CC BY
72
BicHUK ,fl,mnponeTpoBCBKoro ymBepcrneTy. Bionoria, eKonorifl. Visnik Dnipropetrovs'kogo universitetu. Seria Biologia, ekologia Visnyk of Dnepropetrovsk University. Biology, ecology.
Visn. Dnipropetr. Univ. Ser. Biol. Ekol. 2015. 23(1), 44-49.
doi:10.15421/011508
ISSN 2310-0842 print ISSN 2312-301X online
www.ecology.dp.ua
УДК 581.1
Содержание ионов натрия в тканях галофитов Крымской флоры на фоне засоления различной степени
С.Н. Кабузенко2, А.В. Омельченко2, Л.Н. Михальская1, В.В. Швартау1
'Институт физиологии растений и генетики Национальной академии наук Украины, Киев, Украина 2Таврический национальный университет им. В.И. Вернадского, Симферополь, Украина
Определяли содержание и распределение в органах и компартментах тканей ионов Na+ у галофитов Suaeda prostrata Pall. (све-да стелющаяся), Salicornia perennans Willd. (солерос солончаковый), Artemisia santonica L. (полвшь сантонинная), произрастающих на участках с хлоридно-сульфатнвш типом засоления почвы в окрестностях соленого озера Сасыж (Северо-Западный Крвш). Для эугалофитов S. perennans и S. prostrata характерна стратегия транслокации ионов Na+ в органв1 надземной части при повышении концентрации NaCl в среде. При этом значительно возрастает содержание ионов Na+ в клеточном соке органов надземной части растений (более выражено у S. perennans). Повышение концентрации NaCl в среде до 0,50-0,75% способствовало у этих растений улучшению ростовык показателей и увеличению содержания белка в вегетативных органах. Выивлена положительная корреляция между содержанием Na+ и накоплением биомассы в органах эугалофитов. Для гликогалофита A. santonica характерна локализация ионов Na+ преимущественно в тканях корня. Наиболее высокое содержание Na+ в надземных органах эугалофитов, произрастающих в естественных условиях отмечено в фазе активного вегетативного роста и бутонизации, что позволяет рекомендовать делать укосы их надземных органов на данных этапах онтогенеза с целью рассоления почв. Поглощение Na+, как стратегия адаптации галофитов к засолению, не только способствует снижению водного потенциала в клетках и растений в целом, но и активирует анаболизм, что прямо коррелирует с их солеустойчивостью.
Ключевые слова: Suaeda prostrata; Salicornia perennans; Artemisia santonica; галофиты; распределение ионов Na+; адаптация к засолению
Content of sodium ions in the tissues of Crimean flora halophytes depending on the varying degree of salinity
S.N. Kabuzenko2, A.V. Omelchenko2, L.N. Mikhalskaya1, V.V. Schwartau1
'Institute of Plant Physiology and Genetics, National Academy of Sciences of Ukraine, Kiev, Ukraine 2V.I. Vernadsky Taurida National University, Simferopol, Ukraine
The quantitative content and distribution in organs and tissue compartments of Na+ ions in halophytes Suaeda prostrata Pall., Salicornia perennans Willd., Artemisia santonica L. growing in the areas with chloride-sulfate type of salinization of soil in the vicinity of the Sasyk salt lake (Northwest Crimea) has been determined. It was found that for S. perennans and S. prostrata euhalophytes the strategy of translocation of Na+ ions to the organs of the aerial part with increasing NaCl concentration in the medium was typical. In this case, the content of Na+ ions in the cell sap of the above-ground parts of plants significantly increases which is more pronounced in S. perennans. Increasing concentrations of NaCl in the medium contribute to 0.50-0.75% improvement in plant growth indicators and protein content increase in vegetative organs. A positive correlation between the content of Na+ and biomass accumulation in organs of euhalophytes is shown. Glycohalophyte A. santonica is characterized by localization of Na+ ions predominantly in the root tissues. The highest content of Na+ ions in the above-ground organs of euhalophytes growing in natural conditions was observed in the phase of active vegetative growth and budding, therefore, it is recommended to mow their aerial organs at these stages of ontogenesis for the purpose of soil desalinization. It is
Институт физиологии растений и генетики НАН Украины, ул. Васильковская, 31/17, Киев, 03022, Украина Institute of Plant Physiology and Genetics of NAS of Ukraine, Vasylkivska Str., 31/17, Kyiv, 03022, Ukraine Tel.: +38-044-257-90-18, +38-063-362-30-36. Е-mail: [email protected]
Таврический национальный университет им. В.И. Вернадского, Симферополь, Украина V.I. Vernadsky Taurida National University, Simferopol, Ukraine
concluded that absorption of Na+, as a strategy of adaptation of halophytes to salinity, not only helps to reduce water potential in cells and plants in general, but also activates anabolism, which directly correlates with their salt tolerance.
Keywords: Suaeda prostrata; Salicornia perennans; Artemisia santanica; halophytes; distribution of ions Na+; adaptation to salinity
Введение
Основными типами засоления почв в Крыму являются хлоридно-сульфатное и хлоридное, а среди представителей галофитов преобладают соленакапли-вающие виды (эугалофиты). По данным литературы последних лет (Blumwald, 2000; Blumwald et al., 2000; Davenport and Tester, 2000; Demidchik et al., 2002), наиболее сильное токсическое действие на растения при высоком уровне засоления оказывают не анионы солей, а катионы Na+, которые поступают в растительные клетки по электрохимическому градиенту.
В литературе высказывается предположение о том, что стратегия адаптации соленакапливающих галофитов при экстремальном засолении состоит в переносе ионов Na+ в надземные органы растений и дальнейшей транслокации его в вакуоли клеток, что способствует снижению в них водного потенциала. Важную роль в этом механизме играет активность Н+-АТФазы стелляр-ной паренхимы стебля наряду с №+/Н+-антипортером, которые локализованы в плазмалемме и тонопласте паренхимных клеток стебля (Niu et al., 1995; Balnokin et al., 2005; Lunkov et al., 2005).
Этот механизм способствует преодолению осмотического действия почвенного засоления, но его токсическое действие не менее вредно для растений. Veselov et al. (2007) показано, что «засоляющие» ионы Na+ в высокой концентрации дезинтегрируют клеточные мембраны и ингибируют активность ферментов, участвующих в важных жизненных функциях растений (клеточное деление, синтез белка, фотосинтез и др.). Эти данные получены преимущественно на гликофитных растениях.
Общеизвестно, что на конечной инстанции ксилем-ного транспорта вода и растворимые в ней вещества через поры сосудов ксилемы попадают в клеточные стенки (апопласт) и в цитоплазму клеток мезофилла листа, что не может в условиях засоления не оказывать влияние на активность ферментов, так как поступающий ион Na+ конкурирует с К+ (Maathuis and Amtmann, 1999; Rus et al., 2004). Диапазон концентраций ионов Na+ в растительных органах, на фоне которого проявляется их негативное влияние, характеризует солеустойчивость растений.
По нашему мнению (Kabuzenko, 1997), токсичность экстремального засоления на организменном уровне состоит в нарушении важнейших интегральных функций растения (энергообмен, фотосинтез, анаболизм, рост), что на клеточном уровне вызвано изменением свойств белков (рН изоэлектрической точки, относительная электрофоретическая подвижность, гидрофиль-ность). В результате действия ионов Na+ на гидратный слой белка возможно изменение конформации белков-ферментов. У эугалофитов солеустойчивость закреплена в процессе эволюции, Na+ может стабилизировать гидратную оболочку белков-ферментов и выполнять в клетках функциональную роль К+. Кроме того,
«засоляющие» ионы Na+ могут изменять характер белково-липидных взаимодействий мембранных белков, что может оказывать влияние на их активность (Du Pont, 1992; Hasegawa et al., 2000; Veselov et al., 2002; Kabuzenko et al., 2007).
Вопрос о накоплении Na+ в органах эугалофитов имеет и практическое значение, так как виды с его высоким содержанием в надземных органах могут быть использованы для рассоления почв (фитомелиорации).
Цель данной работы - определить содержание ионов Na+ в органах и компартментах тканей (протоплазма, вакуоль, свободное пространство) эугалофитов Крыма, определить диапазон концентрации ионов Na+ в почве, в пределах которого проявляется толерантность отдельных галофитов к почвенному засолению и показать, что поглощение Na+ как стратегии адаптации эугалофитов к засолению способствует не только снижению водного потенциала в клетках, но и активирует рост, анаболизм и биологическую продуктивность эугалофитов, что прямо коррелирует с их солеустойчивостью.
Материал и методы исследований
Растительный материал и схема проведения эксперимента. В качестве объектов исследований взяты представители галофитов Крыма разных эколого-биоло-гических групп: эугалофиты семейства Chenopodiaceae (маревые) - Suaeda prostrata Pall. (сведа стелющаяся) и Salicornia perennans Willd. (солерос солончаковый) и гликогалофит семейства Asteraceae (сложноцветные) -Artemisia santonica L. (полынь сантонинная), произрастающие на участках с хлоридно-сульфатным типом засоления почвы в окрестностях соленого озера Сасык (Северо-Западный Крым). Растения выращивали в условиях лаборатории в водной и почвенной культуре, а для отдельных экспериментов использовали растительный материал, взятый на засоленных почвах (в природных условиях).
Степень солеустойчивости галофитов определяли методом проращивания семян в растворах NaCl в концентрации 100, 200, 300, 400 и 500 мМ. Семена контрольных вариантов проращивали на дистиллированной воде. Энергию прорастания семян определяли на 7-е, всхожесть - на 14-е сутки.
Для опытов в почвенной культуре семена галофитов, собранные в естественной среде, проращивали во влажном песке и на 15-е сутки проростки по 15 штук высаживали в вегетационные сосуды емкостью 2 л, заполненные смесью лугово-черноземной почвы и промытого кварцевого песка 3 : 1. Содержание ионов Na+ в почвенном растворе составляло 0,17% (почва не засолена). Засоление в почвенной культуре моделировали путем добавления в раствор NaCl в концентрациях 0,25, 0,50, 0,75 и 1,00% на абсолютно сухую массу почвы. Контролем служила почва без добавления NaCl. Влажность почвы в сосудах поддерживалась на уровне 60% от полной полевой влагоёмкости. Температура
воздуха в лаборатории составляла 25...27 °С, освещенность 10 кЛк. В экспериментах использовали 35-дневные растения.
В природных условиях отбор растительного материала проводили по фазам фенологического развития (вегетации, бутонизации, цветения и плодоношения). Анализ почвы, с которой были взяты растения, показал, что содержание в ней Na+ составляет 1,07%, С1- - 0,58%, SO42- - 0,14%, то есть почва является засоленной (хлоридно-сульфатное засоление).
Определение содержания ионов Na+ в органах и ком-партментах тканей растений. Определение содержания ионов Na+ проводили методом атомно-абсорбцион-ныой спектрофотометрии («Carl Zeiss», Германия).
Определение содержания ионов Na+ в клеточном соке. Навеску ткани (средняя проба из 10 растений) трижды промывали дистиллированной водой, просушивали фильтровальной бумагой, помещали в хлороформ на 10 мин. Затем растительный материал просушивали и отжимали клеточный сок. В исследуемом растворе определяли содержание ионов Na+.
Определение содержания ионов Na+ в гомогенате тканей. Растительный материал после отжима клеточного сока предварительно высушивали при 105 °С и растирали в фарфоровой ступке до порошкообразного состо-
яния при постепенном добавлении 15 мл дистиллированной воды, нагретой до 100 °С. Полученный гомогенат центрифугировали в течение 20 минут при 3 000 об./мин. В супернатанте определяли содержание ионов Na+.
Определение содержания белка в растениях. Содержание белка в растениях определяли колориметрическим методом по Lowry (Lowry et al., 1951; Stepanchenko et al., 2011).
Статистическую обработку полученных данных осуществляли с использованием пакета Statistica 6.0 (Stat Soft Inc.). Эксперименты проводили в четырех биологических повторностях.
Результаты и их обсуждение
Степень толерантности галофитов к высоким концентрациям соли в среде определяли методом проращивания семян на растворах хлорида натрия с возрастающей концентрацией. Для этого были взяты галофиты, наиболее распространенные в регионе исследований: эугало-фиты S. prostrata, S. perennans и гликогалофит A. santanica. У семян S. prostrata и A. santanica энергия прорастания и всхожесть были выше при проращивании на воде, а у семян S. perennans - на солевых растворах (рис.).
100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0
fel
0 100 200 300 400 500 Концентрация NaCl, мМ
л н о
(D *
О
к
о
m
100 90 80 70 60 50 40 30 20 10 0
0 100 200 300 400 500 Концентрация NaCl, мМ
3
1
1
Рис. Влияние хлоридного засоления различной концентрации на энергию прорастания и всхожесть семян галофитов: 1 - Suaedaprostrata, 2 - Salicorniaperennans, 3 - Artemisia santonica
В варианте с засолением 100 мМ №С1 всхожесть семян 5! prostrata и А. santonica снижалась на 18,8% и 22,8% соответственно, а у 5! perennans была выше на 8,1% относительно контроля. Таким образом, на начальном этапе развития, от которого преимущественно зависит численность вида в популяции, эугалофит 5. prostrata и гликогалофит А. santonica проявили повышенную чувствительность к содержанию хлорида натрия в среде проращивания семян по сравнению с эугалофитом 5. perennans.
В опытах при выращивании эугалофитов в почвенной культуре на фоне возрастающих концентраций соли было установлено, что засоление хлорида натрия 0,25% и 0,50% способствует увеличению массы сырого вещества надземных органов растений 5. prostrata в 2,2-2,4 раза, а 5. perennans в 5,1-5,6 раза по сравнению с контролем. Для корней увеличение составило 1,8-2,0 и 4,1-4,7 раза
соответственно. Следовательно, наличие соли в среде (до определенных пределов концентрации) позитивно влияет на биологическую продуктивность эугалофитов и в большей степени - на 5. perennans. В задачу наших исследований входило определить количество поглощенного №+, а также, каким образом поглощаемый растениями распределяется в организме эугалофитов, отличающихся по степени солеустойчивости. По мере возрастания степени засоления (0,25-0,75% №С1) в корнях обоих эугалофитов происходит уменьшение содержания ионов по сравнению с контролем, в то время как в надземной части оно достоверно возрастает. В тканях 5. peren-nans (более солеустойчивый по ростовым показателям) относительная величина соотношения содержания №+ в надземной части / корнях выше, чем у 5. prostrata и максимальна на фоне концентрации 0,75% №С1 (табл. 1).
Таблица 1
Содержание ионов Na+ в тканях 35-дневных растений эугалофитов, выращенных на фоне хлоридного засоления (мг/г сухого вещества, x ± SD)
Объект исследований Вариант опыта Корни Надземная часть Соотношение содержания Na+ в надземной части/корнях
S. prostrata Контроль 24,3 ± 1,1 3,9 ± 0,2 0,16
0,25% NaCl 14,4 ± 0,5 124,7 ± 3,1 8,6
0,50% NaCl 11,9 ± 0,3 148,2 ± 4,6 12,4
0,75% NaCl 15,9 ± 0,6 176,4 ± 6,1 11,1
1,00% NaCl 18,1 ± 0,8 165,7 ± 5,2 9,1
S. perennans Контроль 19,7 ± 0,9 2,3 ± 0,1 0,11
0,25% NaCl 16,2 ± 0,7 180,9 ± 7,5 11,1
0,50% NaCl 14,6 ± 0,6 188,1 ± 7,7 12,8
0,75% NaCl 11,6 ± 0,4 210,0 ± 8,9 18,1
1,00% NaCl 20,1 ± 0,9 187,1 ± 6,8 9,3
У менее солеустойчивого эугалофита S. prostrata самое высокое соотношение содержания ионов Na+ в органах надземной части / корень наблюдалось на фоне засоления 0,50%. Снижение содержания ионов Na+ в органах надземной части растения при более сильном засолении почвы мы объясняем инактивацией транспортной системы, локализованной в стеллярной паренхиме стебля. Ключевая роль в ней принадлежит ферменту Н+-АТФазе плазмалеммы паренхимы клеток, которая функционирует совместно с №+/Н+-антипортером. Ю.В. Ба-лнокин высказывает мнение, что высокая концентрация ионов Na+ в ксилеме и низкие значения рН ксилемного эксудата у эугалофита S. altissima свидетельствуют об «обратной» функции Na/H^-антипортера по сравнению с гликофитами, то есть о его «работе» на загрузку ксилемы ионами Na+ (Balnokin et al., 2005). Последнее, по-видимому, относится только к характеристике функций Na/H^-антипортера стеллярной паренхимы.
Допустимый уровень «засоляющих» ионов Na+ в цитоплазме клеток растительных органов поддерживается: 1) путем ограничения их поступления в клетки; 2) путем выведения наружу в среду произрастания, в свободное пространство ткани, а также в вакуоль. В последнем участвуют транспортные системы плазмалеммы и тонопласта (Veselov et al., 2007).
Исследования, проведенные ранее по определению содержания ионов Na+ в свободном пространстве тканей S. prostrata, показали, что по мере повышения концентрации NaCl в среде произрастания возрастает выход Na+ в свободное пространство и корня, и органов надземной части. На фоне экстремальной для данного вида концентрации NaCl (0,75%) содержание Na+ в свободном пространстве корней возросло в 6,4 раза по сравнению с контролем, а в свободном пространстве органов надземной части растения - в 7,0 раз, что говорит об активности транспортных систем плазмалеммы (Kabuzenko et al., 2005).
О работе транспортной системы тонопласта судили по содержанию ионов Na+ в клеточном соке (табл. 2).
С повышением степени засоления до 1,0% NaCl содержание ионов Na+ в клеточном соке S. prostrata возросло в 2,7 раза, а у S. perennans - в 2,8 раза по сравнению с контролем. Эти данные косвенно показывают также, что Na+, поступающий в вакуоли, вносит существенный вклад в снижение водного потенциала
клеточного сока и это является одним из механизмов адаптации эугалофитов к его экстремально высоким концентрациям соли в почве. Тем не менее, роль Na+ в приспособлении эугалофитов к росту на солевом фоне состоит не только в снижении водного потенциала в клетках надземных органов. Натрий оказывает позитивное действие на обменные процессы и анаболизм эугалофитов. Это подтверждается результатами определения содержания белка в органах надземной части эугалофитов, выращенных на фоне засоления возрастающей концентрации (табл. 3).
Таблица 2
Содержание ионов
Na+
в клеточном соке надземной части 35-дневных растений эугалофитов, выращенных на фоне хлоридного засоления (x ± SD)
Объект Вариант Клеточный Отношение к
исследований опыта сок, мг/мл контролю, %
Контроль 8,2 ± 0,4 -
0,25% NaCl 13,6 ± 0,7 166
S. prostrata 0,50% NaCl 18,6 ± 0,9 227
0,75% NaCl 20,4 ± 1,0 249
1,00% NaCl 22,8 ± 1,1 278
Контроль 8,6 ± 0,4 -
0,25% NaCl 15,2 ± 0,8 178
S. perennans 0,50% NaCl 20,5 ± 1,0 238
0,75% NaCl 21,5 ± 0,9 250
1,00% NaCl 24,4 ± 1,2 284
Таблица 3
Содержание белка в надземной части 35-дневных растений эугалофитов, выращенных на фоне хлоридного засоления (x ± SD)
Объект исследований Вариант опыта Содержание белка, мг/г сырого вещества Отношение к контролю, %
S. prostrata Контроль 5,4 ± 0,1 -
0,25% NaCl 6,7 ± 0,3 124
0,50% NaCl 7,1 ± 0,3 131
0,75% NaCl 7,5 ± 0,4 139
1,00% NaCl 6,6 ± 0,2 122
S. perennans Контроль 4,6 ± 0,1 -
0,25% NaCl 5,8 ± 0,3 126
0,50% NaCl 6,4 ± 0,4 139
0,75% NaCl 7,0 ± 0,4 152
1,00% NaCl 6,5 ± 0,3 141
Наиболее высокое содержание белка наблюдается при концентрации №С1 в среде 0,75%. В этом варианте показатель превысил контроль для 5. prostrata - на 38%, а для 5. perennans - на 52%. Полученные результаты свидетельствуют о повышении уровня анаболизма у обоих эугалофитов на солевом фоне. Определение коэффициента корреляции между содержанием ионов и накоплением биомассы изучаемых растений показало, что между этими показателями существует положительная коррелятивная зависимость, у 5. peren-тт (0,78), а у 5. prostrata (0,57).
Изучение накопления и локализации ионов в органах растений галофитных сообществ имеют практическое значение для разработки приемов рассоления почв (ва8апоу й а1., 2004). В связи с возможностью изменения климата Земли в будущем и прогнозируемой
У гликогалофита A. santonica в начальную фазу вегетации (вегетативная фаза, май - июнь) содержание Na+ в надземной части выше, чем в корне, а в остальные периоды наблюдается обратное соотношение (в корнях содержание больше). Таким образом, у гликогалофита A. santonica распределение ионов Na+ в организме соответствует гликофитным растениям, для которых характерно явление декремента натрия (Zaharin and Panichkin, 2009).
В целом содержание Na+ в надземных органах гликогалофита A. santonica значительно ниже, чем у эугалофитов S. perennans и S. prostrata. Полученные результаты позволяют расположить галофиты по степени уменьшения содержания ионов Na+ в надземных органах в следующем порядке: S. perennans > S. prostrata > A. santonica.
Таким образом, у растений гликофитного типа стратегия адаптации к засолению состоит в активации барьерной функции корня при повышении концентрации «засоляющих» ионов Na+ в почве. Косвенным подтверждением последнего могут явиться полученные нами результаты определения активности протонной АТФазы плазмалеммы в корнях гликофитов кукурузы гибридов Веселка МВ и Одесский 375 МВ. У более солеустойчивого гибрида Веселка МВ в опытном варианте 100 мМ NaCl гидролитическая активность плазмалеммной Н+-АТФазы корней повышалась на 42%, а у солечувствительного Одесский 375 МВ - на 14% по сравнению с контролем. На фоне экстремального для
его аридизацией задача восстановления засоленных земель станет еще более актуальной. Эту задачу можно решить, используя методы экологической реставрации солончаков с помощью растений галофитных сообществ (Shamsutdinov and Shamsutdinov, 2008). В природных условиях количество поглощаемого галофитами Na+ во многом зависит от экологических факторов, в первую очередь - от содержания ионов Na+ в почве и ее влажности (Ungar, 1998; Repetskaya, 1999). Как показали наши определения, наиболее высокий уровень Na+ в почве приходится на июль и сентябрь - октябрь.
Содержание Na+ в органах галофитов не находится в полном соответствии с его концентрацией в почве. Наиболее высокое содержание «засоляющих» ионов наблюдается в органах надземной части эугалофитов в период активного вегетативного роста и бутонизации (табл. 4).
кукурузы засоления (200 мМ) у последнего активность фермента составила 89,3%, а у солеустойчивого гибрида несколько повысилась против контроля. Протонодвижу-щая функция фермента на фоне засоления возросла в еще большей степени, в особенности у солеустойчивого гибрида Веселка МВ (Оте1сИепко, 2012).
Поскольку Н+-АТФаза наряду с №+/Н+-антипор-тером плазмалеммы участвует в выведении «избыточного» в свободное пространство коры корня и в почву, высказывается мнение, что в транспорте из корня в надземную часть ведущая роль принадлежит П-АТФазе стеллярной паренхимы, которая по молекулярным свойствам может отличаться от Н+-АТФазы плазмалеммы и тонопласта клеток корня.
Выводы
Толерантность к засолению в высоких концентрациях (до 1,0% №С1) у эугалофитов, видимо, зависит преимущественно от активации ионами натрия Н+-АТФазы стеллярной паренхимы, в то время как у гликофитов эта роль принадлежит Н+-АТФазе плазмалеммы клеток корня. Содержание в надземных органах эугалофитов самым высоким было в фазу вегетативного роста и бутонизации, что позволяет рекомендовать делать их укосы при рассолении почв именно в эти периоды.
Таблица 4
Содержание ионов в тканях галофитов, произрастающих в естественных условиях обитания (мг/г сухого вещества, х ± 8Б)
Объект исследований Фенологические фазы развития (сроки взятия пробы) Содержание ионов Na+ в почвенном растворе, мг/100 г почвы Корень Надземная часть
S. perennans вегетативная (май - июнь) 452 ± 18 14,7 ± 0,6 151,6 ± 6,3
бутонизация (июль) 863 ± 35 26,8 ± 1,2 227,5 ± 7,2
цветение (август) 727 ± 29 19,2 ± 0,9 135,3 ± 5,7
плодоношение (сентябрь - октябрь) 897 ± 42 17,5 ± 0,7 69,8 ± 3,5
S. prostrata вегетативная (май - июнь) 452 ± 18 11,6 ± 0,4 106,6 ± 3,9
бутонизация (июль) 863 ± 35 23,7 ± 1,0 180,6 ± 6,5
цветение (август) 727 ± 29 11,1 ± 0,4 68,5 ± 3,2
плодоношение (сентябрь - октябрь) 897 ± 42 9,1 ± 0,3 29,4 ± 1,4
A. santonica вегетативная (май - июнь) 452 ± 18 13,7 ± 0,5 17,5 ± 0,8
бутонизация (июль) 863 ± 35 13,4 ± 0,5 12,7 ± 0,6
цветение (август) 727 ± 29 18,1 ± 0,8 11,2 ± 0,5
плодоношение (сентябрь - октябрь) 897 ± 42 20,2 ± 1,1 8,6 ± 0,3
Библиографические ссылки
Balnokin, Y.V., Kotov, A.A., Myasoedov, N.A., Haylova, G.F., Kurkova, E.B., Lunkov, R.V., Kotova, L.M., 2005. Uchastie dalnego transporta Na+ v podderzhanii gradienta vodnogo potentsiala v sisteme sreda-koren-list u galofitov Suaeda al-tissima. Fiziologiya Rasteniy 52, 549-557 (in Russian).
Balnokin, Y.V., Myasoedov, N.A., Shamsutdinov, Z.S., Sham-sutdinov, N.Z., 2005. Rol Na+ i К+ v podderzhanii ovodnen-nosti tkaney organov u galofitov sem. Chenopodiaceae razlichnyih ekologicheskih grupp. Fiziologiya Rasteniy 52, 882-890 (in Russian).
Blumwald, E., 2000. Sodium transport and salt tolerance in plants. Curr. Opin. Cell Biol. 12, 431-434.
Blumwald, E., Aharon, G.S., Apse, M.P., 2000. Sodium transport in plant cells. Biochim. Biophys. Acta 1465, 140-151.
Davenport, R.J., Tester, M.A., 2000. Weakly voltage-dependent, nonselective cation channel mediates toxic sodium influx in wheat. Plant Physiol. 122, 823-834.
Demidchik, V., Davenport, R.J., Tester, M., 2002. Nonselective cation channel. Ann. Rev. Plant Biol. 53, 67-107.
Du Pont, F.M., 1992. Salt-induced changes in ion transport: Regulation of primary pumps and secondary transporters. In: Cooke, D.T., Clarkson, D.T., eds. Transport and receptor proteins of plant membranes. Plenum Press, New York. P. 91-100.
Gasanov, G.N., Musaev, M.R., Abdurahmanov, G.M., Kur-banov, S.A., Adzhiev, A.M., 2004. Fitomelioratsiya zaso-lennyih pochv Zapadnogo Prikaspiya. Nauka, Moscow (in Russian).
Hasegawa, P.M., Bressan, R.A., Zhu, J.-K. Bohnert, H.J., 2000. Plant cellular and molecular responses to high salinity. Ann. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 51, 463-499.
Kabuzenko, S.N., 1997. Vliyanie zasoleniya i ekzogennyih fi-togormonov na rost i nekotoryie fiziologo-biohimicheskie funktsii rasteniy na etapah ontogeneza: Avtoref. Diss. ... dokt. biol. nauk. Kyiv (in Russian).
Kabuzenko, S.N., Kuznetsova, N.N., Omelchenko, A.V., 2007. Vozmozhnyie mehanizmyi aktivatsii protonnoy ATFazyi v rasteniyah kukuruzyi pri solevom stresse. Uchenyie Zapiski Tavricheskogo Natsionalnogo Universiteta Imeni V.I. Ver-nadskogo. Ser. Biologiya, Himiya 20(59), 26-32.
Kabuzenko, S.N., Omelchenko, A.V., Kurtmullaeva, Z.E., 2005. Adaptatsiya rasteniy Sueda prostrata Pall. k hloridnomu zasoleniyu razlichnoy stepeni. Ekosistemyi Kryima, ih Op-timizatsiya i Ohrana 15, 39-43 (in Russian).
Kabuzenko, S.N., Omelchenko, A.V., Zhaldak, S.N., 2007. So-derzhanie Na+ v organah galofitov v zavisimosti ot fenologicheskih faz razvitiya rasteniy i zasolennosti poch-
vyi. Ekosistemyi Kryima, ih Optimizatsiya i Ohrana 17, 169-175 (in Russian).
Lowry, O.A., Rosenbrough, N.J., Farr, A.L., Randall, R.I., 1951. Protein measurement with the folin phenol reagent. J. Biol. Chem. 193, 265-275.
Lunkov, R.V., Andreev, I.M., Myasoedov, N.A., Haylova, G.F., Kurkova, E.B., Balnokin, Y.V., 2005. Funktsionalnaya identi-fikatsiya H+ATFazyi i Na+/H+-antiportera v plazmaticheskoy membrane, vyidelennoy iz kletok kornya solenakapliva-yuschego galofita Suaeda altissima. Fiziologiya Rasteniy 52, 717-725.
Maathuis, F.J.M., Amtmann, A., 1999. K+ nutrition and Na+ toxicity: The basis of cellular K+/Na+ ratios. Ann. Bot. 84, 123-133.
Niu, X., Bressan, R.A., Hasegawa, P.M., Pardo, J.M., 1995. Ion homeostasis in NaCl stress environments. Plant Physiol. 109, 735-742.
Omelchenko, A.V., 2012. Nakoplenie i lokalizatsiya ionov na-triya v tkanyah glikofitov i galofitov Kryima pri adaptatsii k zasoleniyu: Avtoref. diss. ... kand. biol. nauk. Institut Fiziologii Rasteniy i Genetiki, Kyiv (in Russian).
Repetskaya, A.I., 1999. Nekotoryie aspektyi populyatsionnoy biologii odnoletnih vidov Chenopodiaceae v galofitnyih soobschestvah Kryima. Botanicheskiy Zhurnal 84, 75-81.
Rus, A., Lee, B., Muñoz-Mayor, A., Sharkhuu, A., Miura, K., Zhu, J., Bressan, R., Hasegava, P.M., 2004. AtHKT1 facilitates Na+ homeostasis and K+ nutrition in planta. Plant Physiol. 136, 2500-2511.
Shamsutdinov, N.Z. Shamsutdinov, Z.S., 2008. Bioticheskaya melioratsiya zasolenno-solontsovyih pochv s ispolzovaniem galofitov (obzor zarubezhnogo opyita). Aridnyie Ekosistemy 14, 18-33 (in Russian).
Stepanchenko, N.S., Novikova, G.V., Moshkov, I.E., 2011. Ko-lichestvennoe opredelenie soderzhanie belka. Fiziologiya Rasteniy 5, 624-630 (in Russian).
Ungar, I.A., 1998. Are biotic factors significant in influencing the distribution of halophytes in saline habitats? Bot. Rev. 64, 176-199.
Veselov, A.P., Kurganova, L.N., Lihachev, A.V., Sushkova, U.A., 2002. Vozmozhnoe regulyatornoe vliyanie perekis-nogo okisleniya lipidov na aktivnost H+-ATFazyi plazmalemmyi v usloviyah stressa. Fiziologiya Rasteniy 49, 385-389 (in Russian).
Veselov, D.S., Markova, I.V., Kudoyarova, G.R., 2007. Reaktsiya rasteniy na zasolenie i formirovanie soleustoychivosti. Uspehi Sovremennoy Biologii 127, 482-493 (in Russian).
Zaharin, A.A., Panichkin, L.A., 2009. Fenomen solerezistentnosti glikofitov. Fiziologiya Rasteniy 56, 107-116 (in Russian).
Hadiümna do редкоnегü 02.03.2015
