CC BY
68
Journal of Stress Physiology & Biochemistry, Vol. 12 No. 1 2016, pp. 108-118 ISSN 1997-0838 Original Text Copyright © 2016 by Yakovleva, Zubo, Tarasenko, Garnik, Borner and Konstantinov
ORIGINAL ARTICLE
Effect of Photosynthetic Electron Transport Inhibition in vivo on the Chloroplast Genes Transcription in
Arabidopsis
T.V. Yakovleva1, Y.O. Zubo2, V.I. Tarasenko1, E.Yu. Garnik1*,
2 1 T. Borner, Yu.M. Konstantinov
1 Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, SB RAS, Irkutsk, Russia
2 Institute of Biology-Genetics, Humboldt University, Berlin, Germany
*E-Mail: elsa74@yandex.ru
Received January 25, 2016
Transcription of both nuclear and plastid genes encoding components of photosynthetic apparatus is subjected to redox regulation. The origin of redox signals mediating this regulation is chloroplast electron transport chain (ETC) itself. Up to date the effects of redox state of individual ETC components on chloroplast genes transcription rate was demonstrated only for some selected genes and only in isolated chloroplasts. In the present work ETC inhibitors was used for in vivo modulations in plastoquinone pool redox state, and run-on transcription approach was used to evaluate the plastid genes transcription rate. We have demonstrated that plastoquinone redox state has impact on transcription rate of wide range of Arabidopsis chloroplast genes. Treatment by DCMU (plastoquinone pool is oxidized) lead to increase of transcription rate of the majority of plastid genes studied. Treatment by DBMIB (plastoquinone pool is reduced) lead to decrease of plastid genes transcription rate. Simultaneous treatment by one of photosynthesis inhibitors and KCN (mitochondrial respiratory complex IV inhibitor) lead to decrease of transcription rate of plastid genes in most cases. Our results suggest probable participation of mitochondria in the redox regulation of plastid genes expression in Arabidopsis.
Key words: Arabidopsis thaliana, plastid genes expression, photosynthetic electron transport, DCMU, DBMIB
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
109
Effect of Photosynthetic Electron Transport Inhibition...
Изменения окислительно-восстановительного определенной длины волны, специфически
баланса между фотосистемой I (ФС1) и активирующим ФС II либо ФС I, окисленное
фотосистемой II (ФСИ), а также действие состояние пула пластохинона индуцировало ген
ингибиторов фотосинтетического транспорта psbA, кодирующий субъединицу D1 реакционного
электронов порождают на тилакоидных мембранах центра ФСИ, и подавляло транскрипцию генов
хлоропластов высших растений редокс-сигналы, psaA и psaB, кодирующих компоненты
которые вызывают адаптационные изменения в реакционного центра ФС!; восстановленное
структуре фотосинтетического аппарата (Allen and состояние пула пластохинона приводило к
Pfannschmidt, 2000). У высших растений противоположным результатам (Pfannschmidt et al.,
корректировка стехиометрии фотосинтетического 1999a). Следует отметить, что на сегодняшний
аппарата главным образом заключается в день работ подобного рода очень мало, и они
изменении относительных количеств комплексов охватывают очень небольшое число хлоропластных
фотосистем I и II в тилакоидной мембране. генов. Между тем вопрос об участии сигналов,
Поскольку белковые комплексы фотосистем опосредуемых экспрессией пластидных генов
содержат компоненты как ядерного, так и (PGE - plastid genes expression), в регуляции
хлоропластного кодирования, то предполагается, экспрессии ядерных генов растений поднимается
что для обеспечения описанных выше регулярно (Sullivan and Gray, 1999; Berry et al.,
адаптационных процессов транскрипция 2013; Chi et al., 2013; Tiller and Bock, 2014). Ясно,
соответствующих генов - как ядерных, так и что для получения объективной картины
органельных - подвергается редокс-регуляции необходимо исследование поведения не
(Pfannschmidt et al., 2009). Существует гипотеза, нескольких, а как можно большего числа
согласно которой редокс-регуляция экспрессии хлоропластных генов.
генов хлоропластов является возможной причиной Цель настоящей работы состояла в
сохранения пластидного генома в ходе эволюции исследовании влияния редокс-состояния
(Allen, 1993). дыхательной цепи хлоропластов на скорость
В 1999 году было впервые показано, что транскрипции 31 хлоропластного гена
редокс-состояние связующего компонента в цепи арабидопсиса.
переноса электронов - пула пластохинона MATERIALS AND METHODS
тилакоидных мембран - может контролировать Объект исследования. Во всех
транскрипцию хлоропластных генов, кодирующих экспериментах использовали 12-дневные растения
белки реакционных центров обеих фотосистем. арабидопсиса (Arabidopsis thaliana L. [Heynh])
При обработке растений горчицы светом экотип Col-0 (дикий тип). Семена проращивали в
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
Yakovleva et al.
110
кюветах в почве, смешанной с перлитом в Неповрежденные хлоропласты, сконцентри-
соотношении 1:1. Растения выращивали в рованные в интерфазе между 35 % и 70 %
климатических камерах при температуре 20-23 °C, перколла, отбирали, промывали в буфере A и
16-часовом освещении (освещенность ресуспендировали в буфере Б (50 мМ Трис-HCl
130 мкмоль*м-2*с-1) (Lamp Master HPI-T Plus (pH 7,0), 10 мМ MgCl2, 10 мМ KCl, 4 мМ в-
400W E40) («Philips»). Для проведения меркаптоэтанол). Все процедуры выполнялись при
экспериментов растения срезали на уровне грунта 4 °C. Число хлоропластов в образцах определяли
и экспонировали при освещенности 180 мкмоль*м- путем подсчета органелл под световым
2*с-1 в течение 4 часов, погрузив срезы в воду микроскопом с использованием гемоцитометра
(контроль) либо растворы ингибиторов. Конечная Фукса-Розенталя.
концентрация ингибиторов в растворах для Подготовка мембран с пробами
экспозиции срезанных растений составляла: исследуемых генов. Фрагменты ДНК,
цианид калия (KCN) - 1 мM, 2,5-дибромо-3-метил- содержащие последовательности исследуемых
6-изопропил^-бензохинон (DBMIB) - 25 мкМ, 3- генов, наносили на нейлоновую мембрану (Hybond-
(3,4-дихлорфенил)-1,1-диметилмочевина (DCMU) - N, Великобритания) в две точки по 1 мкг ДНК.
10 мкМ. Образец, содержащий 2 мкг ДНК, доводили до
Выделение хлоропластов. Хлоропласты 200 мкл дистиллированной водой, одновременно
выделяли методом дифференциального создавая денатурирующие условия добавлением
центрифугирования с последующей очисткой в NaOH до конечной концентрации 0,5 М. Для
ступенчатом градиенте перколла (Efimova et al., денатурации ДНК пробирки с раствором
2012). Растения арабидопсиса (10 г) инкубировали 10 мин при 95 °С на водяной бане.
гомогенизировали с помощью блендера PHILIPS По истечении 10 мин пробирки переносили на лед.
(Нидерланды) в буфере А, содержавшем 0,33 М Для нанесения образцов ДНК на мембрану
сорбитол, 50 мМ Трицин (pH 8,0), 2 мМ ЭДТА, использовали аппарат Bio-Dot TM фирмы «Bio-
5 мМ в-меркаптоэтанол. Полученный гомогенат Rad» (США). Мембрану высушивали и фиксировали
фильтровали через 4 слоя капроновой ткани. Ядра ДНК на мембране с помощью ультрафиолета. Для
и крупные клеточные фрагменты отделяли этого использовали переносной трансиллюминатор
центрифугированием в течение 6 минут при 4000 g фирмы Dosa (Германия). Далее мембрану
(центрифуга SORVALL RC 5B PLUS). Осадок промывали в 2-кратном буфере SSC в течение
ресуспендировали в 1,5 мл буфера A и 2 мин и высушивали.
фракционировали центрифугированием в Синтез меченых транскриптов в
ступенчатом (35 % / 70 %) градиенте плотности хлоропластном лизате. Run-on транскрипцию
перколла в течение 30 минут при 4000 g. проводили методом, описанном в работе (Zubo et
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
111
Effect of Photosynthetic Electron Transport Inhibition...
al., 2014b). Реакцию проводили в течение 15 минут искусственного манипулирования редокс-
при 25 оС в буфере, содержащем 50 мМ Трис-HCl состоянием пула тилакоидного пластохинона (рис.
(pH 8,0), 10 мМ MgCl2, 0,2 мМ ЦТФ, 0,2 мМ ГТФ, 1). Ингибитор DCMU (3-(3,4-дихлорфенил)-1,1-
0,2 мМ АТФ, 0,01 мМ УТФ, 50 мкКи [а-32Р]УТФ диметилмочевина) обладает специфическим
(Amersham), 20 единиц РНКазы (Fermentas), сродством к Qe-связывающему сайту белка D1
10 мМ в-меркаптоэтанола. Реакцию останавливали фотосистемы II. Добавление DCMU блокирует
добавлением равного объема стоп-буфера (50 мМ транспорт электронов через ФС11 и приводит к
Трис-HCl (pH 8,0), 25 мМ ЭДТА, 5 % Na- окислению всех следующих компонентов
лаурилсаркозил). Транскрипты, меченные [а- транспортной цепи при нециклическом транспорте
32P] УТФ, выделяли как описано (Zubo and электронов (Pfannschmidt et al., 2009). DBMIB (2,5-
Kusnetsov, 2008) и гибридизовали с ДНК-зондами, дибромо-3-метил-6-изопропил-р-бензохинон) свя-
нанесенными на нейлоновую мембрану в буфере, зывается с Qo-сайтом комплекса цитохром be/f
содержащем 250 мМ Na2HPO4, 7 % SDS, 2,5 мМ тилакоидной мембраны, что приводит к
ЭДТА. Радиоактивные сигналы детектировали с восстановлению предшествующего участка ЭТЦ
помощью сканера «Molecular Imager FX» с (Trebst, 1980). Представленные на схеме
использованием программы «Quantity One ингибиторы фотосинтеза успешно используются
Software» (Bio-Rad). для манипулирования редокс-состоянием пула
Статистическая обработка результатов. тилакоидного пластохинона.
Статистическую обработку данных и построение В нашей работе инкубация растений
диаграмм производили с помощью пакета арабидопсиса в растворе DCMU приводила к
программ Microsoft Excel. Все эксперименты были достоверной активации транскрипции 30 из 31
проведены не менее чем в трех биологических исследованного хлоропластного гена. Исключение
повторностях. Столбцы на гистограммах означают составляет ген ndhB. На скорость транскрипции
средние значения по трем или более этого гена обработка DCMU не повлияла (рис. 2).
биологическим повторностям, бары означают Наиболее значительное повышение скорости
среднеквадратичное отклонение. Достоверность транскрипции наблюдали преимущественно для
различий оценивали по критерию Стьюдента при генов, продукты которых принимают участие в
уровне вероятности p < 0,05. реакциях фотосинтеза: petB (субъединица
RESULTS комплекса цитохром be/f), psaC (субъединица ФС1),
На рисунке 1 представлена схема действия psbA, psbD, psbE, psbK (субъединицы ФС11), rbcL
двух сайт-специфичных ингибиторов (большая субъединица РУБИСКО), а также для
фотосинтетической электрон-транспортной цепи генов clpP (хлоропластная казеинолитическая
(ЭТЦ), традиционно применяемых для протеаза) и ycf10 (мембранный белок с
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
Yakovleva et al.
112
неизвестной функцией). Скорость транскрипции остальных генов тоже повышалась, но не достигала 2-кратного уровня. Эти данные могут указывать на существование ген-специфичных регуляторных механизмов.
Инкубация растений арабидопсиса в растворе DBMIB приводила к 2-кратному и более понижению скорости транскрипции 30 хлоропластных генов (для одного гена - ycfl - не наблюдали достоверных отличий от контроля). Наиболее сильное снижение транскрипции (в 4 раза) показано для генов ndhB и гт16 (рис. 2).
Имеются данные о тесном взаимодействии хлоропластов и митохондрий в растительной клетке (Singh et al., 1996; Padmasree и Raghavendra, 2001). Ранее нами было показано, что обработка растений арабидопсиса ингибиторами дыхательной цепи приводит к существенному изменению скорости транскрипции хлоропластных генов (Zubo et al., 2014a). На данном этапе работы мы посчитали интересным исследовать возможное влияние на транскрипцию хлоропластных генов одновременного ингибирования и хлоропластной, и митохондриальной ЭТЦ.
Обработка растений арабидопсиса смесью ингибиторов DCMU+KCN приводила к 3-кратному подавлению скорости транскрипции всех исследованных хлоропластных генов, за исключением гена psaC (рис. 3). Наиболее сильное подавление (в 4 раза) показано для генов ndhl, psaA, psaB, rps14, rps16, trnL, ycf2, ycf5. Таким образом, ингибитор IV дыхательного комплекса митохондрий цианид калия отменял активирующий эффект DCMU, что может свидетельствовать о влиянии редокс-состояния ЭТЦ митохондрий на транскрипцию хлоропластных генов.
Инкубация растений в смеси ингибиторов DBMIB+KCN приводила к снижению скорости транскрипции в 2 и более раз (относительно контроля без ингибиторов) для хлоропластных генов: atpB, atpH, ndhB, psaA, psbK, trnK2, trnL, ycf5, и в 4 раза генов: psbA, psbD, rps16. Для генов petA, psbE, rbcL, ycfl наблюдали тенденцию к повышению скорости транскрипции (рис. 4). Таким образом, добавление цианида калия для большинства исследованных генов либо не изменяло скорость транскрипции относительно обработки одним DBMIB, либо замедляло ее еще сильнее.
Figure 1. Схема действия ингибиторов переноса электронов в фотосинтетической ЭТЦ (по: Pfannschmidt et al., 2009).
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
113
Effect of Photosynthetic Electron Transport Inhibition...
Figure 2. Изменение скорости транскрипции хлоропластных генов арабидопсиса при ингибировании фотосинтетического транспорта электронов.
12-дневные растения инкубировали в растворах DBMIB (25 мкМ) и DCMU (10 мкМ). Эффекты ингибиторов показаны по сравнению с контролем (инкубирование в воде) как десятичный логарифм, вычисленный от среднего значения транскрипционной активности всех исследованных хлоропластных генов как минимум в 3 независимых экспериментах (0.3 указывает на двойное увеличение, -0.3 указывает на двойное уменьшение в интенсивности хлоропластной транскрипции).
Figure 3. Влияние одновременного ингибирования транспорта электронов через ФСИ и дыхательный комплекс IV на скорость транскрипции хлоропластных генов арабидопсиса.
12-дневные растения инкубировали в растворах DCMU (10 мкМ) и DCMU (10 мкМ) + KCN (1 мМ). Эффекты ингибиторов показаны по сравнению с контролем (инкубирование в воде) как десятичный логарифм, вычисленный от среднего значения транскрипционной активности всех исследованных хлоропластных генов как минимум в 3 независимых экспериментах (0.3 указывает на двойное увеличение, -0.3 указывает на двойное уменьшение в интенсивности хлоропластной транскрипции).
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
Yakovleva et al.
114
Figure 4. Влияние одновременного ингибирования транспорта электронов через комплекс цитохром b6/f и дыхательный комплекс IV на скорость транскрипции хлоропластных генов арабидопсиса.
12-дневные растения инкубировали в растворах DBMIB (25 мкМ) и DBMIB (25 мкМ) + KCN (1 мМ). Эффекты ингибиторов показаны по сравнению с контролем (инкубирование в воде) как десятичный логарифм, вычисленный от среднего значения транскрипционной активности всех исследованных хлоропластных генов как минимум в 3 независимых экспериментах (0.3 указывает на двойное увеличение, -0.3 указывает на двойное уменьшение в интенсивности хлоропластной транскрипции).
DISCUSSION
В настоящее время признано, что редокс-состояние компонентов ЭТЦ хлоропластов является одним из главных источников редокс-сигналов, управляющих ядерной и хлоропластной экспрессией генов (Chi et al., 2013).
Противоположно направленный эффект ингибиторов DBMIB и DCMU на экспрессию генов в изолированных хлоропластах впервые наблюдали Pfannschmidt с соавторами в 1999 г. для трех хлоропластных генов горчицы (Pfannschmidt et al., 1999a). В 2001 г. аналогичные тенденции были показаны для промоторов четырех ядерных генов горчицы, кодирующих компоненты
фотосинтетической ЭТЦ (Pfannschmidt et al., 2001). На основании этих результатов авторы постулировали, что редокс-состояние пула
пластохинона является решающим фактором для регуляции экспрессии хлоропластных генов. Важно отметить, что Pfannschmidt с соавторами иллюстрировали свою гипотезу на примере отдельных генов, кодирующих субъединицы реакционных центров обеих фотосистем: одного -psbA - для ФОМ, и двух - psaA, psaB - для ФС1. В этих экспериментах при окислении пула пластохинона наблюдали повышение скорости транскрипции гена psbA, кодирующего компонент ФОМ, и снижение транскрипции обоих генов, кодирующих компоненты ФС1. Восстановление пула пластохинона вследствие применения DBMIB приводило к противоположным результатам, т.е. к снижению экспрессии для компонента ФОМ и повышению экспрессии для компонентов ФС1 (Pfannschmidt et al., 1999a). Таким образом,
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
115
Effect of Photosynthetic Electron Transport Inhibition...
окисленное либо восстановленное состояние пула всех исследованных хлоропластных генов (рис. 2).
пластохинона индуцировало экспрессию Таким образом, наши данные отличаются от
компонентов одной фотосистемы, но одновременно полученных при обработке ингибиторами
репрессировало экспрессию компонентов другой. фотосинтетической ЭТЦ изолированных
Именно это заставило авторов говорить о том, что хлоропластов (Pfannschmidt et a/., 1999a): в наших
редокс-состояние тилакоидного пластохинона экспериментах блокирование переноса электронов
балансирует стехиометрическое соотношение приводило скорее к понижению либо повышению
важнейших компонентов фотосинтетического скорости хлоропластной транскрипции в целом,
аппарата (Allen and Pfannschmidt, 2000). Однако чем к избирательным изменениям экспрессии
при манипулировании редокс-состоянием пула компонентов фотосистем. Та же тенденция (общее
пластохинона посредством специфического понижение либо повышение хлоропластной
освещения воспроизвести эти результаты удалось транскрипции) проявилась при одновременной
только для генов psaA и psaB (Pfannschmidt et a/., обработке растений DCMU и KCN (рис. 3), но не
1999b), причем для 7 других пластидных генов, DBMIB и KCN (рис. 4).
взятых в исследование, при любых изменениях Обнаруженное нами влияние цианида калия -
редокс-состояниях пластохинона наблюдали либо ингибитора митохондриального дыхательного
повышение скорости транскрипции, либо комплекса IV - на скорость хлоропластной
отсутствие достоверных отличий от контроля. транскрипции представляет особый интерес. При
Таким образом, «балансирующий эффект» редокс- экспонировании растений при более
состояния пластохинона на скорость транскрипции освещенности, чем необходимо для нормального
был строго доказан только для двух пластидных метаболизма, эффективность фотосинтеза
генов горчицы в системе in organello. уменьшается. Это явление, названное
В нашем исследовании при обработке растений фотоингибированием, происходит вследствие
ингибиторами фотосинтеза in vivo блокирование сверхвосстановления фотосинтетической ЭТЦ,
транспорта электронов через ФСП при помощи приводящего к инактивации ее реакционных
DCMU (окисленное состояние пула пластохинона) центров. Достаточно давно известно значение
повышало скорость транскрипции подавляющего митохондриального дыхания в предотвращении
большинства хлоропластных генов, в том числе всех фотоингибирования. Так, восприимчивость
генов, кодирующих субъединицы обеих зеленой водоросли Chlamydomonas reinhardtii к
фотосистем (рис. 2). Блокирование потока фотоингибированию увеличивалась, если клетки
электронов на уровне комплекса цитохром b6/f при экспонировали в присутствии ингибитора
помощи DBMIB (восстановленное состояние пула цитохромоксидазного пути (KCN) или в
пластохинона) снижало скорость транскрипции присутствии разобщителей окислительного
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
Yakovleva et al.
116
фосфорилирования (FCCP, CCCP) (Singh et al. 1996). Кроме того, полное восстановление фотосинтетической способности после фотоингибирования было значительно медленнее в клетках, обработанных ингибиторами
митохондриального дыхания, чем в необработанных клетках (Singh et al. 1996).
Исследования на протопластах и листьях гороха показывают, что митохондрии участвуют в активации цикла Кальвина (Padmasree and Raghavendra, 1999) и активации ключевых хлоропластных белков (Padmasree и Raghavendra, 2001).
В наших экспериментах добавление KCN, блокирующего перенос электронов по митохондриальной ЭТЦ, вместе с DCMU снимало активирующий эффект последнего (рис. 3). Эти результаты могут говорить о том, что регуляция генов, ассоциированных с фотосинтезом, зависит как от фотосинтетического, так и от дыхательного транспорта электронов. При этом нарушение переноса электронов по митохондриальной ЭТЦ может иметь для хлоропластной транскрипции большее значение, чем нарушение транспорта электронов через фотосинтетическую ЭТЦ.
Редокс-сигналы, образующиеся в
фотосинтетической ЭТЦ, связаны со многими факторами окружающей среды либо напрямую через освещение, либо косвенно через цикл Кальвина-Бенсона. Таким образом, они способны передавать информацию об изменениях важнейших факторов внешней среды, влияющих на уровень экспрессии генов (Pfannschmidt et al.,
2009). Взаимные влияния между редокс-состоянием и энергетическим состоянием клетки (которое во многом зависит от митохондрий и также меняется в ответ на изменение условий внешней среды) представляются весьма вероятными. Дальнейшие исследования редокс-сигнальных сетей, которые включающих как хлоропласты, так и митохондрии, должны прояснить эти связи.
ACKNOWLEDGMENT
Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ и Правительства Иркутской области (Соглашение № 62-57-152/5/5 от 26 ноября 2015 г.) в рамках научного проекта 14-44-04001 р_сибирь_а. В работе использовано оборудование Байкальского аналитического центра (ЦКП) СО РАН при Президиуме ИНЦ СО РАН, а также оборудование ЦКП Фитотрон СИФИБР СО РАН.
REFERENCES
Allen J.F. (1993) Control of gene expression by redox potential and requirement for chloroplast and mitochondrial genome. J. Theor. Biol., 165(4): 609-631.
Allen J.F., Pfannschmidt T. (2000) Balancing the two photosystems: photosynthetic electron transfer governs transcription of reaction centre genes in chloroplasts. Philos. Trans. R. Soc. Lond. Biol. Sci., 355(1402): 1351-1359.
Berry J.O., Yerramsetty P., Zielinski A.M., Mure C.M. (1999) Photosynthetic gene expression in higher plants. Photosynth. Res., 117(1-3): 91-120.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
117
Effect of Photosynthetic Electron Transport Inhibition...
Chi W., Sun X., Zhang L. (2013) Intracellular signaling from plastid to nucleus. Annu. Rev. Plant Biol., 64: 10.1-10.24.
Efimova M.V., Kusnetsov V.V., Kravtsov A.K., Karnachuk R.A., Khripach V.A., Kuznetsov V.V. (2012) Regulation of the transcription of plastid genes in plants by brassinosteroids. Dokl. Bio. Sci., 445: 272-275.
Padmasree K., Raghavendra A.S. (1999) Prolongation of photosynthetic induction as a consequence with mitochondrial oxidative metabolism in mesophyll protoplasts of the pea (Pisum sativum L.). Plant Sci., 142: 29-36.
Padmasree K., Raghavendra A.S. (2001) Consequence of restricted mitochondrial oxidative metabolism on photosynthetic carbon assimilation in mesophyll protoplasts: decrease in light activation of four chloroplastic enzymes. Physiol. Plant., 112(4): 582-588.
Pfannschmidt T., Nilsson A., Allen J.F. (1999a) Photosynthetic control of chloroplast gene expression. Nature, 397: 625-628.
Pfannschmidt T., Nilsson A.,Tullberg A., Link G., Allen J.F. (1999b) Direct transcriptional control of the chloroplast genes psbA and psaAB adjusts photosynthesis to light energy distribution in plants. IUBMB Life, 48(3): 271-276.
Pfannschmidt T., Allen J.F., Oelmuller R. (2001) Principles of redox control in photosynthesis gene expression. Physiol. Plant., 112: 1-9.
Pfannschmidt T., Brautigam K., Wagner R., Dietzel L., Schroter Y., Steiner S., Nykytenko A. (2009)
Potential regulation of gene expression in photosynthetic cells by redox and energy state: approaches towards better understanding. Ann. Bot, 103: 599-607.
Sullivan J.A., Gray J.C. (1999) Plastid translation is required for the expression of nuclear photosynthesis genes in the dark and in roots of the pea lip1 mutant. Plant Cell, 11(5): 901-910.
Singh K.K., Shyam R., Sane P.V. (1996) Reactivation of photosynthesis in the photoinhibited green alga Chlamydomonas reinhardtii: role of dark respiration and of light. Photosynth. Res., 49(1): 11-20.
Tiller N., Bock R. (2014) The translational apparatus of plastids and its role in plant development. Mol. Plant., 7(7): 1105-1120.
Trebst A. (1980) Inhibitors in electron flow: tools for the functional and structural localization of carriers and energy conservation sites. Methods Enzymol., 69: 6750-6715.
Zubo Y.O., Kusnetsov V.V. (2008) Application of run-on transcription method for studying the regulation of plastid genome expression. Russ. J. Plant Physiol., 55: 107-114.
Zubo Y.O., Potapova T.V., Tarasenko V.I., Borner T., and Konstantinov Yu.M. (2014a) The rate of transcription in Arabidopsis chloroplasts depends on activity of alternative electron transfer pathway in mitochondria. Dokl. Biochem. Biophys., 455(1): 76-79.
Zubo, Y.O., Potapova, T.V., Yamburenko, M.V., Tarasenko, V.I., Konstantinov, Yu.M., and
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
Yakovleva et al.
118
Borner, T. (2014b) Inhibition of the electron transcript levels in Arabidopsis mitochondria.
transport strongly affects transcription and Mitochondrion, 19: 222-230.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 12 No. 1 2016
