CC BY
33
ГЕНЕТИКА
УДК 575.16:581.2:581.462
ФАСЦИАЦИЯ ЦВЕТКА.
I. ПРОИСХОЖДЕНИЕ УВЕЛИЧЕННОЙ МЕРИСТЕМЫ
А.А. Синюшин
(кафедра генетики; e-mail: sinjushin@pisumsativum.org)
Проанализированы различные пути формирования фасциированной ([моральной меристемы. Показано, что разграничение явлений увеличения единственной точки роста или объединения нескольких в одну невозможно. В качестве критерия для подобной классификации предлагается использовать частоту встречаемости аномалий.
Ключевые слова: цветок, фасциация, флоральная меристема.
Изучение аномалий развития, тератология, в последнее время приобрело принципиально иное значение, нежели в период своего возникновения. Помимо функции прямого описания тех или иных тератологических феноменов эта область морфологии перешла в плоскость моделирования процессов развития, мутационного анализа и даже эволюционных построений в свете концепции Evo-Devo. Собственно тератология тесно сомкнулась с современной молекулярной генетикой развития, и последняя существенно вытеснила структурный подход в понимании морфологических аномалий.
Одной из наиболее широко распространенных аномалий развития растений является фасциация. Создается впечатление, что основная проблема при обсуждении этого явления — отсутствие удовлетворительного определения. Различные авторы дают схожие и в то же время различные определения [1, 2].
Изучение модельных объектов — в первую очередь Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. (Brassicaceae) — дает определенный ключ к пониманию этой проблемы. Генетический контроль формирования и специализации апикальной меристемы побега (ПАМ) изучен достаточно полно. Показано, что основным механизмом регуляции активности ПАМ является отрицательная обратная связь между геном WUSCHEL ( WUS) и несколькими семействами негативных регуляторов его экспрессии (CLAVATA (CLV), FASCIATA (FAS) и др.) [3]. Мутации в этих регуляторах приводят к сверхэкспрессии WUS в ПАМ и флоральной меристеме (ФМ); в результате происходит аномальное увеличение этих меристем — фасциация. В то же время изучение разнообразия форм фасциации в различных таксонах показывает, насколько различным может быть преобразование базовой схемы, построенной для модельного объекта с простым соцветием и актино-морфным цветком. У многих растений существуют
наследственные формы фасциации, затрагивающие только ПАМ, но не ФМ. Ощущается существенный недостаток работ, в которых структура аномальных органов была бы рассмотрена с позиций достижений молекулярной генетики развития. Последним масштабным обзором, посвященным фасциации, до настоящего времени остается работа O.E. White [1]. Структурный подход представляется весьма важным не только в сочетании с современной молекулярной систематикой [4], но и с современной генетикой развития.
Цветок как орган с дискретной структурой, состоящий из частей с более или менее постоянным числом и расположением, представляет собой удобную модель для выяснения механизмов фасциации. Цель настоящей работы — обобщение доступного материала, связанного с фасциацией цветка, определение механизмов, лежащих в ее основе и формулировка по возможности исчерпывающего определения феномена.
Материалы и методы
Для исследования морфологии цветков использовали живой и фиксированный в 70%-м спирте материал. Цветки и соцветия линии гороха "Люпи-ноид" были собраны в 2005—2007 гг. с растений, выращенных на территории Звенигородской биостанции МГУ (Одинцовский р-н, Московская обл.). Цветки Allium nutans L., A. cepa L. и Lupinus polyp-hyllus Lindl. были собраны в 2006—2007 гг. в Рузском р-не Московской обл. как компоненты культурной флоры. Плоды Alisma plantago-aquatica L. собраны в 2005 г. на территории заказника Журавлиная родина (Талдомский р-н, Московская обл.). Цветки Syringa vulgaris L. (дикая сирень и сорт Paul Hariot) собраны в 2007 г. в Ботаническом саду МГУ. Для выполнения сканирующей электронной микроскопии (СЭМ) зафиксированный в этаноле
материал был подготовлен по методике, описанной в работе [5] и микроскопирован с использованием сканирующего электронного микроскопа CamScan-62 (Cambridge Instruments, Великобритания). Анатомическая структура изучена на срезах, выполненных от руки и окрашенных кислым флороглюцином.
Результаты и обсуждение
Распространение фасциации цветка. Обзор доступной литературы показывает, что зачастую аномалии развития цветка, интерпретируемые авторами как фасциация, сопровождают выраженную наследственно обусловленную фасциацию побега. Так, фасциированные цветки развиваются на фас-циированных побегах A. thaliana [6, 7], Nicotiana tabacum L. [1], Zea mays L. [8], Fagopyrum esculen-tum Moench [9]. Одно из исключений представляют бобовые — Pisum sativum L. [10], Lupinus angusti-folius L. [11], Glycine max Merr. [12]. Цветки известных фасциированных мутантов бобовых нормальны. Обобщение литературных данных сталкивается с определенными затруднениями. Описания различных случаев фасциации (например, в рамках сводок, подобных [13]), как правило, не делают разницы между генетически обусловленными вариантами и морфозами, ненаследуемыми уродствами. Если в случае первых (при условии консервативности регуляции размеров меристемы у различных групп растений) нарушения в структуре гена приводят к увеличению как ПАМ, так и ФМ, то в случае морфозов имеют место фенокопии мутаций. Вызванное инфекцией или механическими факторами увеличение размеров ПАМ (фасциация) не приводит к нарушениям в формировании ФМ. Именно поэтому имеет смысл сопоставлять только наследственно обусловленные формы. В то же время Л.А. Шавров [2] приводит описание фасци-ированных цветков у Codonopsis rotundifolia Royle, для которого в изученном случае наследственная природа аномалии сомнительна.
По всей видимости, более общим является сопряжение процессов контроля размеров ПАМ и ФМ. Однако известны случаи, когда мутации вызывают фасциацию только побега (горох), только цветка (земляника, сирень) или только осей пазушных соцветий (декоративные формы Peperomia Ruiz&Pav.). Это может быть объяснено существованием таксоноспецифичных генов, модифицирующих проявление основных генов. Подверженность фасциации цветка модифицирующему действию генотипа и значительное варьирование проявления аномалии в различном генном окружении были продемонстрированы в работе Ю.Е. Николаевой [14]. Значительная изменчивость цветка была описана в работе Q.B. Zielinski [15] при сравнении ряда культурных форм томата. У некоторых сортов изменено только число тычинок и плодолистиков, в то вре-
мя как околоцветник остается нормальным; у других число всех элементов цветка резко увеличено. В то же время показана зависимость степени выраженности фасциации всех органов от внешних условий. Таким образом, в отношении наследственных форм можно заключить, что на проявление мутаций в фенотипе оказывают влияние как генетические (цис-), так и внешние (транс-) факторы.
Фасциация и "connationsОдной из наиболее обсуждаемых проблем при описании фасциации в целом является взгляд на происхождение фас-циированной меристемы [1]. Одни авторы считают ее производным одного апекса, подвергшегося разрастанию. Другие объясняют появление фасцииро-ванных органов слиянием нескольких нормальных на ранних стадиях [13]. Возможно, наиболее точно отражена эта неоднозначность в работе W.C. Wors-dell [16], автор которой характеризует фасциацию, как "resultant of the more less equal conflict between two opposed tendencies or forces, viz.: that which... induces integrity, and that which... induces plurality of parts".
Вероятно, это противоречие не может быть снято единственным образом; известны примеры, которые не могут быть истолкованы однозначно. При достоверном срастании часто формируются структуры, которые неотличимы от истинно фасции-рованных органов. Например, у тыквы (Cucurbita pepo L.) при декапитации из пазух семядолей развиваются сильно уплощенные побеги, возникающие путем объединения нескольких коллатеральных почек [17]. В этих случаях в фасциированном побеге невозможно выделить составляющие его элементы.
Вне зависимости от пути формирования увеличенная (фасциированная) меристема может формировать (или сохранять) несколько более или менее самостоятельных центров, которые могут быть разделены в результате дефасциации (рис. 1). Иногда распадение увеличенной меристемы может даже имитировать ветвление, например у кактусов [18].
о
Рис. I. Пути преобразования ФМ. Нормальная меристема (А) способна увеличиваться, давая начало фасциированной меристеме (Б), которая в результате дефасциации может частично разделяться (Г). Состояние Г может быть также результатом неполного слияния нескольких нормальных примордиев (В)
Уменьшение размеров фасциированной меристемы за счет процесса, обратного разрастанию (постепенного "угасания"), едва ли возможно, и подобные явления не описаны в доступной литературе.
Чисто лингвистическое следование термину также не дает возможности однозначного разграничения. Если "фасциация" — это "образование пучка" (fascia), то слияние нескольких независимых осей более соответствует этому пониманию, нежели увеличение единственной точки роста.
С учетом в целом двоякого характера фасциации явления типа срастания целесообразно включать в понятие фасциации. Для отграничения явления слияния органов от их истинной фасциации рядом авторов был введен термин "connations" (см. обзор C. Gorter [19]). Сама идея такого разграничения, впрочем, подвергалась критике как искусственная [6].
Срастания цветков представляют собой достаточно распространенное явление и характерны для многоцветковых соцветий с плотным расположением цветков. К ним должны быть отнесены некоторые типы псевдантиев — например, описанные в работе Д. Соколова с сотр. [5] у различных видов Potamogeton L. (у которых они возникают не только в терминальном, но и в латеральном положениях). Обычны такие псевдантии в корзинках (так, у Helianthus annuus L. одновременно могут объединяться до 5—6 трубчатых цветков, дающих начало "плоду", состоящему из нескольких семянок; неопубл. данные), кистевидных соцветиях Alis-ma plantago-aquatica L. (рис. 2), головках Allium (рис. 3) и т.д. Выделяют два рода псевдантиев [5]: относящиеся к первому типу сохраняют черты идентичности каждого из цветков, в псевдантиях второго типа граница между цветками утрачивается, и отнести органы к тому или иному цветку невозможно. При этом возможны все переходы между обоими типами, как это видно на материале рода Allium. Наблюдаются слияния в различной степени: от частичного объединения цветоножек до формирования общего цветоложа у 2—3 цветков (рис. 3). Динамика подобного перехода подробно рассмотрена в работе R. Nozeran [20] на примере Cornus mas L. Вероятно, к образованию таких структур способны все цветковые растения в той или иной степени. Не исключена зависимость частоты встречаемости "connations" от стрессовых факторов среды [21].
В ряде случаев "connations" могут быть отличены от истин-
Рис. 2. Изменения цветков ,4/ш?м ркишщо-сщимка (стадия формирования плодов). Сильно увеличенный в одном измерении цветок (А), сдвоенные цветки (В), нормальный цветок (Д); Б, Г, Е — схематическое изображение поперечных срезов цветоножек структур А, В, Д соответственно. Паренхима обозначена белым, флоэма светло-серым, ксилема темно-серым, механическая ткань черным, эпидермис двойной линией. Масштабные линейки: 0,5 мм (Б, Г, Е), 1 мм (А, В, Д)
ной фасциации цветка при изучении анатомии цветоножки, которая может оказаться уплощенной или отчетливо составленной из нескольких. В то же время часто формируются цветки с увеличенным числом органов, цветоножка которых практически не изменена по сравнению с нормой (рис. 5, В). Классификация таких структур представляет затруднение, и в случае отсутствия постепенных переходов они легко могут быть истолкованы как результат истинной фасциации. У сильно фасцииро-
Рис. 3. "Connations" в соцветиях Allium nutans. А — цветоножки частично объединены; Б — цветоложа объединены, круги цветков практически независимы; В — все круги органов объединены полностью; Г — "нормальный" цветок. Д, Е, Ж — диаграммы структур А, Б, В соответственно, 3 — полиморфизм структур "нормальных" цветков. И, К, J1, М — схемы поперечных срезов цветоножек структур А, Б, В, Г соответственно. ЛПО — листочек простого околоцветника; ТН — тычинка внешнего круга; ТВ — тычинка внутреннего круга; П — плодолистик. Масштабные линейки: 2 мм (А, Б, В, Г), 0,5 мм (И, К, Л, М)
Рис. 4. Изменчивость цветков Syringa vulgaris (сорт Paul Hariot, стадия перед зацветанием): нормальный тетрамерный цветок (А), слабо (Б) и сильно (В) фасциированные цветки, двойной цветок (Г); Д — цветок, изображеннный на рис. Г, вид сбоку (видно, что два цветка заключены в общую чашечку). Лепестки наружного круга отмечены точками. Масштабные линейки: 1 мм
(А, Б, В, Г),*2 мм (Д) "
ванных цветков томата цветоножка также изменена, содержит большее число проводящих пучков по сравнению с нормой [15].
Значительную сложность вызывает интерпретация так называемых "дупликаций" плода у вишни, сливы и других растений; обзор этих аномалий выполнен в работе В.Х. Тутаюк [22]. Эти видоизменения носят спонтанный характер, и из-за их редкости проследить за их развитием сложно. Их также можно интерпретировать двояко: как результат слияния нескольких ФМ или закладки избыточных плодолистиков в фасциированном цветке.
"Усложненные" цветки у Ьпртт были описаны в работе А.И. Атабековой [23]. Из них форми-
руются плоды из нескольких плодолистиков, развитых в различной степени. Изменения зигоморфных цветков представляют определенный интерес, и изучение их структуры показывает, что степень срастания цветков может быть различной (рис. 5). При изучении полиморфизма структуры цветка у Stachys sylvatica L. в работе E.M. Cutting [24] в качестве отдельных типов преобразований выделены фасциация и срастание ("synanthy"), хотя граница между ними неясна. Сходные с описанными у люпинов структуры иногда образуются в соцветиях фасциированных мутантов гороха (рис. 5), например, они часто встречаются у двойных мутантов det fas, у которых фасциация побега со-
Рис. 5. "Connations" в цветках бобовых. Lupinus polyphyllus: диаграммы нормального (А) и аномальных (Б, В) цветков; Г, Д, Е — анатомическое строение цветоножек цветков А, Б, В соответственно. Pisum sativum: диаграммы нормального (Ж) и аномальных (3, И) цветков; К, Л, М — анатомическое строение цветоножек цветков Ж, 3, И соответственно. Н — СЭМ-микрофотография верхней части соцветия линии "Люпиноид", стрелками указаны аномальные цветки. Обозначения см. на рис. 4. ОП — орган околоцветника переходной структуры; С — срастание. Масштабные линейки: 0,5 мм (Г, Д, Е,
К, Л, М), 0,3 мм (Н)
четается с терминализацией соцветия (более подробно морфология таких форм описана в работе [10]). Иногда их интерпретация также неочевидна из-за практически нормального строения цветоножки (рис. 5). По всей видимости, именно о "соппаНош" идет речь в случае сдвоенных бобов у фасциированного мутанта сои [12].
При развитии фасциированного цветка формируется плод с увеличенным числом плодолистиков, и во многих случаях наследственные формы фасциации закреплены при создании высокопродуктивных сортов (у клубники, киви [25], томатов [15]). Нередко из фасциированного цветка развиваются несколько наборов плодолистиков, каждый из которых сходен с характерным для нормального цветка. В таких случаях, возможно, более правильно считать такого рода образования соплодиями. Существование такого типа фасциации цветка как у форм с очевидными "соппаНош" так и у наследственно обусловленных вариантов (табак [1]) также затрудняет разграничение различных типов фасциации.
Интерес вызывают нередкие случаи, когда суммарное число органов в круге цветка оказывается большим, чем в случае с простым суммированием диаграмм двух цветков, т.е. появляются элементы, которые не могут быть приписаны ни к одному из цветков в составе псевдантия. Вероятно, это происходит из-за того, что часть меристематической ткани утрачивает идентичность и может дифференцироваться независимо от других органов, попадая в область экспрессии тех или иных генов.
Решающим аргументом при разграничении типичной фасциации и срастания может стать частота встречаемости. В соцветиях растений с наслед-
ственно обусловленной фасциацией измененными оказываются все или почти все цветки, в то время как в соцветиях нефасциированных форм продукты "connations", если и встречаются, то составляют очень небольшой процент. Однако результаты оригинальных наблюдений показывают, что у сирени (сорт Paul Hariot) фасциированные цветки (рис. 4) составляют менее половины всех цветков и тяготеют к основаниям частных соцветий. Известны, впрочем, сорта сирени (например, Rochester), у которых все цветки обладают увеличенным числом органов. Распознавание различных типов аномалий становится возможным только в контексте возникновения нарушения, при изучении репрезентативной выборки; идентификация отдельно взятого нетипичного цветка (например, рис. 5, В) во многих случаях оказывается невозможной.
Заключение
Приведенные на основании оригинальных наблюдений и обзора литературы данные убеждают в том, что разнообразие нарушений, трактуемых как фасциация цветка, очень велико. Интерпретация тех или иных явлений в морфогенезе возможна только при изучении "контекста" их возникновения: так, немаловажно знать, являются ли они наследственно обусловленными, с какой частотой они возникают и т.д.
В понятие фасциации предлагается включать аномальные (нехарактерные для нормального для данного таксона морфогенеза) изменения структуры цветка, вызванные увеличением размеров ФМ в результате разрастания единственной или слияния нескольких независимых точек роста.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. White O.E. Fasciation // Bot. Rev. 1948. Vol. 14. № 6. P. 319-358.
2. Шавров H.A. О природе фасциации // Бот. журн. 1959. Т. 44. № 4. С. 500-505.
3. Schoqf Н., Lenharcl М., Haecker A., Mayer K.F.X., Jürgens G., Laux Т. The stem cell population of Arabidopsis shoot meristems is maintained by a regulatory loop between the CLAVATA and WUSCH EL genes // Cell. 2000. Vol. 100. P. 635-644.
4. Endress P.K. Morphology and angiospemi systema-tics in the molecular era // Bot. Rev. 2003. Vol. 68. N° 4. P. 545-570.
5. Sokoloff D., Rudall P.J., Remizowa M. Flower-like terminal structures in racemose inflorescences: a tool in mor-phogenetic and evolutionary research // J. Exp. Bot. 2006. Vol. 57. № 13. P. 3517-3530.
6. Clark S.E., Running M.P., Meyerowitz E.M. CLAVATA1, a regulator of meristem and flower development in Arabidopsis // Development. 1993. Vol. 119. P. 397-418.
7. Kayes J.M., Clark S.E. CLAVATA2, a regulator of meristem and organ development in Arabidopsis // Development. 1998. Vol. 125. P. 3843-3851.
8. Taguchi-Shiobara F., Yuan Z., Hake S., Jackson D. The fasciated ear2 gene encodes a leucine-reach repeat receptor-like protein that regulates shoot meristem proliferation in maize // Genes and Development. 2001. Vol. 15. P. 2755-2766.
9. Сахаров В. В. Многогранные семена и фасциация у тетраплоидной гречихи // Генетические механизмы селекции и эволюции / Под ред. В.А. Шевченко. М., 1986. С. 17-33.
10. Синюшин А.А., Гостимский С.А. Фасциация у гороха посевного (Pisum sativum L.): основные закономерности морфогенеза // Онтогенез. 2006. Т. 37. N° 6. С. 449-456.
11. Коновалов Ю.Б., Клочко Н.А., Аникеева Н.Ф. Индуцированный мутант люпина узколистного // Изв. ТСХА 1989. Т. 5. С. 185-188.
12. Albertsen М.С., Curry Т.М., Palmer R.G., Lamot-te C.E. Genetics and comparative growth morphology of fasciation in soybeans (Glycine max (L.) Merr.) // Bot. Gaz. 1983. Vol. 144. N 2. P. 263-275.
13. Masters M.T. Vegetable teratology. London, 1869.
14. Николаева Ю.Е. Физиолого-генетические аспекты фасциации на примере модельного объекта Arabidopsis lhaliana (L.) Heynh.: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Душанбе, 2006.
15. Zielinski Q.B. Fasciation in Lycopersicon. I. Genetic analysis of dominance modification // Genetics. 1948. Vol. 33. P. 405-428.
16. Wordell W.C. Fasciation — its meaning and origin // New Phytol. 1905. Vol. 4. P. 55-74.
17. Зубов A.A. Фасциация у тыквы при декапитации стеблей // Бот. журн. 1965. Т. 50. N° 2. С. 46-51.
18. Boke N.H., Ross R.G. Fasciation and dichotomous branching in Echinocereus (Cactaceae) // Am. J. Bot. 1978. Vol. 65. N 5. P. 522-530.
19. Gorier C. Origin of fasciation // Encyclopedia of plant physiology / Ed. W. Ruhland. New York, 1965.
20. Nozeran R. Contribution a Fetude de quelques structures florales (Essai de morphologie florale comparée) // Ann. Sci. Nat. Botanique. 1955. Vol. 15. Ser. 11. P. 1-224.
21. Лиханов А.Ф. Морфологические изменения в строении генеративных органов некоторых видов семейства Rosaceae Juss. в Донбассе // Промышленная ботаника. 2002. Т. 2. С. 37-43.
22. Тутаюк В.Х. Тератология цветка. Баку, 1969.
23. Атабекова А. И. Структурные изменения плода люпина // Бюл. ГБС. 1959. Т. 35. С. 58-61.
24. Cutting Е.М. Observations on variations in the flowers of Stachys sylvatica L.// Am. Bot. 1921. Vol.35. P. 409-426.
25. Brundell D.J. Flower development of the Chinese gooseberry (Actinidia chinensis Planch.) II. Development of the flower bud // New Zeal. J. Bot. 1975. Vol. 13. P. 485-496.
Поступила в редакцию 05.05.09
FLOWER FASCIATION. I. ORIGIN OF ENLARGED MERISTEM
A.A. Sinjushin
The results of analysis of data concerning different ways of fasciated floral meristem formation are presented. It had been demonstrated that clear distinguishing between cases of enlargement of single growing point and unification of few into one is impossible. The frequency of floral developmental abnormalities may serve as criterion for such classification.
Key words: flower, fasciation, floral meristem.
Сведения об авторе
Синюшин Андрей Андреевич — ассистент кафедры генетики биологического факультета МГУ. Тел. (495)939-54-90; e-mail: asinjushin@mail.ru, sinjushin@pisumsativum.org
