторных популяций Camptochironomus tentans (Fabricius) (Chironomidae: Diptera) // Генетика. 1996. Т. 32, №1. С. 53-67.
6. Жиров С. В. Хромосомный и геномный полиморфизм в популяциях хирономид Псковской области: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. СПб., 1994. 16с.
7. Ильинская Н. Б., Петрова Н. А., Кайданов Л. З. Адаптивный характер инверсионного полиморфизма у мотыля Chironomus plumosus Mg. (Diptera, Chironomidae). Пространственное распределение инверсий по ареалу // Генетика. 1996. Т. 32, №12. C. 1629-1642.
8. Ильинская Н. Б., Петрова Н. А. Кариотип и инверсионный полиморфизм природных популяций Camptochironomus tentans северо-западного региона России (Diptera, Chironomidae) // Цитология. 1997. Т. 39, №9. C. 848-856.
9. Кикнадзе И. И., Шилова А. И., Керкис И.Н., Шобанов Н.А., Зеленцов Н.И., Гребе-нюк Л. П., Истомина А. Г., Прасолов В. А. Кариотипы и морфология личинок трибы Chi-ronomini. Атлас. Новосибирск, 1991. 115 с.
10. Кикнадзе И. И., Филиппова М. А., Извекова А. Г. Кариологическая характеристика видов-близнецов группы plumosus из Можайского водохранилища (Diptera, Chironomidae) // Crf. биол. журн. 1991. Вып. 6. С. 9-18.
11. Кикнадзе И. И., Айманова К. Т., Гундерина Л. И., Филлипова М.А., Истомина А. Г. Хромосомный полиморфизм в уральских и сибирских популяциях Camptochironomus tentans // Зоол. журн. 1993. Т. 72, №11. C. 59-75.
12. Кикнадзе И. И., Голыгина В. В., Истомина А. Г. К вопросу о картировании хромосомных плеч С и D у комара-звонца Chironomus balatonicus // Цитология. 1996. Т. 38, №7. C. 674-680.
13. Кикнадзе И. И., Истомина А. Г., Гундерина Л. И., Салова Т. А., Айманова К. Г., Савинов Д. Д. Кариофонды хирономид криолитозоны Якутии: триба Chironomini. Новосибирск, 1996. 166 с.
14. Максимова Ф. Л. К вопросу о кариотипе Chironomus plumosus L. усть-ижорской природной популяции Ленинградской области // Цитология. 1976. Т. 18, №10. C. 1164-1169.
15. Панкратова В. Я., Чубарева Л. А., Петрова Н. А. К систематике видов рода Chironomus озера Севан // Новые данные по кариосистематике двукрылых. Труды ЗИН АН СССР. 1980. Т. 95. С. 50-54.
16. Петрова Н. А. Хромосомные перестройки трех видов хирономид из зоны Чернобыля (Diptera, Chironomidae) // Генетика. 1991. Т. 27, №5. C. 161-175.
17. Петрова Н. А., Иванченко О. В., Керкис И. В. Цитогенетическая структура популяций комара-звонца Chironomus balatonicus // Цитология. 1994. Т. 36, №5. C. 469-478.
18. Петрова Н.А., Ильинская Н. Б. Особенности инверсионного полиморфизма природных популяций Camptochironomus tentans из северо-запада России (Diptera, Chironomidae) // Кариосистематика беспозвоночных животных. III. М., 1996. C. 56-58.
19. Петрова Н.А., Михайлова П. Трехлетнее цитогенетическое исследование Chironomus balatonicus из зоны Чернобыля (1987-1989) // Экология, эволюция, систематика хирономид. Тольятти; Борок, 1996. C. 18-23.
20. Чубарева Л. А., Петрова Н. А. Цитогенетический метод анализа хромосом у хирономид // Методическое пособие по изучению хирономид. Душанбе, 1982. C. 64-73.
21. Acton A. B. Chromosome inversions in natural populations of Chironomus tentans //J. Cenetics. 1957. Vol. 55. P. 61-94.
22. Acton A. B. A study of the differences between widely separated populations of Chironomus (-Tendipes) tentans (Diptera) // Proc. Roy. Soc. London. 1959. Ser. B. Vol.151. P. 277-296.
23. Acton A. B., Scudder G. The zoogeography and races of Chironomus tentans // Limnologica. 1971. Vol.8, N1. P. 83-92.
24. Beermann W. Cytologische Analyse eines Camptochironomus — Artbastards. I: Kreuzungsergebnisse und die Evolution des Karyotypes // Chromosoma. 1955. Bd7. S. 198-259.
25. Devai Gy., Wulker W., Scholl A. Revision der Gattung Chironomus Meig, (Diptera). IX. C. balatonicus sp. n. aus dem Flachsce Balaton (Ungarn) // Acta. Zool. Acad. Sci. Hung. 1983. Bd29. S. 357-374.
26. Michailova P. The polytene chromosomes and their significance to the systematics and phylogeny of the family Chironomidae, Diptera. // Acta Zool. Fennica. 1989. Vol. 186. 107 p.
27. Michailova P., Petrova N. Cytogenetic characteristics of Chironomus balatonicus Devai, Wulker, Scholl (Diptera, Chironomidae) from the Chernobyl region // Cytobios. 1994. Vol.79. P. 15-29.
28. Michailova P., Krastanov B., Kownacki A. Cytotaxonomical characteristics of genus Chironomus Meigen (Diptera: Chironomidae) from different localities of Poland // Ann. Zool. Warszawa. 2002. Vol.52, N2. P. 215-225.
29. Petrova N., Michailova P. Cytogenetic monitoring of Chironomus balatonicus (Diptera, Chironomidae) from the Chernobyl region // Int. J. Dipterol. Res. 1996. Vol.7, N2. P. 79-86.
30. Warwick W. F. The use of morphological deformities in Chironomid larvae for biological effects monitoring // IVD Scientific Series. Canada. 1990. Vol. 173. P. 1-34.
Статья поступила в редакцию 31 июля 2009 г.
