CC BY
60
М. В. Католикова, Д. Л. Лайус, П. П. Стрелков
АНАЛИЗ МОРФОЛОГИЧЕСКОЙ ИЗМЕНЧИВОСТИ МИДИЙ \IYTILUS ЕОиШ МОРЕЙ СЕВЕРНОЙ ЕВРОПЫ*
* Работа выполнена при поддержке РФФИ (грант 04-04-57808 АФ 2004_а) и Научного Совета Норвегии (программа сотрудничества с Северо-Западом России 2002/03 и 2003/04 гг.) - гранты М.К.
© М. В. Католикова, Д. Л. Лайус, П. П. Стрелков, 2005
Введение. Мидия МуИ-1из еёиЫ - одна из массовых форм прибрежного бентоса бореальных морей, играющая важную роль в прибрежных экосистемах. Вдоль побережий Белого и Баренцева морей и северного берега Скандинавского полуострова, поселения мидий встречаются повсеместно [4, 14]. Популяции моллюсков в морях северной Европы существуют в высоко гетерогенных условиях внешней среды. Наблюдаются как географические градиенты ключевых факторов среды, таких как температура и соленость, так и локальные градиенты, в основном в районах устьев рек или во фьордах [5, 8]. Несмотря на длительную историю исследований, с морфологической точки зрения мидии из морей северной Европы недостаточно изучены [6, 19]. Цель работы -исследовать морфологическую изменчивость мидий из Белого, Баренцева и Северного морей. В рамках цели поставлены следующие задачи: отработать методику морфологического анализа у мидий на примере выборок из различных районов трех морей и оценить уровень морфологических различий между выборками из разных морей и разных экологических условий.
Материал и методы исследования. Изучено 8 выборок мидий из Белого и Баренцева морей и 4 выборки из Северного моря (рис. 1, таблица). Объем каждой выборки составил 40 особей. Сбор выборок в Белом и Баренцевом морях сопровождался измерениями температуры и солености воды на глубийе обитания животных (см. таблицу). Наши гидрологические данные хорошо согласуются с ли-
Рис. 1. Карта-схема района исследований.
А - район сбора проб в Белом и Баренцевом морях, Б - район сбора проб в Северном море. Отмечены места пробоотбора. Обозначения, как в таблице.
тературными, в целом отражая существующий размах колебаний этих факторов в изучаемом регионе [1, 2, 8]. Данные по солености в местах сбора выборок в Северном море взяты из литературных источников [12, 18, 21].
Географическое расположение исследованных поселений, параметры биотопов их обитания
и размерные характеристики
Район Локальность Условные обозначения Дата сбора Глубина Температура, °С Соленость, %0 Длина средняя (мин-макс.), мм
ЮВ Баренцева моря, пролив Югорский Шар о. Сторожевой Стор 29.07.97 верхняя сублитораль 6,2 19 43,22 (34-58)
ЮВ Баренцева моря, губа Хайпудыр м. Синышн Нос СН 30.07.97 верхняя сублитораль 9,0 13 39,21 (35—42)
ЮВ Баренцева моря, и. Колі уев о. Колгуев Клг 02.08.97 литораль 5,4 33 44,55 (21-57)
ЮВ Баренцева моря, Чешская губа Чеша Чеш 03.08.97 то же 6,5 34 30,85 (24-39)
ЮЗ Баренцева моря, Восточный Мурман Дальние Зеленцы дз 20.07.97 « 7,0 35 26,39 (22-37)
Белое море, Терский берег, пролив Горло д. Пулоньга Пул 05.08.97 верхняя сублитораль 8,9 28 36,88 (30^2)
Белое море, Зимний берег Двинского залива д. Большие Козлы Кзл 06.08.97 верхняя сублитораль 16,0 22 38,57 (32—44)
Белое море, Онежский залив, Соловецкие острова о. Анзер Анз 09.08.97 литораль 10,3 27 28,20 (25-35)
Норвежское побережье Северного моря, Хардангерфьорд Одца Од 27.04.02 то же 16,8 14 (5-29) 33,10 (24—49)
Норвежское побережье Северного моря, Бюфьорд Берген Бер 25.03.03 « - 20 (5-28) 39,30 (28^8)
Норвежское побережье Северного моря, Бюфьорд » Лилле Сотра ЛС 01.04.03 « - 28 (25-31) 37,70 (30—47)
Норвежское побережье Северного моря Эспеланд Эсп 06.05.02 « - 30 (27-32) 37,90 (28-50)
В качестве признаков использовались промеры отпечатков мускулов на внутренней стороне раковины (рис. 2). Часть признаков ранее использовалась в морфологических исследованиях мидий [13, 19, 22], остальные признаки мы выбрали с целью наиболее полного описания формы отпечатков. Измерения всех признаков проводили с помощью бинокуляра МБС-9 с окулярмикрометром с точностью до 0,01 мм. Длину раковины измеряли штангенциркулем с точностью до 0,1 мм. Промеры отпечатков мускулов производили иа обеих створках раковины, длину зубной пластинки (признак 3 на рис. 2) измеряли только на левой створке, длину раковины - по двум створкам, сложенным вместе.
Были выявлены систематические различия между значениями признаков на правой и левой створках раковины. Достоверность этих различий оценивали с помощью г-теста. Для выявления на-
правления асимметрии и оценки ее величины использовали индексы, которые рассчитывали как средневыборочные значения разницы между логарифмированными значениями признака слева и справа. Статистическую значимость различий между выборками оценивали с помощью однофакторного дисперсионного анализа значений главных компонент после проведения факторного анализа значений индексов направленной асимметрии.
Рис. 2. Промеры отпечатков мускулов, использованные в качестве признаков для анализа морфологической изменчивости мидий.
ААБ - отпечаток переднего аддуктора; АЯБ - отпечаток переднего ретракгора; РАБ - отпечаток заднего аддуктора; РЯБ - отпечаток заднего ретрактора; НР - зубная пластинка; АЛ - мантийная линня. 1 - длина отпечатка переднего аддуктора; 2 - ширина отпечатка переднего аддуктора; 3 - длина зубной пластинки (признак измерялся только на левой створке); 4 - длина отпечатка переднего рзтрактора; 5 - расстояние от переднего края отпечатка заднего ретрактора до вентрального края отпечатка заднего аддуктора; 6 - расстояние от переднего края отпечатка заднего ретрактора до заднего края отпечатка заднего аддуктора; 7 - длина отпечатка заднего аддуктора; 8 -ширина мантийной линии в месте слияния заднего аддуктора с паллиальным синусом; 9 - максимальная ширина паллиального синуса; 10 - расстояние от прямой, соединяющей передний край отпечатка заднего ретракгора и вентральный край отпечатка заднего аддуктора, до места слияния отпечатков заднего ретрактора и заднего аддуктора; 11 - ширина отпечатка заднего ретрактора в месте его слияния с отпечапсом заднего аддуктора; 12 - максимальное расстояние от прямой, соединяющей передний край отпечатка заднего ретрактора и вентральный край отпечатка заднего аддуктора, до вентрального края отпечатка заднего ретрактора; 13 - ширина отпечатка заднего ретрактора (посередине отпечатка); 14 - расстояние между передним краем отпечатка заднего ретрактора и дорсальным краем раковины; 15 - расстояние между передним краем отпечатка заднего ретрактора и дорсальным краем отпечатка переднего ретрактора.
Для сравнения выборок по форме и размеру отпечатков мускулов проводился факторный анализ значений признаков, отдельно для правой и левой створок раковины. Достоверность различий между выборками по значениям главных компонент оценивали с помощью однофакторного дисперсионного анализа. На основании значений главных компонент строились дендрограммы сходства (метод кластеризации ЦРОМА, мера различий - расстояние Эвклида).
Результаты наследований и их обсуждение. Сравнение значений признаков на правой и левой створках показало, что мидии характеризуются направленной асимметрией раковины. Индексы направленной асимметрии систематически оказывались отличными от нуля. Например, по признаку 6 индексы были отрицательными (т. е. признак больше на правой створке) во всех двенадцати выборках, по признаку 10 - в одиннадцати выборках, по признаку 5 - в десяти. По признакам 11 и 12 индексы оказывались больше нуля (признак больше на левой створке) в десяти выборках из двенадцати. Уровень различий между сторонами достигает 13%, в 20% случаев эти различия достоверны (р < 0,05). Интересно отметить,
что выборки из Северного моря отличались по направлению асимметрии некоторых признаков от выборок из Белого и Баренцева морей. Так, у мидий из Белого и Баренцева морей отпечаток переднего аддуктора (признак 1) длиннее справа в шести выборках из восьми, а во всех четырех выборках из Северного моря он длиннее слева. Отпечаток заднего ретрактора (признак 5) во всех выборках из бело-баренцевоморского региона длиннее на правой стороне тела, в трех из четырех североморских выборок - на левой. Место слияния отпечатка заднего аддуктора с паллиальным синусом (признак 8) в большинстве бело-баренцевоморских выборок (шести из восьми) шире слева, а в трех выборках из Северного моря - справа. Различия между регионами по этим признакам достоверны (/-тест, р < 0,05).
Факторный анализ индексов направленной асимметрии показал, что процент общей изменчивости, объясняемый главными компонентами, изменялся от 11% для первой компоненты до 6,2% для десятой компоненты. Корреляции значений признаков со значениями факторов были довольны низки. Дисперсионный анализ показал, что фактор выборки не был значим ни в одном случае. Между тем фактор района происхождения (Белое, Баренцево или Северное моря) оказался значимым в 5 случаях из 10.
Направленная асимметрия - довольно распространенный феномен среди двустворчатых моллюсков (устрицы, аномии, морские гребешки и т. д.). У мидий этот феномен, насколько нам известно, ранее не отмечался. Вероятно, направленная асимметрия мидий может быть связана с особенностями расположения моллюсков в агрегациях, зачастую имеющих спиральное строение [9].
Наличие направленной асимметрии отпечатков мускулов необходимо учитывать в морфологических исследованиях мидий. В предыдущих работах отпечатки мускулов обычно измерялись на одной стороне раковины [13, 16], в некоторых же случаях авторы не указывают, каким образом проводились измерения [19]. В случае направленной асимметрии, измерение признаков на разных створках может приводить к неверным выводам об уровне различий между популяциями. Более того, в нашей работе показано, что выборки из разных регионов могут различаться по направлению асимметрии. Это означает, что наиболее корректным способом оценки межпопуляционных различий является анализ значений признаков справа и слева по отдельности. Направленная асимметрия также не учитывалась и в работах по изучению флуктуирующей асимметрии у мидий [7]. В таких работах, в случае наличия направленной асимметрии, данные необходимо корректировать [17,20].
Мы проводили факторный и кластерный анализы значений признаков отдельно для правой и левой створок Результаты для двух створок оказались схожими, это позволило нам использовать средние значения при проведении межпопуляционных сравнений по форме и размеру отпечатков. Факторный анализ средних значений показал, что корреляция первой главной компоненты с длиной раковин составила 0,902 (р < 0,01). Нагрузки всех признаков на первую главную компоненту были положительны и достаточно высоки (0,47-0,90). Поэтому мы интерпретировали первую главную компоненту, объясняющую 54% общей изменчивости, как общий размер, остальные же компоненты, по-видимому, отражают различия в форме отпечатков [11]. Различия между выборками по значениям десяти главных компонент были достоверными (р < 0,01).
Кластерный анализ главных компонент, описывающих форму отпечатков, позволяет получить картину морфологических различий между выборками, которая в целом отражает их географическое происхождение. Как видно из рис. 3, выделяются три группы выборок: 1) из внутренних районов Белого моря (Кзл, Анз), 2) из Северного моря, 3) из Баренцева моря и пролива Горло Белого моря. В пределах последнего кластера выборка из пролива Горло (Пул) располагается особняком по отношению к баренцевоморским выборкам. Различия между выборками из Северного моря и бело-баренцево морского региона хорошо иллюстрируются их распределением вдоль оси второй главной компоненты (рис. 4). На эту
Расстояние Эвклида
2,6 -
2,4
2,2 -
2,0 -
1,8 -
1,6 -
1,4 -
1,2 ‘ —
1,0 * ——
0 8 ---------------------------——I---------------------------------------------------------------
Эсп ЛС Берг Од Пул Клг СН Стор ДЗ Чеш Кзл Анз
Рис. 3. Результаты кластерного анализа выборок по средним значениям главных компонент, описывающих форму отпечатков (РС2-10).
РС 2
Рис. 4. Распределение выборок в осях второй и третьей главных компонент.
По оси абсцисс - значения второй главной компоненты, по оси ординат - значения пятой компоненты. Черные кружки соответствуют выборкам из Северного моря, черные треугольники -из Баренцева, белые кружки - из Белого моря, белый треугольник - выборке из пролива Горло.
компоненту были велики нагрузки таких признаков, как 3 - длина зубной пластинки (-0,64), 7 - длина отпечатка заднего аддуктора (0,48) и 15 - расстояние между дорсальным краем отпечатка переднего ретракгора и передним краем отпечатка заднего ретрактора (0,48). Скорее всего, различия между выборками обусловлены значениями именно этих признаков. Природа отличий .Беломорских выборок от остального материала более сложная. Максимальные различия наблюдаются по значениям пятой компоненты (см. рис. 4). Нагрузки признаков на эту компоненту достаточно низки, максимальные корреляции наблюдались с признаками 1 - длина переднего аддуктора (0,33) и 15 - расстояние между дорсальным краем отпечатка переднего ретрактора и передним краем отпечатка заднего ретрактора (0,31). Стоит отметить, что по значениям пятой компоненты также обнаруживаются различия между выборкой из пролива Горло и остальным материалом (см. рис. 4).
Обнаруженные морфологические различия между группами выборок из разных морей можно интерпретировать как следствие генетических различий между изолированными популяциями. Гидрологический режим в проливе Горло Белого моря может представлять барьер для расселения личинок донных беспозвоночных, обусловливая тем самым изоляцию популяций моллюсков с двух сторон пролива [3]. Большое расстояние, отделяющее Северное море от Баренцева и Бедого, также должно затруднять генетический обмен между популяциями из этих регионов. Существующие в литературе данные о генетических особенностях популяций мидий из изученных районов противоречивы [10, 15, 19, 21], данный вопрос требует дальнейшего исследования. Кроме этого, морфологическая изменчивость может быть напрямую обусловлена средовыми факторами. Обнаруженные различия между выборками, по-видимому, не связаны с соленостью: достоверных корреляций Пирсона между значениями главных компонент и соленостью как внутри регионов, так и во всем материале, не показано. Выявленные различия могут быть отчасти обусловлены тем, что три исследованных региона различаются по температурному режиму. Однако на имеющемся материале отделить прямой эффект температуры от популяционно-генетических эффектов затруднительно.
Таким образом, использованный нами метод морфологического анализа позволяет выявить различия между популяциями мидий Mytilus. Изученные с помощью этого метода поселения из Белого, Баренцева и Северного морей по морфологическим характеристикам подразделяются на три группы согласно их географическому происхождению. У мидий обнаружена направленная асимметрия раковины. Мидии из Белого и Баренцева морей, с одной стороны, и из Северного моря - с другой, отличаются по направлению асимметрии ряда признаков.
Авторы выражают благодарность Г. Хюммелю и Г. Невдалю за помощь при сборе и обработке материала.
Статья рекомендована проф. А. И. Грановичем.
Summary
Katolikova М. V, LajusD. L., Strelkov P. P. Analysis of morphological variation of mussels Mytilus edulis from the seas of Northern Europe.
Application of the original method of morphological analysis on mussels Mytilus revealed differences between samples from the White, Barents and Northern seas. Mussels were shown to exhibit directional asymmetry of shells.
Литература
1. Бабков А. И. Гидрология Белого моря. СПб., 1998. 2. Денисов В. В., Дженюк С. Л. Абиотические условия // Биологические ресурсы прибрежья Кольского полуострова. Апатиты, 1995. С. 10-25.
3. Дерюгин К М. Фауна Белого моря и условия ее существования //Исслед. морей СССР. Вып. 7-8. Л., 1928. 4. Зацепин В. И., Зенкевич Л. А., Филатова 3. А. Материалы по количественному учету донной фауны литорали Кольского залива // Труды Гос. Океаногр. Ин-та. Вып. 6 (18). М., 1948. С. 13-54. 5. Зенкевич Л. А. Моря СССР, их флора и фауна. М., 1956. 6. Золотарев В. Шурова Н. М. О соотношении призматического и перламутрового слоев в раковинах мидий Mytilus II Биология моря. 1997. Т. 23. С. 26-30. 7. Католикова М. В., ЛайусД. Л., Стрелков П. П., Хюммель Г. Флуктуирующая асимметрия мидий рода Mytilus (Mollusca, Bivalvia): опыт географического анализа // Вестн. С.-Петерб. унта. Сер. 3. 2000. Вып. 2 (№ 11). С. 78-83. 8. Кузнецов В. В. Белое море и биологические особенности его флоры и фауны. М.; Л., 1960. Э.ЛезинП.А. Структура агрегаций беломорской мидии Mytilus edulis L. // Тез. докл. VII регион, конф. «Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря». Архангельск, 1998. С. 87-89. 10. Милютина И. А., Петров Н. Б. Межпопуляционная дивергенция уникальных последовательностей ДНК у мидий Mytilus edulis II Биология моря. 1997. Т. 23. С. 319-324. 11. Bookstein F. L., ChemoffB., Elder R, Humphries J., Smith G., Strauss R. Morphometries in Evolutionary biology // The Academy of Natural Science of Philadelphia, 1985. Spec. Pub. N 15. 12. Botnen H. B„ Hjohlman S., Johannessen P. J., Tvetden O. F. «Byfjordsundersokelsen» overvaakning av fjordene rundt Bergen // DFM rapport N 39. Bergen, 1994. 13. Gardner J. P. A. Developmental stability is not disrupted by extensive hybridization and introgression among populations of the marine bivalve mollusks Mytilus edulis (L.) and Mytilus galloprovincialis (Lmk.) from south-west England // Biol. J. of the Linnean Society. N 54. 1995. P. 71-86. 14. GoslingE. M. Systematic» and geographic distribution of Mytilus II Ed. by E. M. Gosling. The mussel Mytilus: ecology, physiology, genetics and culture. Elsevier, Amsterdam, 1992. P. 1-20. 15. Hummel H., Colucci F., Bogaards R. H., Strelkov P. Genetic and eco-physiological traits in the bivalve Mytilus from Europe, with an emphasis on Arctic populations // Polar Biology. Vol. 24. 2001. C. 44-52. 16. InnesD. J., Bates J. A. Morphological variation of M. edulis and M. trossulus in eastern Newfoundland // Mar. Biol. N 133. 1999. P. 691-699. Yl.LeamyL. Morphometric studies in hybrid and inbred house mice. V. Directional and fluctuating asymmetry //Am. Nat. N 1935. 1984. P. 579-593. 18. Maage A., OygardJ., Opedal E. H., DjonneR., HovgaardP., Johnsen Т., AasenJ., Aune T. Rapport fraa overvakingsprogram: provelokalitetar for blaaskjeldyrking Hardangerfjorden innanfor varaldsoy // ASES-rapport. N5. 2002. 19. McDonald J. H., SeedR, KoehnR.K. Allozymes and morphometric characters of three species of Mytilus in the Northern and Southern Hemispheres // Mar. Biol. N 111. 1991. P. 323-333. 20. Palmer A. R. Fluctuating asymmetry analyses: a primer / Ed. by T. A. Markow. Developmental stability: Its origin and evolutionary implications. Dordrecht, 1994. P. 335-364. 21. Ridgway G., Ncevdal G. N. Genotypes of Mytilus from waters of different salinity around Bergen, Norway // Helgoland Marine Research. 2004. N 58. P. 104—109. 22. SeedR. Morphological variation in Mytilus from the Irish coasts in relation to the occurrence and distribution ofM. galloprovincialis Lmk. // Cahiers de Biologie Marine. 1974. Vol. 15. P. 1-25.
Статья поступила в редакцию 5 мая 2005 г.
